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Introducción
La enterobiosis, producida por Enterobius vermicularis, es una infección intestinal de distribución global en el único hospedero conocido: el ser humano; con más de 209 millones de casos mundialmente.1 En partes de Estados Unidos y Europa, su prevalencia puede ser entre 30 % y 50 %,2 mientras que en regiones de Asia fue del 12,6 %.3
Según un estudio en Taiwán, todos los grupos poblacionales estarían en riesgo de infección.4 Se encontró que los niños en edad escolar tienen mayor riesgo, especialmente aquellos que viven en entornos con mucha gente y que no tienen un buen saneamiento.5,6 La infección por E. vermicularis se contagia vía ano-boca y por contaminación de dedos; debido a esto, se produce con frecuencia dentro del hogar.7 Aunque la enterobiosis suele ser asintomática y, por lo general, no peligrosa, puede causar morbilidades significativas, como prurito perianal, inquietud, pérdida de apetito, colitis eosinofílica, insomnio e irritabilidad, principalmente en niños. Ocasionalmente, la enterobiosis puede causar problemas gastrointestinales graves e infecciones ectópicas como vaginitis o apendicitis.8,9,10
En Latinoamérica, las prevalencias en preescolares pueden superar el 50 %,6,7,11,12 por que las parasitosis intestinales son un problema de salud pública en Perú, sobre todo si consideramos que uno de cada tres peruanos porta uno o más parásitos en su intestino.13 Según el último informe sobre helmintiasis del Ministerio de Salud del 2003, el 28,3 % de la población se halla infectada por E. vermicularis, siendo el 61 % de infectados preescolares y escolares; además, el departamento más afectado, Puno con un 53,87 %, seguido de Loreto con 45,96 %, Pasco con 30,28 % y Lima con 29,13 %.13 Si bien no se ha vuelto a estimar la prevalencia de enterobiosis en Perú, recientes estudios no han demostrado mejora.14,15,16,17,18,19 La mayoría de estos estudios fueron realizados en poblaciones urbanas marginales; sin embargo, son escasos los estudios publicados en poblaciones nativas de la selva baja y regiones adyacentes de Perú.
El pueblo Ese’Eja se asienta en los distritos Tambopata e Inambari, provincia de Tambopata del departamento Madre de Dios;20 dos de las principales comunidades nativas son Palma Real y Sonene, las cuales se ubican en el distrito de Tambopata. Estas son comunidades de difícil acceso y con poca presencia de servicios sociales; las pobres condiciones socioeconómicas en las que se encuentran, que lamentablemente persisten hasta la actualidad, predisponen a esta población a tener una alta prevalencia de enfermedades infecciosas. Por todo esto es que el objetivo de nuestro estudio fue determinar los factores asociados a la infección por E. vermicularis en niños de dos comunidades nativas Ese’Eja en Madre de Dios, Perú.
Métodos
Se realizó un estudio analítico transversal con metodología cuantitativa. La variable dependiente fue la infección por E. vermicularis, la cual se diagnosticó mediante el test de Graham, que consiste en colocar una tira adhesiva de papel de celofán, de unos 20 mm de ancho, en el extremo de un portaobjetos, de tal forma que la zona engomada quede hacia el exterior y que a cada lado del extremo queden unos 5 cm de tira adhesiva. Para realizar la prueba se colocó la tira sobre la región anal y perianal del paciente y luego se extendió sobre un portaobjetos, de manera que la zona engomada quede adherida a este. Seguidamente, se observó al microscopio con menor aumento (10X). La toma se hizo por la mañana, antes de que el paciente se aseara o defecara. El examen se realizó tres veces en tres días consecutivos. Para facilitar la observación microscópica, entre el celofán y el portaobjetos se colocó una gota de lugol.
Con respecto a las variables independientes, el nivel socioeconómico de la familia del niño se evaluó mediante el test de Graffar-Méndez Castellano,21 formulado por Marcel Graffar y modificado por Hernán Méndez Castellano, basando su medición en la profesión del jefe de familia, nivel de instrucción de la madre, principal fuente de ingreso familiar y condiciones de vivienda. Se determinaron cinco estratos: alto (estrato I), medio (estrato II), medio bajo (estrato III), bajo (estrato IV) y marginal (estrato V). El referido test se aplicó al padre de familia o apoderado del niño en cuestión. Los factores epidemiológicos fueron recogidos mediante una encuesta aplicada también al padre de familia o apoderado del niño participante. Por último, los signos y síntomas clínicos fueron obtenidos mediante una consulta y un examen físico hecho por un médico.
Se trabajó con los niños de 1 a 11 años presentes durante febrero a marzo del 2014 en las dos comunidades nativas Ese’Eja de Madre de Dios, “Palma Real” y “Sonene”, Perú. La recolección de los datos se realizó en el marco de una intervención médica en dichas comunidades nativas. Primeramente, se realizó una reunión con los padres de familia en cada comunidad y se les notificó acerca de los objetivos del estudio, así como la forma de participación de sus hijos en el estudio; se esclarecieron todas las dudas surgidas, se invitó a firmar un consentimiento informado. Posteriormente, durante la intervención médica, cuatro médicos atendieron por consulta médica a los niños participantes del estudio en presencia de sus padres, en la que se recolectaron signos clínicos, síntomas y factores epidemiológicos. Después, los niños con sus respectivos padres pasaron a un área donde estudiantes de Medicina, previamente capacitados, aplicaron una encuesta para recolectar datos sobre higiene personal, familiar y el nivel socioeconómico.
Una vez realizado lo anterior, se procedió a la entrega del material para recoger las muestras, debidamente codificado, a la madre, al padre o apoderado del niño y se le capacitó en la toma de muestra mediante técnica de Graham. Las muestras recogidas fueron evaluadas de manera preliminar por un biólogo en la misma zona y, posteriormente, derivadas al Laboratorio de Parasitología del Hospital Regional Santa Rosa de Puerto Maldonado para confirmar el diagnóstico de enterobiosis, al cabo de tres días de recogida la muestra. Tales procedimientos fueron realizados de la misma manera en cada una de las dos comunidades.
Se generó una base de datos en el programa Microsoft Excel 2013®. El análisis estadístico se realizó con el paquete estadístico STATA 11.0 (STATA Corp, Texas, US). Se describieron las variables cualitativas mediante el uso de frecuencias y porcentajes; para las variables cuantitativas se usaron medidas de tendencia central y dispersión, previa evaluación de su normalidad. Para el análisis bivariado, se usó la prueba de chi cuadrado y t de Student; se consideró p< 0,05 como estadísticamente significativo. Para el análisis multivariado se utilizaron los modelos lineales generalizados, con familia Poisson, para hallar las razones de prevalencia crudas (RP) y ajustadas (RPa) con sus respectivos intervalos de confianza a 95 %; las variables incluidas en el modelo multivariado fueron aquellas que mostraron asociación estadísticamente significativa en el modelo bivariado.
El protocolo se evaluó y aprobó por el comité de ética e investigación del Instituto de Ciencias Biomédicas de la Universidad Ricardo Palma (INICIB) para su viabilidad y desarrollo, el Proyecto se aprobó mediante Consejo Universitario y se otorgaron los permisos mediante los oficios correspondientes dirigidos a la Dirección Regional de Salud de Madre de Dios quienes brindaron todas las facilidades pertinentes. Los padres de familia fueron informados acerca de los objetivos del estudio y de todos los procedimientos que se realizaron y sus propósitos. Se les dio el tratamiento farmacológico y consejería a los pacientes del estudio y a su familia.
Resultados
De los 77 niños evaluados, 40 (51,9 %) fueron del sexo femenino. La edad promedio fue 5,57 ± 2,28 años. La prevalencia de enterobiosis fue 32,47 %. En cuanto a las condiciones socioeconómicas, 43 familias (55,84 %) de ambas comunidades se ubicaron en el estrato IV según Graffar-Méndez Castellano; mientras que 34 familias (44,16 %) en el estrato V; la proporción de familias del estrato V fue ligeramente mayor en la comunidad Palma Real (Tabla 1).
Tabla 1 Características sociodemográficas y de infección por E. vermicularis en los niños de las dos comunidades estudiadas
Las características clínicas asociadas en el análisis bivariado a enterobiosis fueron: la presencia de prurito, lesiones perianales, dolor abdominal, diarrea, bruxismo, vulvovaginitis, eneuresis y cólicos (Tabla 2).
Tabla 2 Características clínicas asociadas a la infección por E. vermicularis en los niños de las dos comunidades estudiadas
*Se ajustó con las variables que salieron significativas en el análisis bivariado.
Hubo una ligera mayor prevalencia, aunque no significativa, en niños frente a niñas (35 % vs. 30 %) (p= 0,631). No se halló asociación significativa con la edad (p= 0,695). Los factores epidemiológicos asociados a enterobiasis en el análisis bivariado fueron onicofagia, chuparse los dedos, uñas largas, intercambio de ropa, cambio de ropa interior, uso de calzado, juego con tierra, juego con mascotas, lavado de manos antes de comer, lavado de manos después de comer, seis o más personas en casa, disposición de excretas a campo abierto y el menor nivel socioeconómico (Tabla 3).
Tabla 3 Factores asociados a la infección por E. vermicularis en los niños de las dos comunidades estudiadas
| Factores | Con enterobiosis N (%) | Sin enterobiosis N (%) | Total | PR (IC 95%) | PRa* (IC 95%) | ||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 25 (32,47 %) | 52 (67,53 %) | ||||||
| 5,7± 2,1 | 5,5± 2,3 | 5,5±2,3 | 0,695 | 1,02 (0,8-1,2) | |||
| Masculino | 13 (35,14 %) | 24 (64,86 %) | 37 | 0,631 | 1,1 (0,6-2,2) | ||
| Femenino | 12(30 %) | 28 (70 %) | 40 | ||||
| Sí | 9 (56,25 %) | 7 (43,75 %) | 16 | <0,05 | 2,1 (1,1-3,9) | 0,9 (0,2-3,5) | |
| No | 16 (26,23 %) | 45 (73,77 %) | 61 | 0,289 | |||
| Sí | 18 (69,23 %) | 8 (30,77 %) | 26 | <0,001 | 5,4 (2,1-2,7) | 0,614 | 5,2 (0,7-39,7) |
| No | 7 (13,73 %) | 44 (86,27 %) | 51 | ||||
| Sí | 5 (50 %) | 5 (50 %) | 10 | 0,204 | 1,6 (0,6-4,4) | ||
| No | 20 (29,85 %) | 47 (70,15 %) | 67 | ||||
| Sí | 22 (35,48 %) | 40 (64,52 %) | 62 | 0,250 | 1,7 (0,5-5,9) | ||
| No | 3 (20 %) | 12 (80 %) | 15 | ||||
| Sí | 20 (71,43 %) | 8 (28,57 %) | 28 | <0,001 | 7 (2,6-18,6) | 0,599 | 0,9 (0,1-6,6) |
| No | 5 (10,2 %) | 44 (89,8 %) | 49 | ||||
| Separada | 22 (36,07 %) | 39 (63,93 %) | 61 | 0,188 | 1,9 (0,5-6,4) | ||
| Junta | 3 (18,75 %) | 13 (81,25 %) | 16 | ||||
| Sí | 10 (52,63 %) | 9 (47,37 %) | 19 | <0,05 | 2,3 (1,1-3,7) | 1,1 (0,3-4,2) | |
| No | 15 (25,86 %) | 43(74,14 %) | 58 | 0,272 | |||
| Interdiario | 13 (68,42 %) | 6 (31,58 %) | 19 | <0,001 | 3,3 (1,8-5,9) | 1,2 (0,3-4,5) | |
| Diario | 12 (20,69 %) | 46 (79,31 %) | 58 | 0,266 | |||
| Interdiario | 10 (47,62 %) | 11 (52,38 %) | 21 | 0,082 | 1,7 (0,9-3,3) | ||
| Diario | 15 (26,79 %) | 41 (73,21 %) | 56 | ||||
| Sí | 21 (63,64 %) | 12 (36,36 %) | 33 | <0,001 | 7 (2,6-18,4) | 0,378 | 1,8 (0,4-8,3) |
| No | 4 (9,09 %) | 40 (90,91 %) | 44 | ||||
| Sí | 23 (47,92 %) | 52,08 (48,08 %) | 48 | <0,001 | 6,9 (1,7- 27,3) | 0,618 | 1,2 (0,1-9,2) |
| No | 2 (6,9$) | 27 (93,1 %) | 29 | ||||
| Sí | 22 (53,66 %) | 19 (46,34 %) | 41 | <0,001 | 6,4 (2,1-19,7) | 0,583 | 1,3 (0,1-9,1) |
| No | 3 (8,33 %) | 33 (91,67 %) | 36 | ||||
| Sí | 19 (86,36 %) | 3 (13,64 %) | 22 | <0,001 | 7,9 (3,6- 17,1) | 0,467 | 4,2 (0,7-22,9) |
| No | 6 (10,91 %) | 49 (89,09 %) | 55 | ||||
| Sí | 9(52,94 %) | 8 (47,06 %) | 17 | <0,05 | 1,9 (1,7-3,66) | 0,524 | 2,9 (0,5-17,3) |
| No | 16(26,67 %) | 44 (73,33 %) | 60 | ||||
| Sí | 3 (50 %) | 3 (50 %) | 6 | 0,34 | 1,6(0,6-3,8) | ||
| No | 22 (30,99 %) | 49 (69,01 %) | 71 | ||||
| Interdiario | 18 (34,62 %) | 34 (65,38 %) | 52 | 0,562 | 1,2 (0,5-2,5) | ||
| Diario | 7 (28 %) | 18 (72 %) | 25 | ||||
| 6 o más | 17 (62,96 %) | 10 (37,04 %) | 27 | <0,001 | 3,9 (1,9-7,9) | 0,297 | 1,1 (0,2-4,3) |
| Menos de 6 | 8 (16 %) | 42(84 %) | 50 | ||||
| 3 o más | 22 (37,29 %) | 37(62,71 %) | 59 | 0,102 | 2,2 (0,7-6,6) | ||
| Menos de 3 | 3 (16,67 %) | 15(83,33 %) | 18 | ||||
| Más de una | 21 (32,31 %) | 44 (67,69 %) | 65 | 0,944 | 0,9 (0,4-2,3) | ||
| Una | 4 (33,33 %) | 8 (66,67 %) | 12 | ||||
| Primaria | 17 (39,53 %) | 26 (60,47 %) | 43 | 0,136 | 1,6 (0,82-3,4) | ||
| Secundaria o superior | 8 (23,53 %) | 26 (76,47 %) | 34 | ||||
| Campo abierto | 15 (62,5 %) | 9 (37,5 %) | 24 | <0,001 | 3,3 (1,7-6,2) | 0,391 | 0,6 (0,1-2,8) |
| Pozo séptico | 10 (18,87 %) | 43 (81,13 %) | 53 | ||||
| Quema | 8 (38,1 %) | 13 (61,9 %) | 21 | 0,518 | 1,2 (0,6-2,4) | ||
| Basurero | 17 (30,36 %) | 39 (69,64 %) | 56 | ||||
| IV | 17 (50 %) | 17 (50 %) | 34 | <0,05 | 2,6 (1,3-5,4) | 0,193 | 0,9 (0,2-2,9) |
| V | 8 (18,6 %) | 35 (81,4 %) | 43 | ||||
*Se ajustó con las variables que salieron significativas en el análisis bivariado.
Discusión
Los resultados confirman la persistencia de la elevada prevalencia de esta parasitosis en el grupo etario estudiado, tal como informaba el año 2003 el Ministerio de Salud13 con una prevalencia de 40,65 %; así también, estudios recientes en diversas regiones peruanas encuentran prevalencias superiores al 50 %.5,6,11,18 Por otro lado, Soriano y Jara6 encontraron, en una población rural en Trujillo, una mayor prevalencia en niños de 5 años (28,9 %) frente a niños de 4 años o menos (14,3 %). Otro estudio en Xinxiang, China, encontró una diferencia estadísticamente significativa entre enterobiosis en niños de 5 y 6 años (7,5 %) frente a los de 2 a 4 años (2,91 %).22 Sin embargo, en nuestro estudio, no se halló asociación entre edad y enterobiosis, probablemente debido a que niños de edad escolar y preescolar conviven en un mismo ambiente y asisten a un mismo centro educativo común, el que podría funcionar como foco epidémico.
Cerca de la mitad de los infectados fueron del sexo femenino, sin diferencias estadísticamente significativas. Generalmente, la enterobiosis se asocia con el sexo masculino, como lo señala Anuar y otros23 en un estudio en preescolares en Malasia; al igual que Cazorla y otros11 en una población venezolana. La literatura menciona que la infección en niños es mayor debido a que suelen jugar más en exteriores o sobre la tierra que las niñas, empero, en las comunidades nativas estudiadas, niños y niñas están sometidos por igual al mismo factor de riesgo, ya que no existe mayor trabajo en el suelo interior de la casa frente al de exteriores.
Se identificaron factores de riesgo para enterobiosis, dentro de los cuales destaca el habitar seis o más personas en la misma casa. Esto concuerda con los hallazgos de Cazorla y otros(11) y Zuta Arriola y otros15 con un riesgo de hasta tres veces mayor de infectarse si más personas cohabitan, lo cual se agrava en condiciones socioeconómicas adversas. Al ser una enfermedad altamente contagiosa; el contacto constante con miembros de la familia infectados, que comparten espacios comunes, contribuye a la persistencia y recaída pese al tratamiento, especialmente si no se realiza un tratamiento familiar.
El nivel socioeconómico se asoció con enterobiosis , mostrando que el nivel de vida, medido mediante dimensiones como tipo de vivienda o el trabajo del jefe del hogar, influirían sobre la salud de los niños. Esto coincide con Soriano et al., (6 que relaciona el hacinamiento, así como otros indicadores de nivel socioeconómico con infecciones parasitarias.
Así también, como lo demostró Zuta Arriola y otros15) malos hábitos higiénicos, como el no lavado de manos aumenta el riesgo de enterobiosis, tal como se encontró en nuestro estudio. Esto apoya la teoría de la auto infección vía ano-boca, los niños se auto infectan con los huevos expulsados en sus heces, especialmente si hay mala higiene al momento de defecar.
Otro factor fue el juego sobre tierra, , hallazgo similar al encontrado por Li y otros24 en China, donde encontró que jugar en el suelo aumenta en 1,65 el riesgo de contraer E. vermicularis . Con respecto a nuestro estudio, la situación se agrava por tratarse de una zona eminentemente rural, sin pavimento de vías, ni del piso de las viviendas; similar a lo encontrado en un estudio realizado en preescolares en Taipei, Taiwan.25 Asimismo, se encontró asociación también con el uso de calzado, lo cual puede deberse a la mala calidad y pobre limpieza del calzado, lo que haría que albergue mayor cantidad de huevos infectantes envés de cumplir un rol protector.
Por otro lado, los hábitos de la onicofagia y el chuparse los dedos también demostraron ser un factor asociado a enterobiosis, lo cual concuerda con lo informado por Anuar y otros23 en una población infantil de Malasia. Además, el intercambio y el aseo inadecuado de ropas también fueron un factor asociado a enterobiosis, así como encontró Ziaei Hezarjaribi y otros26 en un estudio en niños en Irán.
Por otro lado, entre los principales síntomas estuvo el prurito, al igual que hallado por Cazorla y otros con un 66,67 % de niños en Falcón, Venezuela.11 Este síntoma es importante no solo por su frecuencia, sino que puede desencadenar lesiones perianales debido al rascado. Así pues, el que 68 % de los niños con enterobiasis también tuvieron lesiones perianales, muy probablemente secundarias al prurito; como un estudio realizado en China por Wang y otros (22 que encontró que gran parte de los niños con enterobiosis tenían el hábito de rascarse la zona perianal. Por otra parte, otros síntomas encontrados fueron dolor abdominal, bruxismo y vulvovaginitis, hallazgos concordantes con la literatura;11 a diferencia de diarrea, que se vio en gran proporción en quienes padecían de enterobiosis, probablemente con la existencia de una parasitosis concomitante, como podría ser giardiasis, la cual tiene una gran prevalencia en niños de zonas con agua pobremente tratada.14
Una limitación del estudio fue el tamaño de la población; sin embargo, esta fue la población con la que contaban las comunidades nativas, en las que no se habían realizado estudios similares anteriormente, siendo el presente estudio uno de los pioneros. Por otro lado, no se pudo realizar un análisis multivariado, debido a la poca potencia estadística con la que se pudo contar.
Se concluye que la prevalencia de enterobiosis en los niños entre uno y once años de las dos comunidades nativas Ese’Eja estudiadas fue alta, y estuvo asociada a diversos factores clínicos y epidemiológicos, aunque no se pudo ajustar con un análisis multivariado. Urge hacer programas de prevención y promoción de salud respecto al tema para reducir este problema. Se recomienda estudiar diversas comunidades nativas de la amazonía peruana y con una muestra mayor, incluyendo a las comunidades Ese’Eja en Perú y Bolivia.
