ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Fitotecnología para la recuperación de agroecosistemas contaminados con metales pesados por desechos industriales

Phytotechnology for the recovery of agroecosystems contaminated with metals heavy for industrial waste

0000-0003-3834-3546Ambar Rosa Guzmán Morales^{1  *}  , 0000-0001-6932-9267Pavel Oriol Vázquez²  , 0000-0002-6753-7174Orestes Cruz La Paz¹  , 0000-0002-4244-1950Ramiro Valdés Carmenate³  , 0000-0002-8570-0895Pedro Antonio Valdés Hernández⁴ 

¹ Departamento de Producción Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad Agraria de La Habana "Fructuoso Rodríguez Pérez", San José de las Lajas, Provincia de Mayabeque, Cuba

² Departamento de Biología y Sanidad, Facultad de Agronomía, Universidad Agraria de La Habana "Fructuoso Rodríguez Pérez", San José de las Lajas, Provincia de Mayabeque, Cuba

³ Departamento de Química, Facultad de Agronomía, Universidad Agraria de La Habana "Fructuoso Rodríguez Pérez", San José de las Lajas, Provincia de Mayabeque, Cuba

⁴ Departamento de ingeniería, Facultad de Ciencias Técnicas, Universidad Agraria de La Habana "Fructuoso Rodríguez Pérez", San José de las Lajas, Provincia de Mayabeque, Cuba

RESUMEN

La contaminación industrial de los suelos, con metales pesados afecta la inocuidad alimentaria, ambiental y por ende la salud humana, pues es una de las causas de cáncer. Sin embargo, existe un inventario florístico que reúne especies capaces de acumular en sus tejidos elevadas concentraciones de estos elementos sin mostrar signos de toxicidad, por lo tanto, pueden emplearse para mitigar este tipo de contaminación. El objetivo de este trabajo es proponer especies de plantas ruderales con fines fitorremediadores para mitigar la contaminación presente en un agroecosistema donde vierte desechos la Empresa de Cerámica Blanca “Adalberto Vidal”, en el municipio San José de las Lajas, Mayabeque. Se clasificó el suelo según las condicionales de contaminación existentes, se inventarió y clasificó la flora presente. El suelo estuvo Contaminado en Cu, Co, Zn y Pb. Se obtuvieron 79 especies botánicas, correspondientes a 34 familias reconocidas en la literatura como acumuladoras de metales pesados. Predomina Cynodon nlemfuensis Vanderhyrst (Poaceae) “Pasto estrella”. Además, en cantidad de especies predominaron las Gramíneas, Leguminosas y Asteráceas, lo que coincide a lo descrito en la literatura para las Formaciones Vegetales de Sabanas Antrópicas.

Palabras-clave: fitorremediación; plantas acumuladoras; seguridad alimentaria

ABSTRACT

Industrial contamination of soils with heavy metals affects food safety, the environment and therefore human health, as it is one of the causes of cancer. However, there is a floristic inventory that gathers species capable of accumulating high concentrations of these elements in their tissues without showing signs of toxicity, therefore they can be used to mitigate this type of contamination. The objective of this work is to propose ruderal plant species for phytoremediation purposes to mitigate the contamination present in an agroecosystem where the White Ceramic Company "Adalberto Vidal", in the municipality of San José de las Lajas, Mayabeque. The soil was classified according to the existing pollution conditions, existing flora was inventoried and classified. The soil was classified as Contaminated in Cu, Co, Zn and Pb and in need of urgent remediation due to the concentrations of Ni and Cu; 79 botanical species were obtained, corresponding to 34 families recognized in the literature as accumulators of heavy metals. Cynodon nlemfuensis Vanderhyrst (Poaceae) “Star grass” predominates. In addition, in number of species, Gramineae, Legumes and Asteraceae predominated, which coincides with what is described in literature for the Vegetal Formations of Anthropic Savannas.

Key words: phytoremediation; accumulator plants; food security

INTRODUCCIÓN

La falta de implementación de buenas prácticas en diferentes procesos industriales, que incluye el descontrol de sus residuales, ha desembocado en la contaminación de suelos y aguas con metales como, cobre, plomo y cinc, entre otros (^{Tello et al., 2015}), llegando a constituir fuentes de contaminación ambiental.

Esta acumulación de contaminantes ha superado los mecanismos naturales de reciclaje y autodepuración de los sistemas receptores; por lo que las industrias y la política de los países desarrollados se han orientado para disminuir los niveles de emisión de sustancias.

De forma general, la presencia de contaminantes en el suelo se refleja de forma directa sobre la vegetación, la más frecuentemente: la acumulación de contaminantes en las plantas, sin generar daños notables en estas, coincidiendo con lo que plantean algunos autores como ^{Silva et al. (2018}).

Estas muestras evidentes de deterioro medioambiental, el efecto sobre la salud humana y la creciente presión social han ido creando conciencia en el hombre de la necesidad de su rehabilitación y motivando la búsqueda de soluciones para la eliminación de los contaminantes del suelo convirtiéndose en un objetivo prioritario en la mayor parte de los países industrializados.

Situación ante la cual surge como una alternativa ecológica, económica y “ambientalmente aceptable” la fitorremediación, la cual es una tecnología moderna que utiliza plantas para detoxificar ambientes contaminados con sustancias orgánicas o inorgánicas presentes en el suelo o agua y a la vez recuperar la cubierta vegetal de los suelos contaminados. En esta acción, especies con características particulares son cultivadas en el área afectada para acelerar su restauración (^{Al Chami et al., 2015}).

Estas plantas tienen la habilidad de soportar mayores concentraciones de contaminantes orgánicos e inorgánicos como los metales pesados, tomándolos rápidamente y convirtiéndolos en metabolitos menos tóxicos (^{Lama-Segura, 2018}).

La fitorremediación constituye un método competitivo y sencillo de limpiar las áreas contaminadas en todo el mundo. La identificación de plantas que germinan en ambientes muy contaminados presenta, frente a otros sistemas complejos de limpieza, un gran interés en la recuperación de suelos y/o aguas (^{Alonso-Bravo et al., 2018}).

El objetivo del presente trabajo es proponer un listado de especies ruderales capaces de ser empleadas para fitorremediar áreas contaminadas con metales pesados provenientes de desechos industriales, teniendo en cuenta los niveles de contaminación presentes en el suelo donde se desarrollan.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación y características del área de estudio

En la Figura 1 se muestra el área de estudio a partir de la selección de la fuente de contaminación según los focos contaminantes presentes en el municipio San José de las Lajas.

Figura 1 Focos de contaminación en el municipio San José de las Lajas y área de estudio seleccionada 

El área experimental pertenece a la Circunscripción 25 del Consejo Popular de Jamaica en el municipio San José de las Lajas y ha recibido por más de 62 años el vertimiento de desechos provenientes de la Empresa Cerámica Blanca “Adalberto Vidal” que es una fuente proveedora de metales tóxicos como el cadmio, plomo, zinc, entre otros, ya que entre sus materias primas se encuentran grandes volúmenes de todo tipo de arcillas y caolines que entre sus compuestos tienen presente estos elementos.

Se realizaron inspecciones visuales para analizar el deterioro de las condicionales del suelo, estas inspecciones se corroboraron con análisis físicos y químicos realizados al suelo durante tres muestreos en los años del 2016 al 2018.

Toma y análisis de muestras de suelo según ^{Martínez (2012})

Para el análisis del suelo, se tomaron tres puntos de muestreo por el método de las diagonales a tres distancias de la fuente de contaminación: 50 m, 100 m y 200 m y en tres profundidades: de 0 - 35 cm, de 35 - 70 cm, de 70 - 100 cm.

Para las comparaciones se ubicó un perfil patrón en la Finca “La Asunción”, ubicada en el mismo municipio, en un área no afectada por residuales, es un terreno no cultivado por más de 50 años, con una vegetación espontánea, sin posibilidades de inundación y no recibe tratamiento alguno.

Se realizaron análisis físicos y químicos: Físicos (Descripción morfológica del perfil: se realizó una calicata de 1,20 m de profundidad, se excavó de tal manera que el perfil principal quedara orientado al oeste de modo que el sol facilite la observación el mayor tiempo posible y con posterioridad se procedió a la descripción del perfil); Textura y Químicos (Na y K, Ca y Mg); pH (H₂O, KCl); Materia Orgánica (%): método colorimétrico de Walkeley and Black y Contenido de metales pesados por Fluorescencia de Rayos X-Dispersiva en Energía.

Los análisis se realizaron en el Laboratorio Analítico del Departamento de Física Nuclear del InSTEC del InSTEC, empleando un detector de alta resolución de Si (Li) y una fuente radioisotópica de ²³⁸Pu de fotones de baja energía. Se utilizó una cámara de excitación de aluminio con un colimador para la radiación característica de 10 mm de diámetro y altura de porta-muestra ajustable. La mínima distancia fuente-detector es de 18 mm.

Para las determinaciones se utilizaron los siguientes materiales de referencia certificados (MRC): IAEA Soil-5 “SoilSample”, IAEA Soil-7 “SoilSample” (suministrados por la OIEA).

Se empleó un diseño de naturaleza factorial 2x2 totalmente aleatorizado, donde los factores fueron la distancia (nivel 1: 50 m, nivel 2: 100 m y nivel 3: 200 m) y la profundidad (nivel 1: 35 cm, nivel 2: 70 cm y nivel 3: 100 cm), así como su interacción y las variables respuestas las concentraciones de los metales. Para el análisis de los datos experimentales se empleó el programa estadístico STATGRAPHICS Plus para Windows 5.1, y se utilizó la prueba de ANOVA para lo cual se estableció un nivel de significación de 0,05 para un 95 % de intervalo de confianza. Se realizaron las dócimas de comparación por Duncan para determinar entre cuáles niveles se estableció la diferencia significativa, y para aquellos valores medios que presentaron diferencias significativas, les fueron asignadas letras distintas, las medias, además, fueron comparadas con las Normas internacionales.

Identificación y caracterización de las especies botánicas que se desarrollan en el área en estudio

Se establecieron tres muestreos en los años de estudio, para realizar los levantamientos florísticos, utilizando el Método aleatorio de Reconocimiento y Selección de Especies según ^{Quevedo (2006}).

Además, se estimó la abundancia relativa de las especies a través del método visual.

Se seleccionó una planta de cada especie en óptimo estado fisiológico y con estructuras reproductoras, espigas en este caso, bien desarrolladas.

Se tomaron muestras vegetales a lo largo de tres líneas imaginarias paralelas a la carretera, ubicadas a los 30, 35 y 40 m de distancia, que es el punto de vertimiento de los residuales líquidos contaminados. Se seleccionaron las áreas que presentaban menor perturbación, es el lugar donde poseen suficiente madurez las espigas de las gramíneas y poder obtener una correcta identificación. En cada línea se tomaron siete muestras, separadas entre sí por 0,5 m. Esta cantidad de réplicas es el esfuerzo mínimo suficiente para lograr la máxima sensibilidad estadística, por obtenerse con esto un Grado de Libertad del Error superior a 10, considerando en este caso las restantes Fuentes de Variación como tres tratamientos y siete réplicas.

La identificación de las especies tuvo lugar en el Departamento de Botánica de la Universidad Agraria de la Habana. Se consultó a Expertos y se compararon las muestras con ejemplares de Herbario. En los casos necesarios, se detallaron caracteres con Estereoscopio y Microscopio Óptico “N-180 M”, ambos de fabricación china. Los manuales utilizados para la identificación fueron: Diccionario Botánico de Nombres Vulgares (^{Roig, 1992}). Para la caracterización de las especies identificadas e inventariadas se utilizó: Tratado de Botánica (^{Bresinsky et al., 2013}).

Para la Nomenclatura actualizada de las especies y su ubicación taxonómica en familias se utilizó: ^{Palmarola et al. (2016}). Las especies se clasificaron según la literatura en acumuladoras, hiperacumuladoras y metal-tolerantes estableciendo el porcentaje de cada clasificación de acuerdo a ^{Bazan y Galizia (2018}).

Se determinaron estadígrafos de razón (porcentajes) a los datos obtenidos en los muestreos realizados, que se analizaron mediante la comparación de proporciones múltiples por el método Wald y se utilizó el programa CompaProp versión 2.0 (^{Castillo y Miranda, 2014}).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Caracterización del área

El área tiene una pendiente de entre 1-1,5 % donde diariamente son vertidos directamente los desechos de la producción de dicha Fábrica. Es un área que según estudios anteriores se considera representativa para establecer un estudio de este tipo, con una vegetación característica.

Después de una inspección visual pudo observarse que este sedimento posee una coloración gris plateado; relacionado con la fuente contaminadora, pues en la materia prima de la industria cerámica de consistencia arcillosa se encuentran metales pesados como Al, Cd, Cr, Mn, entre otros.

Según el mapa cartográfico 1:25000 (^{Hernández et al., 2015}), el suelo correspondiente al área en estudio es clasificado como Ferralítico Amarillento lixiviado sobre caliza dura, saturado, profundo, muy humificado, con poca pérdida del horizonte. Sin embargo, el mismo posee evidentes modificaciones físicas (color y textura) en la capa superficial, más intensas en las proximidades de la fuente contaminante. Por lo que las muestras recogidas no son realmente de suelo sino sedimentos con una profundidad de 2 m, sobre el cual se desarrollan las plantas con buenas características físicas en cuanto a vigor y color.

La Tabla 1 presentan los resultados de los indicadores físicos y químicos evaluados en el suelo.

Tabla 1 Propiedades físicas y químicas de los suelos en estudio 

Profundidad (cm)	textura (%)	M.O. (%)	pH		Ca^2+	Mg^2+	Na^+	K^+	CCB	Ca/Mg
			H2O	KCl	CCB cmolckg^-1de suelo
Suelo en estudio
0 - 35	Arena 41,32 Limo 11,5 Arcilla 47,18	3,07	7,3	6,4	29,00	6,50	0,14	0,09	35,73	4,46
35 - 70		2,7	7,7	6,5	28,50	0,60	0,18	0,12	29,40	47,50
70 - 100		6,6	7,7	6,8	55,50	2,70	0,15	0,12	58,47	20,55
Suelo patrón
0 - 35	Arena 30,82 Limo 4 Arcilla 65,18	3,9	7,1	6,2	23,5	8,5	0,21	0,94	32,94	2,76
35 - 70		2,2	7,1	5,9	16,0	11,5	0,21	0,56	28,27	1,39
70 - 100		0,6	6,9	5,4	27,5	3,0	0,21	0,43	31,14	9,16

Los resultados de pH pueden justificarse al analizar el elevado contenido de calcio (Ca) encontrado en las muestras, lo cual puede afectar la biodisponibilidad de algunos metales en el suelo. Autores como ^{Alonso-Bravo et al. (2018}) concuerdan con que la biodisponibilidad de los elementos químicos en el suelo está, además, en función del pH, de la capacidad de cambio de bases, y la presencia de agentes acomplejantes.

Al valorar los contenidos de magnesio (Mg) en profundidad se detectó que hay una tendencia a la disminución, esto puede deberse a que en la mayor profundidad aparece el perfil pedogenético del suelo actuando el horizonte A como un filtro. El comportamiento del sodio (Na) y el potasio (K) es bajo y casi uniforme en todo el perfil lo que puede ser debido a la solubilidad que poseen estos cationes y del movimiento que puedan tener tanto vertical como lateralmente (^{Aminiyan et al., 2018}).

La Tabla 2 presenta el contenido de metales pesados seudototales en el suelo (Mn, Co, Pb, Zn, Cu, Fe y Ni). Los resultados de los análisis estadísticos muestran diferencias estadísticamente significativas para cada elemento estudiado entre sus factores, profundidad y distancia, mostrándose que a medida que se aleja de la Empresa el contenido de elementos Mn, Fe y Ni aumentan, siendo este aspecto más relevante en el caso del Fe; ocurriendo el efecto contrario para Co, Pb, Zn y Cu, superando los valores permisibles según ^{Silva et al. (2018}), los elementos Co, Pb, Zn y Cu a lo largo de todo el perfil y para Mn, Fe y Ni a mayor distancia de la fuente de contaminación corresponden los valores que superan los límites permisibles, tanto según ^{Silva et al. (2018}) como ^{Kabata- Pendias (2010}).

Tabla 2 Concentración de metales pesados seudototales en el suelo que recibe los residuales industriales 

Ubicación	Profundidad	Mn^2+	Co^2+	Pb^2+	Zn^2+	Cu^2+	Fe^3+	Ni^2+
	(cm)	mg kg^-1 de suelo
A 50 m de la fuente emisora	0 - 35	50c	76,5ab	42 100a	9 630a	406a	3 220c	34b
	35 - 70	166b	606a	62 800a	15 400a	406a	6 627b	34b
	70 -100	291a	50b	14 200b	4 550b	676a	24 027a	85b
A 100 m de la fuente emisora	0 - 35	254c	382ab	48 700a	14 200a	448a	8 180c	39b
	35 - 70	1 460b	39,5a	2 800a	1 310a	615a	26 912b	83b
	70 -100	2 930a	66,4b	1 930b	1 160b	145a	59 510a	184a
200 m Zona de cultivos	0 - 35	1 255c	21,7ab	297a	692a	109b	40 353c	85b
	35 - 70	2 157b	33,8a	219a	377a	101b	49 231b	135ab

Letras desiguales difieren significativamente, según Duncan para valores con un 95 % de confianza

Color rojo: Valores superiores a los límites permisibles según NC 27 (1999), UE (2016)

Coincidiendo con ^{Aminiyan et al. (2018}), se presenta una contaminación dinámica, porque al moverse los contaminantes en el terreno a través de las capas más permeables se facilita su dispersión y esto hace que aumente el área afectada, lo que además de otros factores pudiera estar justificando el hecho de que los elementos químicos que se analizan se encuentren en mayor cuantía hasta en las áreas de producción.

Identificación y clasificación de las especies colectadas en el área de estudio

Se obtuvo un inventario botánico compuesto por 79 especies de plantas pertenecientes a 34 familias, mostrando una prevalencia en las familias Poaceae, Asteraceae, Mimosaceae y Solanaceae.

En la figura 2 se puede observar la distribución de las especies por familias, más representativas, en la que se muestra una desigualdad estadísticamente significativa entre las familias Asteraceae (12 especies) y Poaceae (11 especies) respecto al resto, mostrando su prevalencia sin diferencias significativas con las familias, Mimosaceae (6 especies), Solanaceae (6 especies) y Euphorbaceae (6 especies), lo que se encuentra acorde con ^{Berazaín et al. (2002}) que de forma natural las formaciones vegetales cubanas, muestran predominio de gramíneas y leguminosas en el estrato herbáceo. Estas familias demuestran una alta capacidad de crecer y reproducirse en condiciones de estrés metálico, salino, hídrico y térmico (^{Regalado-Rodríguez et al., 2014}).

Letras desiguales difieren significativamente, según Duncan para valores con un 95% de confianza

Figura 2 Cantidad de especies por familias botánicas más representativas presentes en el área de estudio 

Todas estas especies comunes en Cuba son recomendadas en otros estudios para fitorremediar suelos (^{Peláez et al., 2016}), por lo que cada vez será más factible llevar a la práctica la remediación de suelos empleando especies de plantas establecidas en las condiciones edafoclimáticas cubanas.

La Figura 3 presenta la clasificación de las especies según lo relacionado con la información que se brinda en la literatura consultada (^{Apuan et al., 2016}; y de ellas se reportan 12 especies acumuladoras, de las cuales tres se reclasifican como hiperacumuladoras: Helecho macho (Pteris vittata L.), Hierba mora (Solanum americanum M.) y Romerillo (Bidens pilosa L. var. pilosa). La hierba mora y el romerillo son ampliamente conocidas en Cuba como plantas medicinales (^{Roig, 1992}).

Figura 3 Análisis de cantidad de especies acumuladoras y las hiperacumuladoras de metales pesados en la Flora estudiada en el área de estudio 

Estas plantas de amplio arraigo popular, representan amenazas para la salud, por cuanto hiperacumulan elementos, que en pequeñas concentraciones son imprescindibles para el desarrollo de las especies, pero en concentraciones elevadas se consideran tóxicos alimentarios y son consumidas de forma directa por la población.

En la tabla 3 se presenta la clasificación de las especies predominantes en el área.

Tabla 3 Especies acumuladoras identificadas en el área  

Especie	Familia	N. Común	Metal que acumula	Hiperacu- muladora	Acumu-ladora
Amaranthus blitum L.	Amaranthaceae	Bledo	Cd	0	x
Bidens pilosa L.	Asteraceae	Romerillo	Cd	x	x
Heliotropium indicum L.	Boraginaceae	Alacrancillo	Fe	0	x
Lepidium virginicum L.	Brassicaceae	Mastuerzo	Pt	0	x
Ricinus communis L.	Euphorbiaceae	Higuereta	Cd, As	0	x
Euphorbia ophthalmica Pers.	Euphorbiaceae	Golondrina	Pb, Zn	0	x
Euphorbia heterophylla L.	Euphorbiaceae	Hierba lechosa	Pb, Zn	0	x
Mirabilis jalapa L.	Nyctaginaceae	Maravilla	Cd	0	x
Sorghum halepense Pers.	Poaceae	Don Carlos	Pb, Zn, Cu	0	x
Pteris vittata L.	Pteridaceae	Helecho macho	Sb	x	0
Solanum americanum Mill.	Solanaceae	Yerba Mora	Cd	x	0
Typha domingensis (Pers.) Kunth.	Typhaceae	Macío	Cd, Pb	0	x

En el caso, de P. vittata, conocida como “Helecho de freno chino” y “Helecho Macho” es una especie perenne perteneciente a la familia Pteridaceae, presente en todas las regiones tropicales de Eurasia, África y América. Se ha demostrado que esta especie hiperacumula un metaloide carcinógeno, el Arsénico (As), por lo que en la actualidad se han desarrollado protocolos para su propagación por esporas con vistas a la fitorremediación (^{Apuan et al., 2016}).

De las especies identificadas 3 están reportadas en la literatura que poseen características de acumulación elevada, cercana a la hiperacumulación, y estas son: Typha dominguensis (Pers) Kunth., Cynodon dactylon L. y Mirabilis jalapa L.

Según reporta ^{Vera et al. (2016}), T. dominguensis se utiliza en la remediación de aguas y suelos contaminados y presenta una tendencia a desarrollarse en sustratos con una elevada carga contaminante. A lo que se agrega que es capaz de extraer metales pesados tales como Manganeso (Mn), Cobre (Cu), Selenio (Se) y Cadmio (Cd).

Lo mismo ocurre con C. dactylon del cual se ha planteado que posee un nivel elevado de tolerancia a metales pesados, especialmente a Arsénico (As). Existiendo antecedentes de presentar, en algunas zonas contaminadas, niveles muy elevados de metales que podrían ser tóxicos para herbívoros.

M. jalapa puede ser considerada una especie con alta capacidad de hiperacumulación de Plomo (Pb).

Toda esta variedad de especies presentes en el área permite seleccionar las que tiene posibilidades de fitorremediar el área de estudio (que coincide con ^{Apuan et al., 2016}) son: Hiperacumuladoras, romerillo (B. pilosa var. pilosa), Yerba mora (S. americanum), Helecho macho (P. vitata). Acumuladoras: Bledo (Amaranthus blitum L.); Alacrancillo (Heliotropium indicum L.); Mastuerzo (Lepidium virginicum L.); Higuereta (Ricinus communis L.); Golondrina (Euphorbia ophthalmica Pers.); Hierba lechosa (Euphorbia heterophylla L.); Maravilla (Mirabilis jalapa L.); Don Carlos (Sorghum halepense Pers.); Macío (Typha domingensis (Pers) Kunth) y Grama (Cynodon dactylon).

CONCLUSIONES

Se encontró en el área estudiada que el suelo está contaminado por Co, Zn, Cu, y Pb y sobre el mismo se desarrollan un grupo de 79 especies de plantas agrupadas en 34 familias, que no muestran evidencias de toxicidad ante la presencia de metales pesados, las cuales pudieron clasificarse en tres grupos: 84 % metal-tolerantes, 12,3 % acumuladoras y 3,7 % hiperacumuladoras por lo que se definen acciones para minimizar y/o erradicar el aumento de la contaminación del agroecosistema evaluado con el establecimiento de una política encaminada a implementar una estrategia de Fitorremediación (fitoextracción), manteniendo el suelo y/o sustrato con cobertura vegetal, favoreciendo la contención química; recomendando especies espontáneas en la zona, como Hiperacumuladoras: romerillo (B. pilosa var. pilosa), Yerba mora (S. americanum) y Helecho macho (P. vittata). Como especies Acumuladoras: Bledo (A. blitum); Alacrancillo (H. indicum); Mastuerzo (L. virginicum); Higuereta (R. communis); Golondrina (E. ophthalmica); Hierba lechosa (E. heterophylla); Maravilla (M. jalapa) y Don Carlos (S. halepense) y otras también estudiadas como: Verbesina alata L. (Botoncillo), C. dactylon (Bermuda), T. dominguensis (Macío) y L. virginicum (Mastuerzo) que son especies endémicas de las zonas vulnerables a la contaminación

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Recibido: 04 de Marzo de 2020; Aprobado: 31 de Mayo de 2021

* ^{Correspondencia}: [e-mail]

Ambar Rosa Guzmán Morales:

Pavel Oriol Vázquez:

Orestes Cruz La Paz:

Ramiro Valdés Carmenate:

Pedro Antonio Valdés Hernández:

No existen conflictos de intereses entre los autores y con la institución.