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INTRODUCCIÓN
Según reportes de la FAO, el cultivo intensivo del camarón incrementó en los últimos 10 años a un ritmo acelerado, en comparación con el aumento que hoy percibe la captura de especímenes desde su ambiente natural. El Sudeste asiático es la región con mayor producción de este sector de la acuicultura, con China e Indonesia como primeros productores a nivel mundial de camarón blanco (Penaeus vannamei) (FAO, 2018, Ferraris, et al., 1987). El cultivo intensivo se basa en recrear con un entorno artificial las condiciones del ambiente natural; sin embargo, resulta ser un ambiente donde se alcanzan altas densidades de animales que termina en un entorno estresante para los camarones y que proporciona circunstancias ideales para los brotes de enfermedades. Así, el cultivo intensivo viene acompañado con brotes de enfermedades que son un desafío continuo para los productores de acuicultura de camarón, principalmente las pandemias virales (mediados de la década de 1990) y más reciente bacterianas (de 2009 a 2018) que representan la mayoría de las pérdidas por enfermedades para los criadores de camarones (Flegel, 2019) De allí que la comprensión del sistema inmune sea objetivo de las principales compañías productoras de camarón, así como las investigaciones sobre defensas ante los principales patógenos que hoy se reportan, el descubrimiento de inmunoestimulantes y descripción de nuevas tecnologías de cultivo sostenibles.
El sistema inmune de los camarones suele estar descrito por la variación de determinados parámetros inmunológicos como el conteo total de hemocitos (THC), el porcentaje de cada subpoblación de hemocitos respecto al THC (Ekasari et al., 2014; de Lourdes Cobo et al., 2014 Kaya et al., 2019; Medina et al., 2014 Kumar et al., 2019; Zhao et al. 2016 Sha et al., 2016), la actividad enzimática de importantes enzimas vinculadas al sistema inmune como catalasa (Cardona et al., 2016), fenoloxidasa (PO) (Vaillant et al., 2020), peroxidasa, lisozima y superóxido dismutasa (SOD) (Campa-Córdova, Hernández-Saavedra, y Ascencio, 2002). Además, se consideran importantes para describir el estatus inmunológico del camarón, el porcentaje de fagocitosis de los hemocitos totales, el perfil de oxidativo (descrito a través de la capacidad total de antioxidantes (TAOC), y la proporción de glutatión reducido respeto al glutatión oxidado) (Cardona et al., 2016;Xu y Pan 2013;Zhao et al., 2016).
Muchos informes discuten sobre el efecto de factores ambientales en el sistema inmune del camarón, en condiciones de cultivo intensivo. Sin embargo, la mayoría de estos estudios se desarrollaron con tratamientos de corta duración y agudos (Knapp et al., 2019). Es conocido que factores ambientales tales como la temperatura, el oxígeno disuelto, el pH del agua y los niveles de salinidad afectan el sistema inmune de los crustáceos (Rodrıguez y Le Moullac, 2000 Burnett et al., 2000, Mikulski et al., 2000). En general, como resultado del estrés ambiental, la expresión de genes del camarón relacionados con la inmunidad se ve afectada (Aoki et al., 2011 Ferraris et al., 2011). Estos factores ambientales pueden dividirse en factores abióticos y bióticos. Dentro de los factores abióticos destacan la temperatura, la salinidad, el pH y la concentración de compuestos nitrogenados (como amonio, nitritos y nitratos). Por otra parte, dentro de los factores bióticos se encuentra la composición de la población de microalgas y la microbiota propia del exoesqueleto e intestino de los camarones, que también modifican la respuesta del sistema inmune de los camarones (Millard et al., 2020).
En los últimos años varias estrategias, entre ellas el uso de probióticos, permite incrementar la velocidad de crecimiento y la sobrevivencia de los animales y que disminuya la incidencia de enfermedades y de los efectos estresantes de las condiciones de cultivo. Los probióticos, definidos como "microorganismos vivos que, cuando se administran en cantidades adecuadas, confieren un beneficio para la salud del huésped" (Hill et al., 2014). Los probióticos promueven el crecimiento y previenen enfermedades en el cultivo del camarón de forma que se consideran alternativas ante el uso de antibióticos Si bien el conocimiento sobre el mecanismo de acción de los probióticos es limitado, existe una fuerte evidencia que muestra que pueden conferir efectos probióticos a través de la exclusión competitiva de bacterias patógenas, contribución de nutrientes y enzimas a la digestión del camarón, mejora de la respuesta inmune del camarón y efectos antivirales (Hoseinifar et al., 2018;Knipe et al., 2020;Kumar et al., 2016;Li et al., 2018;Ringø 2020).
Entre las tecnologías más empleadas en la actualidad por la acuicultura, se encentra el cultivo de camarones en sistemas de Biofloc. El mismo se define como una agregación conglomerada de comunidades microbianas (flóculos) integrada por fitoplancton, bacterias y materia orgánica particulada viva y muerta, suspendida en el agua del estanque (Collazos-Lasso y Arias-Castellanos, 2015). Estas partículas engloban material orgánico particulado, sobre el que se desarrollan microalgas, organismos microscópicos diversos (protozoos, rotíferos, hongos, oligoquetos), en particular una gran diversidad de bacterias heterotróficas) (Avnimelech, 2009). El objetivo del presente trabajo es revisar los principales factores que modifican la respuesta inmune en camarones peneidos.
DESARROLLO
Factores abióticos que modifican la respuesta inmunológica
Temperatura
La temperatura es un factor ambiental importante que contribuye al éxito de la acuicultura, frente a variaciones de la temperatura ocurren fluctuaciones en los parámetros inmunológicos de los camarones. El camarón peneido más cultivado, P. vannamei, es capaz de tolerar amplias variaciones en temperatura, que van de 7.5 a 42.0 0C (Kumlu, Türkmen, y Kumlu, 2010). Sin embargo, a pesar de que la temperatura es un parámetro ampliamente especificado, en casi todos los cultivos experimentales existe poca bibliografía que permita llegar a un consenso sobre el verdadero el rango de temperaturas óptimo; de allí que no esté claro si este amplio rango de temperatura es representativo de los sistemas de acuicultura intensiva y extensiva a una escala mundial más amplia (Millard et al., 2020).
Ante fluctuaciones de la temperatura en los sistemas de cultivos varía la expresión de genes relacionados con la expresión de componentes del sistema inmunológico. Wang y colaboradores (2020) demostraron que con la disminución está por debajo de 13 0C, disminuyó significativamente la expresión de TLR, IMD, proPO y Casp3, mientras que aumentó la expresión de Muc-3A, Muc-5AC, Muc-17, IAP, p53, HSP70, MT y Fer. Con la reclimatización del cultivo de camarones a 28 0C se logró una reposición de los valores de expresión de los genes estudiados al mismo nivel que antes de someter a los camarones a los cambios de temperatura (Wang et al., 2020). Por otra parte, un estrés térmico a altas temperaturas provoca un aumento de la expresión de proteínas de choque térmico (Hsp70), necesarias en camarón para respuesta contra patógenos virales como el virus WSSV (Yuan et al., 2017). Sin embargo, otros parámetros inmunológicos como el conteo total de hemocitos, la actividad de fenoloxidasa, la actividad de superóxido dismutasa y el estallido respiratorio decrecieron significativamente tras pasar 24h horas a 32 0C en P. vannamei. Además, la sensibilidad a Vibrio alginathus, aumentó con reducción de la capacidad fagocítica de los hemocitos (Cheng, Wang, y Chen, 2005). Para estos estudios la temperatura que propició el mayor valor de los parámetros inmunológicos fue 28 0C para el cultivo de P. vannamei.
Salinidad
Los camarones peneidos son eurihalinos, esto significa que pueden adaptarse y sobrevivir en una amplia gama de condiciones de salinidad (Mudagandur et al., 2016). Las condiciones óptimas de salinidad para los camarones peneidos varían de manera diferente para entre las especies. Penaeus monodon puede tolerar una salinidad baja de 5 psu hasta condiciones de salinidad alta de 40 psu, tiene un rango óptimo de salinidad (15-25 psu) para las mejores tasas de crecimiento. Mientras que los juveniles de P. vannamei tienen un crecimiento y una supervivencia óptima en un rango de salinidad de 33 a 40 psu (Mudagandur et al., 2016).
Existe una relación entre la salinidad y la presencia de infecciones hipodérmicas y necrosis en los órganos hematopoyéticos en el camarón tigre P. monodon. La baja salinidad induce en camarones cambios en la presión osmótica de la hemolinfa, mientras que en M. japonicus induce un aumento en el consumo de oxígeno para ajustar la osmolaridad. En P. schmitti la reducción de la salinidad no induce alteración en la concentración de proteínas totales y en la actividad peroxidasa pero disminuye la concentración de glucosa y la actividad PO acompañado de edema en las branquias (Lamela et al., 2005). A altos valores de salinidad (mayores a 25 psu), el camarón se encuentra con mayores dificultades de mantener una respuesta inmune regular, por lo que es más susceptible a las infecciones de virus como WSSV (Joseph y Philip, 2007). A bajos valores de salinidad (2.5 - 5 psu), P. vannamei mostró una significativa disminución de parámetros inmunológicos como la actividad PO, síntesis de ROS, actividad de superóxido dismutasa SOD y de lisozima (Lin et al. 2012). También a bajos niveles de salinidad, en periodos largos de exposición, los parámetros inmunológicos como THC, actividad fagocítica y fenoloxidasa mostraron un decremento significativo, así como la resistencia frente a desafíos con Vibrio alginolyticus (Wang y Chen, 2005). Por otra parte, en 2010 se corroboran estos datos al evidenciar una disminución de los parámetros respuesta inmune innata en P. vannamei a bajos valores de salinidad en desafío también con V. alginolyticus (Li, Yeh, y Chen, 2010)
El cultivo de P. vannamei en agua dulce o en condiciones de baja salinidad es una alternativa para el cultivo en tierra. Los que apoyan este cultivo se basan en el mayor tamaño que alcanzan los animales en condiciones de baja salinidad, respeto a agua salada. Estas condiciones de baja salinidad afectan el estado fisiológico e inmunológico de los animales (Lin et al., 2012). Varias alternativas se emplean para aumentar el estado de respuesta inmune de los animales en condiciones de baja salinidad, entre ellas destaca el uso de probióticos, con representantes de Bacillus y Lactobacillus spp. (Liu et al., 2010;Zheng et al., 2017). Por otra parte, existe poca información sobre el uso de la tecnología de flóculos biológicos (biofloc) para mejorar el estatus inmunológico de camarones en condiciones de baja salinidad.
Oxígeno disuelto
Dentro de los sistemas acuáticos, las concentraciones de oxígeno disuelto (OD) son heterogéneas, y fluctúan según los factores físicos, químicos y biológicos del área circundante con variaciones diurnas, con disminución durante la noche debido a la respiración continua de la vida acuática en ausencia de fotosíntesis. El oxígeno se agota cuando la demanda supera la producción autóctona de microorganismos fotosintéticos y puede ser impulsado por factores antropogénicos, incluido el enriquecimiento excesivo del agua con nutrientes (por ejemplo, compuestos de fósforo); generalmente a través de la escorrentía de aguas superficiales de los sitios agrícolas cercanos y la eutrofización posterior (Millard et al., 2020).
Las mediciones in situ de la concentración de OD en estanques están limitadas con estudios a escala de estanques que informan niveles de OD que oscilan entre 2,9 y 5,0 mg/L. Sin embargo, la evidencia sugiere que las concentraciones de OD se reducen significativamente después de fuertes lluvias (Zhang et al., 2016). Los camarones peneidos son oxirreguladores, lo que significa que son capaces de mantener activamente su concentración interna de O2 independientemente de la presión parcial de O2 ambiental, hasta un umbral crítico (Herreid II, 1980). Por debajo de este umbral, su tensión crítica de oxígeno (PCRIT; que depende de la temperatura y la etapa de vida), el consumo de O2 se convierte en el factor limitante de la tasa metabólica.
La ausencia prolongada de suficiente OD también conduce a un aumento del metabolismo anaeróbico, para mantener la supervivencia (Kulkarni y Joshi, 1980). Los factores de transcripción sensibles al oxígeno (incluidos los factores inducibles por hipoxia (HIF)) son responsables de inducir una amplia gama de cambios en la expresión génica cuando se reducen las concentraciones celulares de O2 para mejorar la supervivencia en condiciones hipóxicas. Hasta la fecha, HIF-1 en P. vannamei (Soñanez-Organis et al., 2009) está relacionado con el aumento de la carga viral en camarones (Miranda-Cruz et al., 2018) durante la infección por WSSV (Millard et al., 2020).
Camarones expuestos a condiciones de hipoxia mostraron bajos valores de transcritos de cMnSOD y una actividad de superóxido dismutasa (SOD) inferior en branquias y hepatopáncreas. Además, la producción del anión superóxido por los hemocitos mostró un decremento en las mismas condiciones (García-Triana et al., 2010).Dantzler y Burnett (2001 Ponce et al., 1997), también asocian a la disminución de la respuesta inmune en condiciones de hipoxia, por inhibición de la actividad antibacterial de los hemocito (Dantzler, Burnett, y Burnett, 2001), y otros parámetros inmunológicos como: el total de hemocitos THC y la actividad antibacterial (Jiang y Pan, 2005). La susceptibilidad ante patógenos oportunistas también aumenta en condiciones de hipoxia (Burgents et al., 2005 Camargo et al, 2005 Zenteno et al., 2005) además de un decremento de la respuesta inmunitaria (Zenteno-Savín et al., 2006).
Hipercapnia y pH
La hipercapnia hace referencia a la elevación de los niveles de CO2, (1.4-1.8 kPa) en sistemas acuáticos, producto de la oxidación completa de compuestos carbonatados en sistemas biológicos (Metzger et al., 2007). Los altos niveles de CO2 en agua puede provocar un decremento del pH en el medio, y causan importantes alteraciones fisiológicas como la disminución del crecimiento; por lo que el cultivo del camarón se mantiene en un rango de pH entre 7.8 y 8.3, gracias a la adición controlada de NaOH, CaO y Ca(OH)2 (ASEAN, 1978).
Bajos valores de pH, en condiciones continuas, pueden deteriorar el exoesqueleto de los crustáceos, haciéndolos débiles y más susceptibles a la depredación e infecciones. Millard y colaboradores (2020) destacaron que existe discrepancias en cómo los rangos de variación del pH, favorecen o no el proceso de infección. Las contradicciones sobre los rangos de pH y su función ante la sensibilización de patógenos es probable que estén debidas a los diferentes métodos de determinación utilizados (Millard et al., 2020 ). En condiciones de largos periodos de estrés por bajo pH se reportó una disminución en las expresiones de genes relacionados con el sistema inmunológico, incluido el factor antilipopolisacáridos, lisozima, proteínas Toll y proteína hemocítica-glutamina gamma-glutamiltransferasa, y se regularon negativamente y los tejidos del intestino se distorsionaron (Valencia-Castañeda et al., 2018). Además, los parámetros inmunológicos decayeron como resultado de largos periodos de exposición a tantos altos como bajos valores de pH. El intervalo 8-8.5 es el rango óptimo para los mayores valores de la respuesta inmune. Así, con una variación de 0.5, ya sea por incremento o disminución, existe un decremento de parámetros inmunológicos como THC, actividad de fenoloxidasa, actividad bacteriolítica y actividad antibacterial (Lu-Qing, Ling-Xu y Jing-Jing, 2005). Por otra parte, condiciones de hipercapnia mostraron una mayor distribución de Vibrio campbellii en la hemolinfa y órganos internos de P. vannamei (Burgents et al., 2005). Sin embargo, existen pocos estudios sobre la incidencia de este factor en parámetros específicos del sistema inmune de camarón.
Compuestos nitrogenados
Dentro de los ecosistemas de estanques (particularmente aquellos que están completamente encerrados), las concentraciones de amoníaco (NH3), nitrito (NO2 -) y nitrato (NO3 -) a menudo exceden los niveles naturales. Fundamentalmente, debido a la degradación del exceso de alimento y desechos metabólicos excretados por los animales de cultivo ( Nhan et al., 2006 ) . Así los mayores valores de compuestos nitrogenados están relacionados con el tiempo de alimentación, fertilización y acumulación de sedimentos (Millard et al., 2020)
En general, la toxicidad de NH3, NO2 - y NO3 - en los crustáceos varía según la etapa de desarrollo, con mayor potencia y, a menudo, las mayores diferencias en tolerancia reportadas durante las etapas larvaria y juvenil. Las concentraciones elevadas de estos compuestos tienen impactos fisiológicos similares en los camarones peneidos, incluida una ingesta reducida de alimento, un desarrollo más lento, tasas de crecimiento significativamente menores a pesar del aumento de la frecuencia de muda y daño a las branquias que incluyen recubrimiento y obstrucción, pérdida de estructura y pérdida de función (Furtado et al., 2015; Millard et al., 2020).
La exposición al estrés nitrogenado da como resultado respuestas inmunológicas en algunos crustáceos, incluida la reducción del THC debido al daño oxidativo y la apoptosis (Xian et al., 2011), y cambios significativos en la expresión de muchos genes que se cree que desempeñan un papel en la apoptosis y la inmunidad (Lu et al., 2016). Estos resultados sugieren que la exposición prolongada a compuestos nitrogenados que pueden ocurrir en estanques de camarones aumenta la susceptibilidad a la infección por WSSV (Kathyayani et al., 2019). En exposiciones de concentraciones subletales de nitrito durante 24 horas las actividades de SOD, catalasa y glutatión peroxidasa, disminuyeron respecto a la concentración estándar de nitrito en el medio. En general estos resultados mostraron que un desequilibrio entre las fuerzas pro oxidantes y las defensas antioxidantes es uno de los mecanismos de toxicidad del nitrito en el camarón (Wang et al., 2004 Cerenius et al., 2004). También se observó una baja resistencia a patógenos, acompañada de una disminución de parámetros inmunológicos como THC y la actividad de fenoloxidasa con altas concentraciones de nitrito (Tseng y Chen, 2004). Otros autores, demostraron que existe una mayor susceptibilidad a la infección bacteriana (Chand y Sahoo, 2006; Cheng, Liu, y Chen, 2002; Racotta et al., 2002; Tseng y Chen, 2004).
Dentro de los compuestos nitrogenados el amonio es uno de los principales factores limitantes en los sistemas de cultivo de camarón, con rápido incremento de la mortalidad y, por tanto, pérdidas económicas (Sun et al., 2018). Niveles elevados de amonio, alrededor de 13.9 mg/L, potencian un deterioro progresivo de las branquias como edemas, inflamación (infiltración de hemolinfa y hemocitos), melanización y necrosis. (Fregoso-López et al., 2018). Además, se reportan en juveniles, que valores de 20 mg/L, causan un deterioro consistente en la mucosa intestinal, que termina en necrosis (Duan et al., 2018). También, valores por encima de 20 mg/L causan un estrés oxidativo e inducción de la apoptosis en la hepatopáncreas en etapas adultas (Liang et al., 2016). Por otra parte, se reportó que los niveles elevados de amonio en cultivos de camarones, suprimen la respuesta inmune a través de la inhibición de la actividad fenoloxidasa (PO) y de la inhibición de la actividad fagocítica, demostrándose una disminución de más del 60 % de la expresión normal del gen proPO (Sun et al., 2018). Además, el estrés sostenido de amonio, involucra la supresión de otros factores inmunológicos como el conteo total de hemocitos (THC), actividad antibacterial a través de vías basadas en segundos mensajeros como AMPc, Calmodulina y GMPc (Zhang et al., 2018), todo ello condiciona a que el estrés por altas concentraciones de amonio produzca un aumento de la sensibilidad a patógenos (Cui et al., 2017). La gravedad de las infecciones bacterianas aumenta en presencia de concentraciones elevadas de NH3. Por ejemplo, la mortalidad de P. vannamei aumentó después de la infección por V. alginolyticus debido a la disminución de la actividad fagocítica (Liu y Chen, 2004).
Factores bióticos que afectan la respuesta inmune
Microbiota intestinal
La microbiota intestinal está descrita como el 'nuevo órgano' en el animal con importantes efectos sistémicos (McFall-Ngai et al., 2013), como la digestión, el metabolismo nutricional y en componentes del sistema inmune (Akhter et al., 2015). Debido a la interacción constante entre el sistema digestivo del camarón y su entorno circundante (agua y sedimentos), la microbiota del intestino y el hepatopáncreas deben participar en los mecanismos de resistencia a las enfermedades. Hasta la fecha, existen pocos estudios sobre la microbiota intestinal en peces y camarones en comparación con otras especies (Servin Arce et al., 2021). Un total de 111 cepas, pertenecientes a 13 grupos taxonómicos, se aislaron e identificaron por métodos convencionales solo en P. vannamei (Wan et al., 2006). Esta microbiota en camarones varía, en cuanto a composición, en dependencia de los sistemas de cultivo y respecto a la microbiota de especímenes capturados en el medio natural (Cornejo-Granados et al., 2017).
En P. vannamei, estudios de progresión de la composición de la microbiota de camarones desafiados con patógenos mostraron que los camarones enfermos albergaban una red bacteriana más compleja, una mayor conectividad y taxones más diversos en comparación con las cohortes sanas. Los taxones del intestino se afiliaron con Verrucomicrobiales y Alteromonadales en camarones sanos, que cambiaron a Rhodobacterales, Vibrionales y Flavobacteriales en cohortes enfermas. Así, los potenciales de inmunidad como los niveles de SOD se asociaron positivamente con la abundancia relativa de taxones clave (Dai et al., 2020). Sin embargo, varios otros autores sugieren que la patogénesis puede que no esté ligada tanto a cambios de un taxón en específico, o grupo de ellos en la población, sino a cambios en las interacciones entre los propios microorganismos que componen la microbiota (Holt et al., 2020).
Recientemente, varios estudios indican cómo puede ser manipulada ya sea directa o indirectamente la microbiota bacteriana a través de factores endógenos y exógenos para potenciar la resistencia ante patógenos en camarón. Entre los factores más descritos se encuentran la salinidad, la concentración de especies del azufre, los componentes de la dieta, temperatura y el propio estadio de desarrollo de los camarones (Li et al., 2018). Sin embargo, muchas cuestiones importantes sobre cómo desarrollar métodos prácticos para el balance óptimo de la composición de la microbiota y por tanto su potencial uso como herramienta de cultivo no están completamente dilucidadas.
Componentes bioactivos
Además de ser una fuente de alimento complementario, las microalgas poseen compuestos bioactivos (carotenoides), como la fucoxantina, que ayudan en el desarrollo del animal y contribuyen al sistema inmunológico (Shah et al., 2018). P. vannamei alimentado con dietas comerciales enriquecidas con Dunaliella sp. incrementaron la respuesta inmune de los animales desafiados con el virus de la mancha blanca (Anaya-Rosas et al., 2019). Los rotíferos son consumidores primarios y por lo tanto absorben pigmentos de microalgas, lo que permite que estas sustancias estén disponibles para el nivel trófico superior (Cezare-Gomes et al., 2019); y por lo tanto puedan servir como inmunoestimulantes para camarones (Wang et al., 2015). También es conocido que los extractos de Sargassum horneri estimulan la inmunidad innata, mejoran el rendimiento del crecimiento y regulan positivamente los genes inmunes en P. vannamei (Sudaryono, Chilmawati, y Susilowati, 2018).
Probióticos y Respuesta inmune
Hasta 2020, existen aproximadamente 20 géneros de bacterias con informes de efecto probiótico en el camarón, aunque la mayoría de las investigaciones incluyen Bacillus y bacterias del ácido láctico (LAB), como Lactobacillus (Knipe et al., 2021), debido en gran parte a su prevalencia y aplicación exitosa como probióticos en mamíferos y aves de corral. Entre las formas de administración de probióticos se encuentran: vía oral con el alimento (incluida la bioencapsulación con vectores alimentarios vivos como la Artemia) (Immanuel, 2016), directamente en el agua como cultivos purificados o esporas (Ringø, 2020), o dentro de un medio de crecimiento fermentado, por ejemplo, Bacillus subtilis (Knipe et al., 2021). También, los probióticos se pueden administrar en combinación con un prebiótico complementario, 'un ingrediente alimenticio no digerible (Gibson y Roberfroid, 1995 Hargreaves, 1998,), para formar tratamientos conocidos como 'simbióticos' que actualmente figuran entre los productos óptimos de acción combinada ( Li et al., 2018).
Las especies probióticas a menudo se aíslan de los intestinos de los camarones y del agua circundante o de los sedimentos de su entorno (Knipe et al., 2021).Sin embargo, también de filtrados de residuos de frutas (Nurliana et al., 2020), cuajada (Karthik, Hussain, y Muthezhilan, 2014), soja fermentada 'Natto' (Liu et al., 2010), encurtidos fermentados (Zokaeifar, Balcázar y Saad, 2012) y los intestinos de otras especies. Por ejemplo, en el caso de este último, hay informes de especies probióticas de camarón Lactobacillus del tracto digestivo de pollos (Phianphak et al., 1999) y peces (Doroteo et al., 2018). Los tratamientos probióticos comerciales, que contienen en gran medida LAB y Bacillus spp., con efectos probióticos en camarones (Ringø, 2020).
Entre los efectos que se buscan en los ensayos previos a la utilización de los probióticos se encuentran: la facilidad de cultivo, la bioseguridad (incluida la actividad hemolítica y la susceptibilidad a los antibióticos) y su capacidad para producir enzimas extracelulares y excluir patógenos de forma competitiva. Sin embargo, después del aislamiento, los probióticos potenciales se seleccionan en la mayoría de los casos basándose en el principio de exclusión competitiva (que las especies que compiten por los mismos recursos limitados no pueden coexistir. A través de ensayos de antagonismo bacteriano, en los que los patógenos se exponen directa (co-cultivo) o indirectamente (productos extracelulares) a bacterias candidatas (Knipe et al., 2021).
Es conocido el papel de los probióticos como estimulantes de parámetros zootécnicos, así como la supervivencia en camarones peneidos, reportándose los primeros estudios de metaanálisis al respecto (Toledo et al., 2019). En un meta-análisis reciente, se informó sobre el incremento de la actividad enzimática de fenoloxidasa con el uso de probióticos pertenecientes a los géneros de Bacillus spp. y Lactobacillus spp. (Vaillant et al., 2020). También es reconocido que los probióticos pueden afectar la microbiota en todo el tracto digestivo de los camarones peneidos tener un papel importante en la prevención de enfermedades (Imaizumi et al., 2021).
Biofloc y sistema inmune
En los camarones cultivados en sistemas de biofloc, se muestra un incremento en la mayoría de los parámetros inmunológicos evaluados en los ensayos. Estos sistemas se caracterizan por el incremento de la densidad del cultivo, con mayor productividad por unidad de área, diminución del consumo del agua, con lo que se reducen los costos de producción (Leite et al., 2017). Se considera una tecnología innovadora y de vanguardia para la producción acuícola superintensiva, en el marco de las producciones sostenibles (Avnimelech, 2009).
El Biofloc es considerado como una estrategia para el control de enfermedades por su potencial como “Probiótico“ (Emerenciano, Gaxiola, y Cuzon, 2013). Los biofloc presentan compuestos bioactivos como los carotenoides, clorofilas, fitoesteroles, bromofenoles, amino azúcares y compuestos anti bacterianos (Crab, 2010), a los que se les atribuyen los mecanismos de crecimiento de peces y camarones; en la mejora de las tasas de supervivencia, y en el desarrollo y la estimulación de algunos mecanismos de defensa del sistema inmunológico innato de los peces y camarones. Los sistemas de biofloc como una alternativa interesante en el manejo de la sanidad de estas especies, por los efectos potenciadores que se han atribuido a los compuestos bioactivos (Ju et al., 2008).
Existen varios reportes que apuntan a una estimulación conjunta del sistema inmunológico en camarones al ser cultivados en sistemas de biofloc. Entre los parámetros inmunológicos evaluados, el conteo total de hemocitos mostró un considerable aumento en sistemas de tratamiento con fuente de carbono complejas, como almidón de yuca, harina de arroz, salvado de trigo (y arroz) y harina de trigo, para formación de biofloc respecto al control de aguas claras (sin añadir fuentes de carbono) así como en la capacidad fagocítica de estos hemocitos (Ekasari et al., 2014;Kaya et al., 2019;Kumar et al., 2019;Zhao et al., 2016 ). También, la actividad enzimática de fenoloxidasa aumenta en aquellos cultivos desarrollados en sistemas de biofloc, respecto a control de aguas claras (Panigrahi, Das, et al., 2020); así como la expresión de la fenoloxidasa en camarones (Tepaamorndech et al., 2020).
Otros parámetros inmunológicos evaluados en tratamientos con Biofloc se encuentran: actividad enzimática de superóxido dismutasa (Tepaamorndech et al., 2020), la actividad enzimática de catalasa (Liu et al., 2018) y la actividad enzimática de lisozima (Liu et al., 2018). En los cuales se observó un incremento de la actividad con el uso de la tecnología de biofloc respecto al control de aguas claras. Este mismo comportamiento se observó en parámetros inmunológicos más generales como: la capacidad total antioxidante (Tepaamorndech et al., 2020), actividad bacteriolítica, actividad antibacterial (Liu et al., 2018)y la proporción glutatión reducido/glutatión oxidado (Zhao et al., 2016). Sin embargo, aún el mecanismo por el cual ocurre la inducción del aumento de la respuesta inmune con el uso de la tecnología de biofloc no se entiende en su totalidad. El uso del tecnología de biofloc cambia la microbiota que rodea al organismo, y la microbiota intestinal (Cardona et al., 2016).
Altas densidades de cultivo
Uno de los factores a tener en consideración durante el cultivo intensivo del camarón es la densidad de animales por volumen de agua (Kotiya y Vadher, 2021). Esta variable puede alcanzar altos valores en sitios de cría convencionales, con condiciones adversas y difíciles para los camarones, por aumento de productos de desecho que elevan la concentración de especies tóxicas y además por la disminución de la calidad del agua en nutrientes y en O2 disuelto (Mena-Herrera et al., 2006). Con incrementos de la densidad de cultivo disminuye el conteo total de hemocitos, la actividad fagocítica, las actividades enzimáticas de fenoloxidasa, lisozima, catalasa y superóxido dismutasa en Palaemonetes sinensis (Dong et al., 2018) . Por otra parte, estudios desarrollados en P. vannamei demuestran una disminución de la actividad de enzimas como SOD y CAT con altos valores de densidad de cultivo, así como el incremento de la expresión en hepatopáncreas de genes relacionados con el estrés, como HSP70 (Gao et al., 2017). Sin embargo, existe poca información de sobre el empleo de diferentes densidades de cultivo en camarones peneidos (Kotiya y Vadher, 2021) y principalmente en estos de parámetros inmunológicos.
CONCLUSIONES
El estudio de los factores ambientales, bióticos y abióticos, que afectan al sistema inmune del camarón, aumentó con el incremento del cultivo de camarón en varias zonas geográficas y con el uso de grandes densidades de animales para la obtención de mayores rendimientos productivos. Los principales factores incluyen la temperatura, la salinidad, la concentración de compuestos de nitrógeno, pH y oxígeno disuelto. Sin embargo, en los últimos años, se evidenció un aumento en el estudio de los factores bióticos como la composición de la microbiota intestinal, la presencia de compuestos de producción biológica por parte de microorganismos acuáticos, el uso de probióticos, de prebióticos y de tecnologías sostenibles como el biofloc.
Los parámetros del sistema inmune evaluados en la bibliografía consultada, muestran ser especialmente sensibles a pequeños cambios de factores como el pH y temperatura. En cuanto a la salinidad, si bien existe preferencia por el cultivo en condiciones de baja salinidad, por los mayores rendimientos y tamaño que alcanzan los animales, los parámetros inmunológicos disminuyen respecto al cultivo de los animales en agua de mar. La implementación de nuevas tecnologías potencia la respuesta inmune en el cultivo de baja salinidad, como el uso de prebióticos, probióticos, compuestos bioactivos naturales y biofloc en condiciones de baja salinidad.
La mayoría de los reportes revisados se desarrollaron en cortos periodos de experimentación con tratamientos agudos y pocos evaluaron el efecto de los mismos durante largos periodos de tiempo. Existen muchos trabajos sobre la composición y proporción de las especies que componen la microbiota. Sin embargo, muchas cuestiones importantes sobre cómo desarrollar métodos prácticos para el balance óptimo de la composición de la microbiota y por tanto su potencial uso como herramienta de cultivo necesitan ser completamente dilucidadas.
Si bien muchos probióticos se emplean en la actualidad es importante destacar que el mecanismo exacto por cual ejercen su efecto es multifactorial. Por otra parte, la tecnología de Biofloc muestra ser una prometedora tecnología como potenciador del sistema inmunológico de camarones peneidos
