INTRODUCCIÓN
La roya parda de la caña de azúcar (Puccinia melanocephala H. & P. Sydow) es una de las enfermedades más importantes en Cuba (Rodríguez et al., 2014) y también lo es en muchos otros países que cultivan esta especie vegetal (Peixoto et al., 2014). Está ampliamente distribuida en el mundo, actualmente en 59 países (EPPO, 2018) y causa pérdidas de 10 a 40 % del rendimiento agrícola (Costet et al., 2012).
En Cuba, el Instituto de Investigaciones de la Caña de Azúcar (INICA) libera cultivares comerciales resistentes a P. melanocephala, ello ha permitido la reducción en el índice de severidad de esta enfermedad en los últimos 15 años (La O et al., 2018).
La roya naranja de la caña de azúcar (Puccinia kuehnii (W. Krüger) E. J. Butler) es considerada una enfermedad emergente (Comstock et al., 2015). Hasta el año 2018 se informó en 43 países (CABI, 2018). Recientemente se documenta su presencia en Mauricio (ProMED, 2018) y Reunion (Hubert et al., 2019). Causa pérdidas del rendimiento también elevadas, de 10 a 50 % (Magarey et al., 2001). La distribución de este patógeno en el país se cataloga como de baja prevalencia, sin embargo, asciende a 30 el número de cultivares comerciales infectados y se encuentra distribuida en todas las provincias (Aday-Díaz et al., 2018).
El principal control de estas royas de la caña de azúcar es el uso de cultivares resistentes (Rott et al., 2016). Los principales factores que influyen en el desarrollo de estas enfermedades son el genotipo hospedante, condiciones ambientales (temperatura y humedad sobre las hojas) fuente de inóculo y la edad de las plantas infectadas (Comstock y Ferreira, 1986). Existen publicaciones sobre investigaciones realizadas en Cuba que abordan estos factores para el caso de la roya parda, pero no es así para la roya naranja. Los objetivos de la presente investigación fueron: cuantificar el desarrollo de la roya parda y roya naranja considerando diferentes meses de plantación; determinar la influencia de la época de plantación y edad de las plantas en la severidad de estas enfermedades; y determinar el período en el cual se presentan los niveles más altos de ambas royas.
MATERIALES Y MÉTODOS
La investigación se realizó en áreas experimentales de la Estación Territorial de Investigaciones de la Caña de Azúcar Centro Villa Clara (ETICA Centro Villa Clara) (80º10ʹ6.9ʹʹS, 22º24ʹʹ48.7ʹʹW, 75 m) provincia de Villa Clara, Cuba.
Se plantaron parcelas de tres surcos o hileras de 6 m de largo de los cultivares B4362 y C323-68 (altamente susceptible y susceptible a roya parda, respectivamente) y C01-227 (susceptible a roya naranja) entre dos hileras plantadas con el cultivar C86-12, de resistencia intermedia a ambas royas. Cada surco se plantó con doble esqueje de tres yemas, de forma continua, a una distancia de 1,60 m, de izquierda a derecha (oeste a este) C323-68, B4362 y C01-227. El material vegetal para la plantación de los cultivares se obtuvo del Banco de Semilla Original de la ETICA Centro Villa Clara. Se realizaron 11 fechas de plantación, desde julio a diciembre del año 2017 y en enero, febrero, marzo, abril y junio de 2018 (los días 4 de cada mes).
La fertilización se realizó con fuentes de nitrógeno, fósforo y potasio (Urea, Superfosfato Triple y Cloruro de Potasio) a las dosis recomendadas por el Servicio de Fertilizantes y Enmiendas (SERFE) del INICA, se colocó el fertilizante en el fondo del surco previo a la plantación. El riego de agua se aplicó previo a la plantación y con una frecuencia semanal hasta la brotación. El control de malezas se hizo de forma manual con azadón.
La infección de los patógenos se produjo de forma natural a partir del inóculo presente en el área experimental. Las evaluaciones se realizaron mensualmente. El diagnóstico se efectuó mediante la toma de muestras de uredosporas de las pústulas emergidas en las hojas de cada cultivar, para confirmar la presencia de ambos patógenos, mediante el empleo de dos métodos:
Diagnóstico visual: se realizó atendiendo a las características de color, tamaño, esporulación y distribución de las pústulas.
Diagnóstico por microscopía óptica: se analizaron las características de las uredosporas (color, tamaño y forma) con el empleo de un microscopio óptico marca Olympus, Ocular 10x y Objetivo 20 y 40x.
Cada cultivar en las diferentes fechas de plantación se evaluó a partir de los tres meses después de plantados hasta los ocho meses. De cada hilera se tomó la hoja +3 (tercera hoja con cuello visible) de 10 tallos al azar y se estimó el área foliar afectada por roya parda o naranja (AFA) con el uso de la escala de cinco grados de Alfonso et al. (2000) con los siguientes niveles de severidad: 1 (hasta 5 %), 2 (hasta 15 %), 3 (hasta 25 %), 4 (hasta 50 %), 5 (más de 50 %). Con esos datos se calculó el área bajo la curva de progreso de la enfermedad (ABCPE) mediante la ecuación propuesta por Shaner y Finney (1977). Se determinó la severidad de la enfermedad mediante la fórmula propuesta por Towsend y Heuberger (1943):
Donde,
SE: severidad de la enfermedad
n: número de muestras infectadas por cada grado de la enfermedad
v: grado de la escala
i: mayor grado de la escala
N: total de muestras
En el procesamiento estadístico se empleó un análisis de varianza simple y prueba de comparación de medias por Tukey, para comparar el área foliar afectada, severidad y área bajo la curva de progreso de la enfermedad en B4362 y C323-68 (infectados por P. melanocephala) y en C01-227 (infectado por P. kuehnii). La tendencia del progreso de ambas enfermedades de acuerdo al área foliar afectada y con la edad del cultivo, se determinó mediante ecuaciones de regresión lineal.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En las parcelas experimentales, se observaron los síntomas característicos de roya parda (P. melanocephala) en B4362 y en C323-68, mientras que en C01-227 se detectó la roya naranja (P. kuehnii). Se confirmó la presencia de estos patógenos en el material vegetal infectado por microscopía óptica, en correspondencia con los síntomas observados en los cultivares infectados.
En las observaciones de campo, desde octubre de 2017 a diciembre de 2018, en los cultivares B4362 y C323-68 no se observaron síntomas de roya naranja, mientras que en C01-227 no se presentaron síntomas de roya parda. En las muestras de uredosporas de cada cultivar que se analizaron no se detectaron mezclas de ambos patógenos, lo que corroboró que las evaluaciones de los síntomas que se realizaron en campo corresponden a la roya parda en los cultivares B4362 y en C323-68, así como de roya naranja en C01-227.
Los valores más altos de AFA (%) severidad (%) y ABCPE por roya parda en el cultivar B4362 se observaron en las parcelas plantadas de septiembre a noviembre y posteriormente en las que se plantaron en marzo y abril. En C323-68 los valores de estas variables fueron más altos en las parcelas que se plantaron desde agosto a diciembre y también en marzo y abril, para el caso del AFA (%) y ABCPE (Tabla 1).
Mes de Plantación | B4362 | C323-68 | ||||
---|---|---|---|---|---|---|
AFA (%) | Severidad (%) | ABCPE | AFA (%) | Severidad (%) | ABCPE | |
Julio 2017 | 14,33 | 39,33 | 2235 | 5,97 | 26,00 | 1059 |
Agosto 2017 | 11,37 | 35,67 | 1776 | 9,88 | 32,33 | 1731 |
Septiembre 2017 | 22,03 | 50,33 | 3681 | 10,80 | 34,00 | 1719 |
Octubre 2017 | 32,33 | 58,00 | 5070 | 12,07 | 36,67 | 1887 |
Noviembre 2017 | 32,67 | 60,67 | 4950 | 11,17 | 33,67 | 1560 |
Diciembre 2017 | 20,93 | 44,67 | 2793 | 10,23 | 32,00 | 1377 |
Enero 2018 | 14,17 | 37,33 | 2205 | 4,37 | 24,00 | 711 |
Febrero 2018 | 19,33 | 44,67 | 2805 | 5,20 | 24,67 | 741 |
Marzo 2018 | 24,33 | 54,66 | 3960 | 9,57 | 29,33 | 1497 |
Abril 2018 | 24,16 | 53,33 | 3825 | 9,60 | 28,00 | 1605 |
Junio 2018 | 21,00 | 47,00 | 1389 | 7,85 | 27,50 | 903 |
Media | 21,11 | 48,10 | 3153,55 | 8,82 | 29,90 | 1344,55 |
En el cultivar C01-227 el AFA (%) por roya naranja alcanzó valores por encima de la media en las plantaciones que se realizaron desde julio a noviembre y en abril. La severidad de la enfermedad y el ABCPE fueron altos, fundamentalmente, en las plantaciones de agosto a noviembre y de abril (Tabla 2).
Mes de Plantación | C01-227 | ||
---|---|---|---|
AFA (%) | Severidad (%) | ABCPE | |
Julio 2017 | 4,92 | 22,33 | 870 |
Agosto 2017 | 7,40 | 28,67 | 1317 |
Septiembre 2017 | 5,30 | 20,00 | 903 |
Octubre 2017 | 4,83 | 25,33 | 675 |
Noviembre 2017 | 7,47 | 30,00 | 999 |
Diciembre 2017 | 4,47 | 21,00 | 606 |
Enero 2018 | 1,70 | 21,00 | 291 |
Febrero 2018 | 1,27 | 20,00 | 201 |
Marzo 2018 | 4,20 | 23,33 | 741 |
Abril 2018 | 7,00 | 27,67 | 1251 |
Junio 2018 | 1,26 | 20,00 | 213 |
Media | 4,53 | 23,55 | 733,82 |
Estos resultados indican que los meses de plantación tienen una influencia muy similar en la manifestación de los síntomas de roya parda y de roya naranja. Las plantaciones que se realizaron en la denominada “época o ciclo de frío”, de julio a diciembre, presentaron mayor intensidad de ambas royas y también tuvieron una intensidad similar las que se realizaron en abril.
Las curvas de progreso de la enfermedad mostraron una tendencia similar con relación al AFA (%) para roya parda y roya naranja, independientemente del mes de plantación y de la susceptibilidad de los cultivares a una u otra roya. Se apreció el incremento del AFA (%) para ambas royas desde octubre hasta marzo, meses que corresponden a la estación invernal en Cuba. Se observó la disminución de la intensidad de estas enfermedades desde abril hasta septiembre, meses por los que transcurren las estaciones de primavera y verano (Figura 1).
Se observó que es similar la tendencia de la curva de progreso de ambas enfermedades (Figura 2). La mayor intensidad se registró en los meses de enero a marzo. En los cultivares susceptibles a roya parda y roya naranja, C323-68 y C01-227, respectivamente, se presentó un patrón de intensidad similar en el tiempo. Durante esos meses las temperaturas medias de 21,3 - 24,5 oC, mínimas de 17 - 19,2 oC y máximas inferiores a 30 oC (26,8 - 29,9 oC) acompañadas de la humedad relativa superior al 80% favorecieron el desarrollo de ambas enfermedades (según datos de la Estación Meteorológica de Santo Domingo, Villa Clara, del INSMET).
Según Comstock y Ferreira (1986) la multiplicación P. melanocephala y la propagación de la enfermedad se favorecen con humedad relativa del aire mayor del 80 % y temperatura diurna de 18 a 25 ºC. Al respecto Alfonso (1987) demostró que en Cuba la infección por roya parda se incrementa notablemente con humedad relativa del aire entre 79,30 y 83,40 % y temperatura media del aire de 24 - 25 ºC.
En Cuba las condiciones climáticas (temperaturas y humedad relativa) favorecen el desarrollo de la roya parda y de la roya naranja, fundamentalmente durante los meses menos lluviosos de diciembre hasta abril, pero con temperaturas frescas en un rango favorable para el desarrollo de la infección de P. melanocephala y P. kuehnii. La alternancia de calor y frío, humedad relativa superior al 80 %, presencia frecuente de niebla y rocío durante la noche y en las primeras horas del día durante más de ocho horas, favorecen la formación de una lámina de agua sobre la hoja. Estas son condiciones muy favorables para la infección y producción de esporas, mientras que la ocurrencia de intensas lluvias tiene un efecto negativo al lavar las esporas de las hojas.
Las infecciones por P. melanocephala en caña de azúcar se producen una vez que la lámina foliar esté mojada por la lluvia o el rocío. En el caso particular de P. kuehnii, Magarey et al. (2004) en Australia expresaron que las condiciones óptimas son temperaturas entre 22 y 24 ºC y humedad relativa del aire entre 98 y 99 %. Pérez (2013) en Brasil y Sanjel et al. (2019) en Florida (EE.UU.), coinciden en que la germinación de las uredosporas ocurre dentro de un intervalo de temperatura entre 17 y 34 ºC, óptimo de 18 ºC y humedad relativa del aire superior a 97 %. Pérez (2013) concluyó que la temperatura de 25 ºC es la más favorable para el desarrollo de la roya naranja y que la resistencia que expresan los cultivares en condiciones naturales está influenciada por este factor. Según Sanjel et al. (2019) la temperatura ideal para el desarrollo de ambas royas está entre 20 y 22,2 ºC.
El AFA (%) severidad y ABCPE fue significativamente más alta en el cultivar B4362 altamente susceptible a la roya parda. El AFA (%) y la severidad en C01-227 fue significativamente inferior a los valores registrados en C323-68, a pesar de que estos cultivares se clasifican en la categoría de susceptible, a la roya naranja el primero y a la roya parda el segundo. El ABCPE en C323-687 fue mayor que en C01-227, pero sin diferencias significativas (Tabla 3). En estudios de Chapola et al. (2016) las observaciones indicaron que el ABCPE es una variable fiable y constituye un criterio conveniente para determinar la reacción de los cultivares a la roya naranja.
Cultivar | AFA (%) | Severidad (%) | ABCPE |
---|---|---|---|
B4362 | 21,11 a | 48,10 a | 3153,55 a |
C323-68 | 8,82 b | 29,90 b | 1344,55 b |
C01-227 | 4,53 c | 23,55 c | 733,36 b |
Media | 11,41 | 33,74 | 1743,82 |
EE (X) | 1,25 | 1,72 | 273,00 |
Valor P | p<0,05 | p<0,05 | p<0,05 |
Media con letras distintas en la misma columna difieren significativamente según la prueba Tukey para p<0,05 (n=66)
Los valores de AFA (%) y severidad de la roya parda fueron significativamente más altos desde los tres hasta los cinco meses de edad después de la plantación, sin embargo, en la roya naranja la intensidad se mantuvo por encima de la media de los valores observados hasta los siete meses de edad, aunque sin diferencias significativas (Tabla 4).
Edad (meses) | B4362 | C323-68 | C01-227 | |||
---|---|---|---|---|---|---|
AFA (%) | Severidad (%) | AFA (%) | Severidad (%) | AFA (%) | Severidad (%) | |
3 | 35,36 a | 66,00 a | 13,00 a | 35,81 a | 5,50 | 25,81 |
4 | 27,07 ab | 58,00 ab | 13,41 a | 38,18 a | 4,87 | 24,36 |
5 | 24,60 bc | 53,81 b | 10,08 ab | 31,10 ab | 3,75 | 22,72 |
6 | 15,18 cd | 41,09 c | 6,54 bc | 24,91 b | 5,24 | 24,91 |
7 | 12,84 d | 36,00 c | 5,26 bc | 25,20 b | 4,56 | 24,36 |
8 | 9,80 d | 31,00 c | 3,84 c | 23,20 b | 3,27 | 19,10 |
Media | 21,11 | 48,09 | 8,82 | 29,91 | 4,53 | 23,55 |
EE (X) | 3,70 | 4,20 | 2,11 | 3,35 | 1,63 | 2,77 |
Valor P | p<0,05 | p<0,05 | p<0,05 | p<0,05 | p>0,05 | p>0,05 |
Media con letras distintas en la misma columna difieren significativamente según la prueba Tukey para p<0,05 (n=66)
Cuando los meses de plantación se agruparon en tres épocas, enero a marzo, abril y junio a diciembre, respectivamente, se determinaron diferencias en la tendencia del progreso de la enfermedad con la edad del cultivo de acuerdo al área foliar afectada en B4362 y C323-68 (infectados por P. melanocephala) y en C01-227 (infectado por P. kuehnii). En B4362 y C323-68 la roya parda disminuyó su intensidad con el aumento de la edad de las plantas, con la excepción de la plantación que se hizo de C323-68 en el mes de abril, mientras que en C01-227 la intensidad de la roya naranja se incrementó junto con la edad de las plantas en las plantaciones que se realizaron desde enero hasta abril (Tabla 5).
Cultivar | Época de plantación | Ecuación lineal | R2 |
---|---|---|---|
B4362 | Enero-Marzo | y = -1,684x + 28,01 | 0,28 |
Abril | y = -3,057x + 34,86 | 0,70 | |
Julio-Diciembre | y = -1,129x + 27,24 | 0,16 | |
C323-68 | Enero-Marzo | y = -0,140x + 7,534 | 0,07 |
Abril | y = 1,611x + 3,96 | 0,45 | |
Junio-Diciembre | y = -0,683x + 11,74 | 0,10 | |
C01-227 | Enero-Marzo | y = 0,912x - 0,940 | 0,40 |
Abril | y = 2,657x - 2,266 | 0,64 | |
Junio-Diciembre | y = -0,277x + 5,940 | 0,04 |
x: edad del cultivo
y: AFA (%)
Estos resultados demuestran que la roya naranja, a diferencia de la intensidad de la roya parda, puede incrementarse después de los cinco y hasta los ocho meses de edad de las plantas, en aquellas plantaciones que se realizan en el denominado “ciclo de primavera” en Cuba, específicamente las que se hacen desde enero hasta abril (Figura 3 y 4). Ello indica que independientemente de la edad de las plantas la severidad de la roya naranja puede incrementarse una vez que existen condiciones climáticas que le son favorables.
Resultados obtenidos por Valdés et al. (2016) al evaluar la resistencia a P. kuehnii de algunos cultivares en explotación comercial en Cuba, con inoculación artificial y en condiciones controladas de manejo, concluyeron que CP52-43, SP70-1284, C323-68, C1051-73, C86-12 y C95-414 son susceptibles a la roya naranja, pero C86-56 y C90-469 tienen una reacción de resistencia intermedia. Con excepción de C86-56, el resto de los cultivares se infectan por P. melanocephala en las plantaciones comerciales (susceptibles CP52-43, SP70-1284, C323-68, C1051-73; y con resistencia intermedia C86-12, C95-414, C90-469).
La evaluación y clasificación de la reacción de cultivares de caña de azúcar a las royas son herramientas importantes que ayudan en los ensayos preliminares y selección de aquellos que son prometedores para las fases más avanzadas de los programas de mejora de la caña de azúcar y brinda además información a los productores sobre las opciones de uso de nuevos cultivares (Lemos et al., 2020).
CONCLUSIONES
Los meses de plantación tienen una influencia muy similar en la manifestación de los síntomas de roya parda y de roya naranja. La mayor intensidad por ambas royas se presentó en las plantaciones que realizaron en los meses de julio a diciembre y en abril. Se observó que es similar la tendencia de la curva de progreso de ambas enfermedades. El AFA (%) y la severidad de ambas enfermedades se incrementó desde el mes de octubre hasta marzo, mientras que de abril a septiembre se observó la disminución de la intensidad. La intensidad de la roya naranja, a diferencia de la roya parda, se incrementó con la edad de las plantas en las plantaciones que se realizaron desde enero hasta abril y mantuvo una tendencia similar en las plantaciones de junio a diciembre