Introducción
El océano cubre el 70 % de la superficie de la Tierra, siendo el hábitat más extenso de la biosfera. El fitoplancton, conjunto de microorganismos fotosintéticos flotantes, sustenta la vida oceánica al constituir la base de las cadenas tróficas. Estos organismos representan menos del 1 % de la biomasa global de productores primarios; sin embargo, son responsables de casi el 50 % de la producción primaria neta en la biosfera. 1 Tienen un papel central en la ecología global, el funcionamiento de los ecosistemas, los procesos climáticos como el secuestro de dióxido de carbono atmosférico y la producción de oxígeno, los ciclos biogeoquímicos de carbono, nitrógeno, fósforo, silicio, entre otros. Además, influencian los rendimientos pesqueros.
La fotosíntesis del fitoplancton está esencialmente limitada por la disponibilidad de nutrientes y luz solar. El cambio climático modifica estos factores ambientales afectando la productividad, diversidad y estructura comunitaria. 2,3,4 Las tendencias actuales del cambio climático en el océano incluyen el incremento de la radiación solar incidente, así como el aumento de la temperatura y de la estratificación. Esto limita el transporte vertical de aguas ricas en nutrientes desde el océano profundo hacia la superficie, conduciendo a una oligotrofización. 4 El ascenso de la temperatura superficial de los océanos ha provocado el aumento de la actividad de los ciclones tropicales (CT) ya que el océano es la principal fuente de energía para la formación e intensificación de estos fenómenos meteorológicos. 5,6 Esto ha sido particularmente relevante en la cuenca del Atlántico Norte donde se ha observado la mayor tendencia al incremento de la intensidad de los CT a escala mundial. 7
Los CT inducen perturbaciones fisicoquímicas en los océanos con profundas implicaciones para las comunidades de fitoplancton. 8,9 Los fuertes vientos de huracán provocan un enfriamiento de la superficie del mar debido al efecto combinado de la pérdida de calor en la interfaz aire-agua, la surgencia de las aguas frías de la termoclina profunda y el mezclado vertical turbulento a través de la capa mezclada. 10 La surgencia inducida por el huracán a lo largo de su trayectoria contribuye al transporte de aguas ricas en nutrientes desde la nitraclina profunda estimulando la actividad fotosintética del fitoplancton en superficie. 9 Por ello, es importante entender la respuesta del fitoplancton a los huracanes, para determinar las implicaciones del cambio climático en los ecosistemas marinos en general.
Aunque el fitoplancton es de interés para las ciencias marinas, algunas áreas en el Atlántico Norte han sido poco estudiadas debido a limitaciones de datos in situ, como las aguas de la Zona Económica Exclusiva (ZEE) de Cuba. Además, los efectos de la interacción de los CT con las corrientes marinas y remolinos y la respuesta de los diferentes tipos funcionales de fitoplancton que influyen en los posibles cambios de diversidad en las comunidades son algunos temas en los que se debe profundizar en su investigación. 11 El objetivo general de este trabajo es evaluar la respuesta del fitoplancton y sus impulsores ambientales al paso de los huracanes en la cuenca del Atlántico Norte.
Métodos
Áreas de estudio y huracanes
Se seleccionaron 3 casos de estudio en función del área investigada y los huracanes analizados.
Caso 1
Se investigó la respuesta oceánica general en la ZEE de Cuba luego del paso de 18 huracanes por esta región durante el período 1998-2016. Estos fueron los huracanes: George (1998), Michelle (2001), Isidore (2002), Lili (2002), Charley (2004), Iván (2004), Dennis (2005), Katrina (2005), Rita (2005), Wilma (2005), Gustav (2008), Ike (2008), Paloma (2008), Ida (2009), Paula (2010), Tomas (2010), Sandy, (2012) y Mathew (2016). 12 El período de estudio se inicia en el año 1998 ya que este es el primer año para el cual existen observaciones satelitales de concentración de clorofila a (Chl a, variable respuesta analizada) para toda la temporada ciclónica del Atlántico (del 1 de junio-30 de noviembre).
Caso 2
Se investigó la respuesta oceánica inducida por el huracán Irma (2017) en la ZEE de Cuba y el este del Golfo de México. 13 Específicamente se estudió el efecto de este huracán en la intensificación de las corrientes marinas y la formación de 1 remolino ciclónico que impactó la circulación de las aguas ricas en Chl a en la región.
Caso 3
Se investigaron los cambios inducidos por el huracán Fabián (2003) en la diversidad de la comunidad de fitoplancton en el Mar de los Sargazos. 14 La variabilidad oceanográfica (física y biológica) inducida por este huracán ha sido ampliamente investigada basada en observaciones satelitales, lo cual ofrece una base de conocimiento consistente para evaluar los resultados derivados del modelo matemático utilizado en el presente estudio. (15,16,17,18
Datos
Se utilizaron observaciones satelitales y salidas de modelos matemáticos como principales fuentes de datos. La adquisición de datos de campo estuvo limitada debido a las condiciones meteorológicas extremas provocada por los huracanes. Las observaciones satelitales se consideran fuentes de información prometedoras para estudiar la variabilidad oceanográfica inducida por estos fenómenos meteorológicos. 15 Dichas observaciones son apropiadas para estudiar extensas áreas oceánicas ya que proporcionan grandes cantidades de datos con una alta resolución espacial y temporal. Por otra parte, las simulaciones derivadas de los modelos matemáticos permiten obtener estimaciones tridimensionales en la columna de agua ya que las observaciones satelitales solo informan sobre las condiciones superficiales. Los modelos permiten extrapolar las escasas observaciones de campo y de laboratorio a escala regional. 19
Se analizó la concentración satelital de Chl a como principal variable biológica considerada un proxy de la biomasa del fitoplancton. 20 El uso de las observaciones satelitales de Chl a fue posible ya que las áreas estudiadas son aguas oceánicas oligotróficas profundas, consideradas tipo óptico 1. 21 En ocasiones donde se transportaron las aguas costeras ópticamente complejas (tipo óptico 2) hacia las aguas oceánicas oligotróficas, se confirmó la presencia de fitoplancton en las mismas a través del análisis de observaciones satelitales del coeficiente de absorción del fitoplancton a 443 nm. 21 Teniendo en cuenta que los huracanes desencadenan una respuesta de abajo hacia arriba en el ecosistema oceánico, este trabajo se enfocó en la respuesta del fitoplancton al incremento de nutrientes inducido por los huracanes. 22 De ahí, que los impulsores ambientales analizados estén estrechamente relacionados con la variabilidad de la concentración de nutrientes. Estos fueron: velocidad del viento, temperatura superficial del mar (SST), profundidad de la capa mezclada y de la nitraclina, eventos de surgencia, corrientes marinas, entre otros. En la Sección 3, se presentan los principales resultados relacionados con algunos de estos impulsores ambientales.
En general se utilizaron datos satelitales combinados derivados de varios radiómetros (infrarrojos y microondas), escaterómetros y altímetros, así como productos interpolados ya que estos presentan mayor cobertura espacial al mitigar el efecto de la nubosidad y de las precipitaciones asociadas con los huracanes que afectan la teledetección satelital. 23,24,25) Dado que la Chl a es un pigmento fotosintético presente en todas las especies de fitoplancton, las observaciones satelitales de esta variable informan sobre la biomasa de toda la comunidad de fitoplancton en la superficie del océano. Con el objetivo de estudiar posibles cambios en la diversidad de la comunidad (caso 3) se utilizaron datos de concentración de tipos funcionales de fitoplancton derivados del modelo biogeoquímico de circulación general del océano del Instituto de Tecnología de Massachusetts. 26
Metodología general
Se evaluaron las condiciones oceanográficas durante la semana previa a la tormenta (desde los 10 d previos al paso del huracán hasta 3 d antes de la entrada al área de estudio el día 0) como punto de referencia para comparar con las semanas posteriores al paso del huracán (0 d-30 d). 12,13 Se calcularon los valores medios diarios de los píxeles dentro de discos centrados sobre la trayectoria de los huracanes. Los resultados de los discos consecutivos fueron promediados para obtener el valor medio a lo largo de la trayectoria completa del huracán. 12,13 De este modo, se construyeron series de tiempo de anomalías diarias las cuales se calcularon sustrayendo el valor medio de la variable analizada, durante la semana previa a la tormenta, del valor diario (desde los 10 d previos hasta el día 30) para cada huracán. En el caso 1 se promediaron las respuestas inducidas por los 18 huracanes a lo largo de su trayectoria dentro de la ZEE de Cuba.
En el caso 3 se calculó el valor del índice de diversidad de Shannon a partir de datos de concentración de los tipos funcionales de fitoplancton diatomeas, cocolitofóridos, dinoflagelados, diazótrofos, picoeucariotas, Prochlorococcus y Synechococcus derivados del modelo del Instituto de Tecnología de Massachusetts. 26 Este índice se calculó expresando la proporción de la concentración de cada grupo funcional a la concentración total de la comunidad, para cada cuadrícula del modelo (18 Km x 18 km de resolución espacial), sumado sobre el total de grupos funcionales. 14 Estos valores de diversidad fueron promediados dentro de discos centrados a lo largo de la trayectoria del huracán Fabián. 14 Debido a la baja resolución temporal de estos datos (compuestos por los resultados obtenidos en 3 d) y para distinguir mejor la dinámica temporal de la diversidad de Shannon, se utilizaron datos de 3 meses, agosto (antes del paso del huracán Fabián), septiembre (durante y después de su paso) y octubre (después del paso del sistema).
Resultados
Caso 1
El estudio de la variabilidad espacio-temporal de las condiciones oceanográficas en general y de las comunidades de fitoplancton, en particular en la ZEE de Cuba, ha estado restringido a algunas áreas específicas en un marco de tiempo limitado. 27 La caracterización exhaustiva de la variabilidad estacional y a largo plazo de las condiciones oceanográficas, en el período 1998-2017, en la ZEE de Cuba se realizó como un preámbulo esencial para entender las perturbaciones inducidas por los huracanes. En este estudio se reportó que las aguas de esta región son espacialmente heterogéneas en término de sus condiciones oceanográficas. 27 Las aguas del sur son más cálidas y menos productivas que las del norte, por la influencia del Mar Caribe. Sobre la base de estos resultados, se analizó la respuesta climatológica de la SST y la concentración de Chl a al paso de los huracanes en las aguas del norte y del sur de la ZEE de Cuba, de forma separada, considerando la presencia de este gradiente meridional (figura 1A).
La entrada del centro de los huracanes a la ZEE de Cuba (día 0) provoca una disminución máxima de la temperatura en las aguas del norte y del sur de aproximadamente 0,78 °C y 0,6 °C; respectivamente (ver figura 1B). Dicho enfriamiento se mantiene 1 mes después del paso del huracán. El paso de estos sistemas provoca incrementos considerables de la concentración de Chl a durante las 2 semanas posteriores a la tormenta (ver figura 1C). Los eventos de surgencia y mezclado vertical a través de la capa mezclada, inducidos por los huracanes, conducen al transporte de aguas frías y ricas en nutrientes desde el océano profundo hasta la superficie. Pudiera considerarse que los mismos mecanismos verticales que conducen al enfriamiento de la superficie oceánica al paso de los huracanes influyen en las floraciones de fitoplancton en este momento, sin embargo, algunas respuestas locales muestran patrones opuestos.
En la figura 2A se observa un incremento considerable de Chl a al paso de los huracanes Isidore y Lili en el año 2002, que no está asociado con valores bajos de temperatura (figura 2B). El patrón espacial de Chl a, a grandes rasgos, es consistente con el de las corrientes marinas en el área (figura 2A). Estas últimas parecen haber contribuido al transporte y dispersión de las aguas costeras ricas en nutrientes y Chl a hacia las aguas oligotróficas de la ZEE de Cuba adyacente, lo que contribuyó a la fertilización de las mismas. Se reportó que la variabilidad a largo plazo del fitoplancton en las aguas de la ZEE de Cuba está determinada por la variabilidad de la profundidad de la capa mezclada, la cual influencia el transporte vertical de nutrientes al océano superficial. 27 Sin embargo, el transporte horizontal de aguas costeras ricas en nutrientes y Chl a hacia las aguas profundas de la ZEE de Cuba explica, en gran medida, la variabilidad de la concentración de Chl a en esta área después del paso de los huracanes. Eventos similares al presentado en la figura 2 fueron observados después del paso de varios huracanes. 12
Aunque las aguas del sur de la ZEE de Cuba son menos productivas que las del norte a escala mensual y bajo condiciones meteorológicas estándar, el paso de los huracanes conduce al incremento de la concentración de Chl a en el primer sector (ver figura 1C). 27 Esta respuesta se produjo ya que la mayoría de los huracanes estudiados afectaron las aguas del sur con más intensidad y durante un mayor período de tiempo que las aguas del norte.12
Caso 2
Después de haber finalizado el estudio del caso 1 en el verano de 2017, el huracán Irma afectó las aguas de la ZEE de Cuba y el este del Golfo de México. Este sistema meteorológico rompió varios records al ser el primer huracán categoría 5 que tocó tierra cubana desde el año 1924 y producir el mayor valor de energía ciclónica acumulada en el Atlántico Norte. 28 Además de su gran intensidad, siguió una trayectoria peculiar afectando tanto aguas oceánicas como costeras, así como regiones de gran actividad de remolinos asociados a la corriente de lazo, lo cual brindó una oportunidad sin precedentes para profundizar en el estudio de la variabilidad oceanográfica inducida por los huracanes en el Atlántico Norte.
En general, Irma provocó gran variabilidad oceanográfica en la región. Promovió la extensión de una pluma de aguas ricas en Chl a que se originó en el noreste del Golfo de México y que se extendió a lo largo del este de la corriente de lazo (figura 3Ay B).
La presencia de esta corriente se revela por los bajos valores de Chl a en el centro del Golfo de México (ver figura 3), lo que indica la entrada de las aguas oligotróficas del Mar Caribe. Se observa que algunos días posterior al paso de Irma, las aguas de esta pluma rica en Chl a se aproximaron a la costa noroeste de Cuba (ver figura 3C), lo cual contribuyó al incremento de la concentración de Chl a en el área.
El huracán Irma provocó un incremento de la concentración de Chl a en el noreste del Golfo de México y reforzó los mecanismos oceánicos que permitieron extender la pluma de aguas ricas en Chl a hacia el interior de esta región y la costa noroeste de Cuba. Dicho sistema intensificó las corrientes geostróficas en la región frontal de la corriente de lazo y contribuyó a la formación de un remolino ciclónico en el noreste del Golfo de México debido a los eventos de surgencias inducidos en la región. 13 Se formaron un par de remolinos (anticiclónico-ciclónico) en el noreste del Golfo de México que reforzó el transporte de las aguas costeras hacia el interior del golfo. 13
Caso 3
En los casos anteriores se evaluó la respuesta de toda la comunidad fitoplanctónica al paso de los huracanes sobre la base de la concentración satelital de Chl a. El enriquecimiento de los nutrientes inducido por estos fenómenos meteorológicos podría no impactar igualmente todos los grupos de fitoplancton dentro de la comunidad pues los mismos tienen disímiles requerimientos nutricionales en función de sus rasgos biogeoquímicos. La evaluación de la respuesta del fitoplancton al paso de los huracanes debería considerar, al menos, la respuesta individual de los principales tipos funcionales de fitoplancton, conjunto de organismos con una función biogeoquímica común, para entender mejor las perturbaciones inducidas por estos fenómenos a nivel de comunidad. 19 Sin embargo, tales estudios han sido muy limitados y no existen antecedentes para los ambientes oceánicos del Atlántico Norte debido a la escasa disponibilidad de datos.
Los datos in situ son difíciles de obtener después del paso de los huracanes, al igual que las limitaciones espectrales de los actuales sensores multiespectrales para derivar información teledetectada sobre la composición y diversidad de las comunidades fitoplanctónicas. (29 En este caso de estudio se utilizaron los datos derivados del modelo biogeoquímico de circulación general del océano del Instituto de Tecnología de Massachusetts para investigar la respuesta de los tipos funcionales de fitoplancton al paso del huracán Fabián (2003) y los posibles cambios en la diversidad de la comunidad. 26
El huracán Fabián fue muy intenso, categoría 4 de la escala Saffir Simpson, y siguió una trayectoria casi meridional en el centro del Mar de los Sargazos. Cruzó 2 provincias biogeoquímicas, la North Atlantic Subtropical Gyre (West) y la North Atlantic Tropical Gyre, (figura 4A) que presentan diferentes condiciones oceanografías relacionadas con su disponibilidad de nutrientes, productividad y corrientes marinas. 30 De este modo, se evaluó la respuesta a lo largo de su trayectoria en las aguas tropicales y subtropicales por separado.
El modelo captura un incremento significativo (t-test p < 0,05) de la diversidad de la comunidad fitoplanctónica en las aguas tropicales al paso del huracán Fabián, pero no en las aguas subtropicales (ver figura 4A). Este sistema meteorológico provocó un incremento de la concentración de los tipos funcionales de fitoplancton (considerados para calcular el índice de diversidad) en las aguas tropicales, debido a un enriquecimiento de nutrientes en la zona eufótica. 14 Las perturbaciones oceanográficas inducidas en las aguas tropicales no provocaron un cambio significativo (t-test p > 0,05) en la composición de la comunidad fitoplanctónica (figura 5).
El ligero incremento de la contribución de los grupos oportunistas de crecimiento rápido (ej. diatomeas y cocolitofóridos) y la disminución de la proporción de los grupos dominantes que crecen en ambientes con limitación de nutrientes (ej. Prochlorococcus y Synechococcus) impactó la diversidad de la comunidad en las aguas tropicales (ver figura 5). 14 Estos leves cambios dieron lugar a la formación de una comunidad distribuida más uniformemente, que la comunidad antes del paso del huracán Fabián.
La falta de una respuesta significativa en las aguas subtropicales, cruzadas por este sistema meteorológico, estuvo determinada por limitaciones del modelo (ver figura 4C). Esto fue confirmado mediante un análisis de validación donde se compararon los datos de la SST y la Chl a derivados de este modelo con observaciones satelitales. 14 Se observó que el modelo es sensible a capturar las respuestas más intensas inducida por el huracán Fabián en las aguas tropicales, mientras que no reproduce ninguna variabilidad significativa en las aguas subtropicales, debido principalmente a la complejidad oceanográfica en la región, la cual es impactada por la extensión hacia el este de la Corriente del Golfo y los remolinos asociados. Estudios futuros deberían mejorar el funcionamiento y rendimiento de este modelo en las aguas subtropicales del Atlántico Norte para capturar la respuesta oceánica inducida por los huracanes.
Discusión
El moderado enfriamiento observado en las aguas de la ZEE de Cuba, al paso de los huracanes, está asociado con las propiedades térmicas de la columna de agua en general. La presencia de capas mezcladas con temperaturas muy cálidas y profundas ofrecen resistencia al forzamiento inducido por los huracanes, limitando el transporte de las aguas frías desde la termoclina profunda hacia la superficie del océano. 12 El enfriamiento de la superficie del mar inducido por los huracanes puede conducir a una retroalimentación negativa sobre la intensidad de estos fenómenos. Se ha reportado que el enfriamiento de más de 2,5 °C puede debilitar considerablemente los CT. 11 Sin embargo, dado el limitado enfriamiento inducido por los huracanes en las aguas de la ZEE de Cuba, las mismas presentan temperaturas óptimas para inducir la intensificación de los huracanes (temperaturas mayores a 27,5 °C) durante toda la temporada ciclónica. 31
La respuesta del fitoplancton en las aguas oceánicas de la ZEE de Cuba al paso de los huracanes está determinada por procesos de transporte vertical (surgencia y mezclado) y transporte horizontal de nutrientes y aguas ricas en Chl a. 12 Las concentraciones de Chl a en las aguas de la ZEE de Cuba pueden ser favorecidas por el transporte horizontal de aguas costeras provenientes de las zonas de la plataforma de la propia isla y de regiones remotas del noreste del Golfo de México. 12,13 De este modo, se revela que los huracanes pueden tener un papel importante en la conectividad de los ecosistemas de la región con implicaciones ecológicas, tanto para el fitoplancton como para los organismos de niveles tróficos superiores y ambientales que requieren estudio futuro.
La variabilidad oceanográfica inducida por los CT impacta las comunidades tróficas marinas. Los florecimientos de fitoplancton después del paso de los huracanes conducen al incremento de la biomasa del zooplancton y peces, así como la abundancia de depredadores como aves, mamíferos marinos, entre otros. 18,22,32 De este modo, la evaluación de la respuesta oceánica al paso de los huracanes sirve para estudios sobre la influencia de la variabilidad climática en la oceanografía pesquera en la región en general, considerando que los cambios en las concentraciones de Chl a inducidos por los CT, pueden influenciar las tasas de sobrevivencia de larvas de recursos pesqueros y su reclutamiento a la adultez. 33 La ZEE de Cuba es un área pelágica de cría larval de la langosta Panulirus argus (Latreille, 1804), la cual es el recurso pesquero más importante en el Caribe. 34 Además, el Mar de los Sargazos es área de desove y cría de las anguilas Anguilla anguilla (linnaeus, 1758) y Anguilla. rostrata (Lesueur, 1817), las cuales son valiosos recursos pesqueros en el mercado europeo. Los resultados derivados ofrecen una línea base para estudios futuros que conecten el efecto del cambio climático, los huracanes y los rendimientos pesqueros en la región.
Los huracanes no solo producen un incremento de la biomasa del fitoplancton en el Atlántico Norte, sino que, el enriquecimiento de nutrientes inducidos por estos fenómenos conduce al aumento de la diversidad de la comunidad fitoplanctónica. Se considera que el aumento moderado de nutrientes en las aguas oligotróficas tropicales impacta positivamente la diversidad, al limitar la productividad exagerada de grupos oportunistas y reducir la contribución de los grupos dominantes. La disminución global de la diversidad del fitoplancton se ha proyectado para fines de siglo como resultado del efecto del cambio climático. 35 Los resultados presentados sugieren que la variabilidad oceanográfica inducida por los huracanes podría mitigar la disminución de la diversidad del fitoplancton a nivel regional debido al incremento de la actividad ciclónica, para finales de siglo. 6
Tomando en cuenta la coherencia y consistencia de los resultados globales de esta investigación con reportes en otras áreas de estudio para condiciones ambientales similares, se confirma la idoneidad y el potencial de las observaciones satelitales y modelos matemáticos utilizados para capturar la respuesta oceánica inducida por los huracanes, lo cual valida el uso de estos conjuntos de datos para estudios futuros. (12,13,14 Este trabajo puede considerarse un punto de partida para el desarrollo de investigaciones que busquen combinar observaciones in situ y satelitales, así como enfoques de modelación para avanzar en la comprensión sobre los efectos de los huracanes en las comunidades de fitoplancton en el Atlántico Norte.
Conclusiones
Se presenta por primera vez la caracterización oceanográfica a largo plazo de las aguas de la ZEE de Cuba al paso de huracanes. Estos fenómenos meteorológicos provocan un débil enfriamiento de las aguas oceánicas superficiales, lo que permite la intensificación de huracanes durante toda la temporada ciclónica. La respuesta del fitoplancton en esta área es favorecida por el transporte horizontal de aguas costeras provenientes de la plataforma de la propia isla, así como de regiones remotas del noreste del Golfo de México. Esto último, revela el papel importante de los huracanes como impulsores de la conectividad de los ecosistemas de la región. Adicionalmente, el enriquecimiento de nutrientes inducidos por los huracanes provoca el incremento significativo de la concentración de varios tipos funcionales de fitoplancton, e impacta positivamente la diversidad de la comunidad fitoplanctónica. Esto sugiere que dichos eventos meteorológicos pudieran ser considerados impulsores de la diversidad de las comunidades de fitoplancton en el Atlántico Norte tropical. Los resultados obtenidos son importantes pues brindan una línea base para el desarrollo de futuras investigaciones sobre cambio climático, ecología y medio ambiente en la región.