Ciencias de los Pastos

Efecto del agroecosistema y las estaciones del año en la densidad poblacional de la lombriz de tierra en los sistemas silvopastoriles

H. R. Benavides^{1  *}  , S. Vargas²  , D. Caicedo¹  , L. Carvajal¹  , D.I. Gutiérrez²  , J. Mina¹ 

¹Universidad Politécnica Estatal del Carchi, Tulcán, Ecuador

²Universidad Central “Marta Abreu” de Las Villas, Carretera a Camajuaní. Km 6. Edificio C-1. Apto 110. Apartado Postal 54830. Santa Clara. Villa Clara. Cuba

RESUMEN

Se utilizó un diseño completamente al azar con tres tratamientos (agroecosistemas): A1 (pastos y Alnus acuminata Kunth); A2 (pastos y Acacia melanoxylon R. Br.) y A3 (pastizales) y cuatro períodos (PY): 1-12-2015 (1); 1-6-2016 (2); 1-12-2016 (3) y 1-6-2017 (4) en un análisis factorial, para evaluar los efectos de los agroecosistemas (AES) y las estaciones en la densidad poblacional de lombrices de tierra (DPL). No hubo interacción (p> 0,001) entre AES y PY en la DPL. El agroecosistema A1 (189 m-2) difería (p <0.001) de A2 y A3 con 117 y 128 m-2, respectivamente, mientras que estos eran similares en lombrices de tierra. El efecto de las estaciones (p <0,001) en la DPL fue mayor en PY1 y PY2 (157 y 188 m-2) sin diferencias entre ellos, mientras que el PY3 y PY4 fueron similares (118 y 116 m-2) pero diferían de los periodos anteriores. Los mejores resultados en la variable de respuesta se lograron en el agroecosistema A1, que coincidió con los mejores indicadores forestales con una diferencia de medias de 1,66 m de altura y 5,84 cm de diámetro. La supervivencia de las lombrices y su densidad poblacional en todos los agroecosistemas y las estaciones sugirió que la DPL es un bioindicador apropiado para evaluar la salud del suelo en sistemas agroforestales y pastizales, estrechamente relacionados con las condiciones edafoclimáticas, el diseño y el manejo.

Palabras-clave: agroforestería; biota del suelo; pastizal

INTRODUCCIÓN

La actividad humana puede alterar drásticamente el entorno del suelo e influir en las poblaciones de lombrices de tierra directamente por alteraciones físicas e indirectamente al alterar el entorno físico-químico (^{Curry 2004}). Desde este punto de vista, ^{Mahecha y Angulo (2012)} evaluaron el manejo de nutrientes en sistemas silvopastoriles (SSP) en el estudio de caso en Colombia y destacaron el alto contenido de materia orgánica del suelo y la mejora del microclima (humedad y temperatura) debido a la presencia de árboles en SSP, que promueve la actividad biológica de la macro y micro fauna, y resulta en mayor mineralización y disponibilidad de nutrientes del suelo. Estos criterios coinciden con ^{Crespo (2015)}, quien evaluó los factores que influyen en el reciclaje de nutrientes en los pastizales permanentes. El efecto de las lombrices en los sistemas de cultivo se ha revisado recientemente, resumiendo los beneficios de las lombrices para los cultivos y se han debatido algunas técnicas para aumentar la abundancia de lombrices (^{Bertrand et al. 2015}). Se han llevado a cabo varios estudios para demostrar el impacto de los árboles en las comunidades de lombrices de tierra a través de la hojarasca estrechamente asociada a las características del suelo. Por ejemplo, las lombrices anecicas fueron abundantes a la sombra de Acer pseudoplatanus, Fagus sylvatica y Fraxinus excelsior, que se relacionaron con la hojarasca rica en calcio y la baja acidificación del suelo (^{Schelfhout et al. 2017}). Siguiendo esa línea de investigación, se debatió el efecto de las principales características del suelo (textura del suelo, materia orgánica y contenido de nutrientes) en los diferentes mecanismos que permiten que las lombrices de tierra influyan en el crecimiento de las plantas, pero los autores argumentaron que era complejo predecir la fuerza y la dirección de los efectos de una determinada especie de lombriz de tierra en una planta específica (^{Laossi et al. 2010}). Se realizó un estudio integrado donde se caracterizaron doce funciones ecológicas en parcelas de pastizales mejorados que varían en la riqueza de especies de plantas. Se demostró que la diversidad promueve la estabilidad en diferentes funciones ecológicas y niveles de organización de ecosistemas en pastizales (^{Proulx et al. 2010}). Además, la dinámica de los modelos de vegetación global se realizó para proporcionar un marco de modelado adecuado para evaluar la dinámica de los pastizales, su productividad y su impacto en los ciclos biogeoquímicos de los sistemas de manejo de cinco pastizales diferentes a escala mundial (^{Rolinski et al. 2017}).

En pastizales tropicales se evaluó la utilidad de las lombrices de tierra y los microbios del suelo como indicadores de la calidad del suelo y los cambios ocurridos con su incidencia, abundancia, biomasa y actividad en diferentes prácticas de pastoreo (^{Manono 2014}). La salud del suelo se define como la capacidad continua del suelo para funcionar como un ecosistema vital esencial que sustenta a las plantas, los animales y los seres humanos (^{USDA-NRCS 2018}).

Sobre la base de los antecedentes presentados, el estudio actual tuvo como objetivo evaluar los efectos de los ecosistemas agrícolas, las estaciones del año y su interacción con la densidad poblacional de lombrices de tierra.

MATERIALES Y MÉTODOS

Localización. El estudio se realizó en la parroquia “El Carmelo”, Cantón Tulcán, Carchi, Ecuador. Se ubica en el área hidrográfica 230, entre 0º 41 ‘y 3 “N y 77º 36’ y 42 ‘O, altitud 2955 m snm (^{INAMHI 2014}). El suelo se clasificó como andosoles, que se distingue por alto contenido de Fe y Al, propiedades ándicas del horizonte melánico, materia orgánica altamente húmeda, menor proporción de ácidos fúlvico/húmico, negruzco (^{FAO 2014}). El horizonte del suelo A1 fue grueso y bien estructurado, pH de 5.5-6.5, con carbono orgánico del suelo de 15-25 %, capacidad de intercambio de cations 15-25 meq 100-1 g de suelo con una cantidad predominante de Ca en el complejo de intercambio, el N varió de valores medios a altos, el P biodisponible fue bajo debido a su fijación con los complejos de humus-Al (^{Zehetner et al. 2003}). Se registraron las precipitaciones y las temperaturas (figura 1) durante 2016 y parte del 2017 (^{INAMHI 2016}, ²⁰¹⁷).

Fig. 1 Means of precipitation and temperature 

Procedimiento y diseño experimental. Se aplicó un diseño completamente al azar con tres tratamientos (agroecosistemas): A1 (pastos y Alnus acuminata Kunth); A2 (pastos y Acacia melanoxylon R. Br.) y A3 (pastizales) y cuatro períodos (PY): 1-12-2015 (1); 1-6-2016 (2); 1-12-2016 (3) y 1-6-2017 (4) en un análisis factorial, para evaluar los efectos de los agroecosistemas (AES) y las estaciones en la densidad poblacional de lombrices (DPL). Los pastos predominantes en todas las AES fueron Pennisetum clandestinum L., Lolium perenne L., Holcus lanatus L. y Trifolium repens L. El AES consistió en A1 (pastos y árboles de Alder, Alnus acuminata Kunth), A2 (pastos y acacias, Acacia melanoxylon B.R.) y A3 (pastizales). Las especies arbóreas se utilizaron debido a su adaptación a las condiciones edafoclimáticas del Ecuador andino.

Los árboles se plantaron en diciembre de 2015, teniendo en cuenta las curvas de nivel. El área total se dividió en tres AES. El área de pastoreo para vacas lecheras consistió en 7.50, 4.64 y 6.25 ha en A1, A2 y A3, respectivamente. La calidad del suelo se determinó previamente por ^{Rosales et al. (2018)}. Se establecieron cercas eléctricas dobles para hacer potreros y proteger a los árboles jóvenes de los daños de los animales. Los árboles tenían una densidad de población de 1 000 ha-1, se plantaron en filas dobles y se colocaron cada dos metros. El manejo racionalizado del pasto en los potreros de 2 000 m2 se aplicó mediante cercas eléctricas, lo que permitió controlar el período de reposo de los pastos, los períodos de permanencia de los animales y la presión de pastoreo en una disponibilidad diaria de pastos en los potreros. Once y diez vacas con un promedio de peso vivo de 445 kg y una capacidad de carga de 1.46, 1.76 y 2.15 vacas ha-1 se mantuvieron en A1, A3 y A2, respectivamente. Los animales pastaban permanentemente en los potreros y solo salían para el ordeño. La composición genética de las vacas lecheras fue 80 y 20% de Holstein y el cruce Holstein x Jersey, respectivamente.

Muestreo de lombrices de tierra y analisis estadistico. El área de campo a muestrear se georreferenció mediante el sistema de posicionamiento global (figura 2) y se tomó una muestra cuatro veces en la misma ubicación en cada período subsiguiente. El diseño del muestreo se repitió en tres transectos, tomando 10 muestras en el relieve alto, medio y bajo, respectivamente, con 30 muestras de suelo de 0.027 m3 en cada AES. En A1 y A2, las muestras de suelo se tomaron separadas dos metros de las filas de árboles, y el muestreo de suelo en A3 se realizó diagonalmente al azar en los potreros en zigzag. Las lombrices de tierra se extrajeron de un bloque de 0.30 m × 0.30 m × 0.30 m de la capa de suelo extraída con una pala de cabeza cuadrada, de modo que los resultados se expresaron como DPL (número de individuos m-2). El suelo extraído del hoyo se colocó en una lámina de plástico y se buscaron las lombrices de tierra desmoronando la matriz del suelo a mano (^{Edwards y Lofty 1977}).

Fig. 2 Images of agro-ecosystem: A1, A2 and A3 

Los supuestos de normalidad y homogeneidad de la varianza se cumplieron con un valor de P mayor que 0.05 después de realizar la transformación de datos sin procesar en el cuadrado de la raíz utilizando la prueba de Shapiro-Wilk y Levine, ^{IBM-SPSS (2013)}, respectivamente. Los datos se sometieron a análisis factorial utilizando el siguiente modelo matemático, con un valor de P de 0.001. Se realizó un análisis factorial para evaluar los efectos de los agroecosistemas (AES) y las estaciones del año en la densidad de población de lombrices (DPL). Se utilizó la prueba de ^{Tukey (1949)} para comparar las medias, y el paquete estadístico ^{IBM-SPSS (2013)} versión 22.0. Los valores originales de la cantidad de lombrices de tierra se transformaron de acuerdo con [TeX:] √x + 0.375 (^{DeCoster 2001}).

[TeX:] Yijk = μ + Si + Pj + (S,P)ij+ ҽijk

Donde: Yijk observación correspondiente a la k individual en el agroecosistema i y estación del año j; μ: media general de la población; Si: efecto del agroecosistema i-esimo; Pj: efecto del periodo j-esimo del año; (S, P)ij: efecto debido a la interacción del agroecosistema i-esimo con el período j-esimo del año y ҽijk: error experimental.

Se realizó una comparación de los indicadores forestales entre A1: A. acuminate y A2: A. melanoxylon. Incluía variables como altura (altura total de árboles en m, usando una cinta métrica soportada por una regla), diámetro (medido a 0.20 m de altura en cm, con pinza), AMI-H o AMI-D (incremento medio anual en altura o en diámetro dividido por 1.5 año, respectivamente). Los datos se analizaron mediante las muestras independientes T-Test, ^{IBM-SPSS (2013)}, con un valor de p <0.05 (tabla 1).

Table 1 Comparison of forestry indicators in the agro-ecosystems 

n1: 192, n2: 183 (number of trees at 1.5 years after sowing); A1: A. acuminate, A2: A. melanoxylon. Independent samples T-Test, ^{IBM. SPSS (2013)}, p < 0.05.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Efecto de los agroecosistemas. Hubo diferencias altamente significativas entre los agroecosistemas (p<0.001), en los cuales la densidad de población de las lombrices (DPL) obtuvo la mayor cantidad de individuos (189 m-2) en A1 (tabla 2). Este resultado podría justificarse por el entorno apropiado creado por el efecto de los árboles de A. acuminata, donde la diferencia de medias (p <0.05) de los indicadores forestales fue mayor en comparación con A. melanoxylon (tabla 1). ^{Arteaga et al. (2016)} estudiaron el rendimiento de las variables químicas en andisol sometidas a diferentes usos del suelo y concluyeron que la materia orgánica del suelo (MOS) era la variable que mejor detectaba el efecto del uso y manejo del suelo con la utilización de Acacia melanoxylon y Alnus acuminata. Esta evidencia justifica el uso de estas especies de árboles en la investigación actual con la misma clasificación de suelos en la que A. acuminata tuvo mejor rendimiento (tabla 1).

Table 2 Effect of the agro ecosystems upon earthworm’s population density m-2 

ab Means without common letter in the row are different at p < 0.001 (^{Tukey 1949}).

( ) Means of original values *** p< 0,001

Las lombrices de tierra (Lumbricus terrestris L., Annelida: Oligochaeta) comprenden aproximadamente 3 000 especies agrupadas en cinco familias. Son muy versátiles y se encuentran en casi todos los ecosistemas terrestres, además de desempeñar un papel importante en la mejora del suelo. El suelo (calidad del hábitat), el clima (temperatura, precipitación, balance hídrico climático y transcurso del tiempo) y los alimentos (flujo de nutrientes) son los tres factores principales que determinan la abundancia de lombrices en el bosque y en los ecosistemas agrícolas (^{Zhenjun 2011}).

En la investigación actual, se demostró que la materia orgánica del suelo (MOS) tenía el valor más bajo en A1 (^{Rosales et al. 2018}). Este efecto podría explicarse como la tasa de producción y biodegradación de la MOS, causada por las lombrices de tierra que fueron mayores en DPL en comparación con A2 y A3. Fue notable que la MOS en las muestras de suelo recolectadas en todos los AES tenía valores muy altos. Estos se encuentran normalmente en los andosoles. El problema principal en los suelos andinos está relacionado con la biodegradación (^{FAO 2015}). Los efectos faltantes de las interacciones se podrían deber a que, en los primeros tres años, los árboles de crecimiento rápido eliminaron parte de las reservas de nutrientes del suelo y no produjeron suficiente hojarasca. Sin embargo, una vez que se cerró el dosel (4-5 años), los árboles pueden actuar como un sistema de auto-alimentación a través de la producción de hojarasca y la descomposición (^{Kumar et al. 1998}). En este sentido, ^{Crespo (2015)} declaró que la hojarasca de los pastizales se consideraba la fuente más importante de reciclaje de nutrientes en los pastizales permanentes, dependiendo de las especies de pastos, el clima y la actividad biológica del suelo. En la presente investigación, desde el comienzo hasta 18 meses más tarde, el efecto del agroecosistema en la composición botánica mostró mayor porcentaje (P<0.05) de Pennisetum clandestinum (A2), Lolium multiflorum (A1), Dactylis glomerata (A1), Holcus lanatus (A2 y A3) y Trifolium repens (A2 y A3) (^{Chamorro 2018}). Por otro lado, la tasa de almacenamiento podría haber afectado a la DPL debido a que el agroecosistema A2 fue 0.39 y 0.69 más alto que A3 y A1, respectivamente. Desde este punto de vista, ^{Murgueitio et al. (2006)}, al evaluar el impacto de los sistemas silvopastoriles en la producción de ganado lechero, informaron que el SSP aumentó su carga animal y la producción de leche, con un rango de 87.5-166.6 % y 20-35 %, respectivamente. Por su parte, ^{Crespo y Martínez (2016)} señalaron el increment de MOS en un banco de biomasa de Cenchrus purpureus (Schumach.) vc. CUBA CT-115 con diferentes años de utilización en los que se destacaron las interacciones suelo-planta-animal. Además, las lombrices de tierra, como ingenieras de ecosistemas, ayudan a mineralizar la materia orgánica del suelo, construyen y mantienen la estructura del suelo y estimulan el crecimiento de las plantas (^{Marichal et al. 2017}).

En otro experimento con tres años de estudio, se encontró una DPL mayor en el banco de proteínas con leucaena (Leucaena leucocephala) y pastos nativos en comparación con AES con Sacharum officinarum (^{Vargas 2013}). En esta investigación no se encontraron diferencias entre A. melanoxylon y el pastizal (tabla 2). Estos hallazgos fueron congruentes con ^{Decaëns et al. (2017)}, quienes encontraron que los pastizales permanentes tenían mayor DPL en comparación con los cultivos en los AES.

Estaciones del año. No hubo diferencias entre PY1 y PY2, que fueron diferentes de PY3 y PY4 (p<0.000), mientras que estos últimos períodos fueron similares en la DPL (tabla 3). Los primeros muestreos de lombrices de tierra en todas las AES se realizaron antes de introducir los árboles y poner las cercas. La DPL no se afectó desde el primer muestreo hasta seis meses después, con más de 150 individuos m-2. La respuesta más alta en la DPL podría explicarse por la existencia de pastizales permanentes con prácticas no trabajadas en el PY1 que contribuyeron a la preservación del suelo (^{Pelosi et al. 2013}, ²⁰¹⁶). Después de un año y un año y medio de manejo racional del pasto, la DPL se estabilizó con una cantidad menor (116-118) de individuos por m-2. La densidad de población del árbol fue la misma tanto en A1 como en A2. En este sentido, ^{Hoosbeek et al. (2018)} demostraron cambios en la reserva de C, N y P con la distancia de los árboles en sistemas silvopastoriles compuestos de pastos con árboles aislados, en Nicaragua, y también se señaló el efecto de las especies de árboles. En la investigación actual, el agroecosistema con A. acuminata tuvo mejores indicadores forestales y su DPL fue mayor que con A. melanoxylon, que se sembró al mismo tiempo. Los indicadores de pastoreo se midieron después de dos meses de estabilización de la altura de los pastizales. El número promedio de rotaciones por potreros osciló entre 14 y 18 en todos los AES, lo que también podría haber contribuido a aumentar la MOS a través de las heces y la orina. El período de descanso en los potreros varió de 28 a 32 días en todos los AES, y el área total promedio asignada de pasto fue de 227, 155 y 189 m2 vaca-1 día-1 para A1, A2 y A3, respectivamente. Se notó el uso de pastoreo en franjas en el que se asignó una nueva porción de pastos a las vacas a las 7.00 a.m., 10.30 a.m. y 4.00 p.m., dependiendo de la disponibilidad y residuos de pastos, calculados con el medidor de pastos de placa plegable. La disponibilidad de los pastos se ajustó cada semana y se calibró de acuerdo con los pastos predominantes en los agroecosistemas (^{Chamorro 2018}).

Table 3 Effect of the periods of the year upon earthworm population density m-2 

ab Means without common letter in the column are different at p < 0.001 (^{Tukey 1949})

( ) Means of original values

Las lluvias acumuladas en 17 de los 18 meses del tiempo de investigación fueron superiores a 50 mm y la temperatura promedio varió (10.8-14.2 °C) en todo el período de investigación (figura 1). Estas temperaturas se consideraron como el rango óptimo para la reproducción de las lombrices de tierra (^{Otto 1990}).

Además, el otro factor que podría haber influido en la supervivencia de las lombrices fue la sombra. Se encontró más DPL en A1 en la que los árboles obtuvieron mejores indicadores forestales. Además, ^{Eisenhauer et al. (2014)} probaron la hipótesis en el experimento de calentamiento de campo en dos sitios en Minessota, EE. UU., mediante el muestreo de lombrices de tierra en dosel cerrado y abierto en tres tratamientos de temperatura y afirmaron que el calentamiento indujo reducciones en el contenido de agua del suelo, disminuyendo así el rendimiento de las lombrices de tierra. ^{Fisichelli et al. (2013)} informaron que el 93 % de los sitios estudiados mostraron actividad de lombrices de tierra, y esa actividad se explicó en gran medida por el pH del suelo, la precipitación y la calidad de la hojarasca. En la investigación actual, el pH fue superior a 5.55 en todos los AES (p <0.05), pero se obtuvo el mejor rendimiento de A1 y A2 en los que hubo presencia de árboles (^{Rosales et al. 2018}). Además, el cambio de un sistema convencional a uno alternativo como los sistemas agroforestales, implica un período de transición, desde el cual el sistema avanza hacia un nuevo estado de equilibrio, fomenta la absorción de nutrientes de los horizontes profundos del suelo, mientras que su hojarasca ayuda a reponer los nutrientes del suelo, mantiene la materia orgánica, y soporta complejas redes alimentarias del suelo (^{Altieri et al. 2017}). Desde una perspectiva más amplia, ^{Dollinger y Shibu (2018)} revisaron 28 documentos que ilustraban claramente que la agroforestería enriquecería el carbono orgánico del suelo mejor que los sistemas de monocultivo, podría mejorar la disponibilidad de nutrientes y la fertilidad del suelo debido a la presencia de árboles en los agroecosistemas y aumentar la dinámica microbiana del suelo que influiría positivamente en la salud de este. Además, ^{Emem-Obong et al. (2015)} destacó la eficacia de las lombrices de tierra frente a las sustancias modificadas genéticamente como una opción sostenible y amigable con el medio ambiente que modifica de manera constructiva el suelo y la salud humana con un mínimo impacto ambiental y ecológico. En otro estudio, la DPL y su biomasa fueron mayores en los pastizales permanentes que en las tierras cultivables. Entre los diferentes parámetros abióticos del suelo, las características relacionadas con el clima y la disponibilidad de agua afectaron la distribución de las lombrices (^{Kanianska et al. 2016}). En resumen, los mejores resultados en la DPL se lograron en el agroecosistema A1, que coincidió con los mejores indicadores forestales. La supervivencia de las lombrices y su densidad poblacional en todos los agroecosistemas y estaciones del año sugirió que la DPL es un bioindicador apropiado para evaluar la salud del suelo en sistemas agroforestales y pastizales, estrechamente relacionados con las condiciones edafoclimáticas, el diseño y el manejo.

REFERENCES

Altieri, M. A., Nicholls, C. I. & Montalba, R. 2017. Technological Approaches to Sustainable Agriculture at a Crossroads: An Agroecological Perspective. Sustainability (Switzerland) 9 (3): 1-13. doi:10.3390/su9030349.

Arteaga, J., Navia, J. & Castle, J. 2016. Behavior of chemical variables of a soil subjected to different uses, Nariño Department, Colombia. Rev. Cienc. Agr. 33(2): 62 - 75. doi: http://dx.doi.org/10.22267/rcia.163302.53.

Bertrand, M., Barot, S., Blouin, M., Whalen, J., de Oliveira, T. & Roger-Estrade, J. 2015 Earthworm Services for Cropping Systems. A Review. Agronomy for Sustainable Development. doi:10.1007/s13593-014-0269-7.

Chamorro, B. A. 2018. Evaluación del efecto de dos sistemas silvopastoriles de aliso (Alnus acuminata) y acacia (Acacia melanoxylon), en la producción de pasturas en la finca San Vicente, parroquia El Carmelo, provincia del Carchi. Graduated Thesis. Universidad Politécnica Estatal del Carchi. Carrera de Desarrollo Integral Agropecuario . p.51.

Crespo, G. 2015, Factors influencing on nutrient recycling in permanent grasslands and development of their modeling. Cuban Journal of Agricultural Science, 49: 1-10.

Crespo, G. & Martínez, R.O. 2016. Study of the chemical soil fertility in the biomass bank technology of Pennisetum purpureum Schum cv. CUBA CT-115 with different exploitation years. Cuban Journal of Agricultural Science , 50: 497-502.

Curry, J. P. 2004. Factors affecting the abundance of earthworms in soils. In: Edwards, C.A. (Ed.), Earthworm Ecology. CRC Press, Boca Raton, pp. 91-113.

Decaëns, T., Margerie, P., Aubert, M., Hedde, M., & Bureau, F. 2017. Assembly Rules within Earthworm Communities in North-Western France. A Regional Analysis. Accessed July 28. doi:10.1016/j.apsoil.2008.01.007.

DeCoster, J. 2001. Transforming and Restructuring Data. http://www.stat-help.com/notes.html.

Devendra, C. 2014. Perspectives on the Potential of Silvopastoral Systems. Agrotechnology, 3:1. doi:10.4172/2168-9881.1000117.

Dollinger, J. & Shibu, J. 2018. Agroforestry for soil health. Agroforest Syst. 92:213-219. https://doi.org/10.1007/s10457-018-0223-9.

Edwards, C. A. & Lofty, J. R. 1977. Biology of earthworms. Rothamsted Experimental Station, Harpenden. A Halsted Press Book John Wiley & Sons, New York. doi: 10.1007/978-1-4613-338-2.

Eisenhauer, N., Stefanski, A., Fisichelli, N. A., Rice, K., Rich, R., & Reich, P. B. 2014. Warming shifts “worming”: effects of experimental warming on invasive earthworms in northern North America. Scientific Reports, 4:1. doi:10.1038/srep06890.

Emem-Obong, E., Muzenda, E. & Mandala, I. 2015. Earthworms as engineers of soil and human health. In: Proceedings of the World Congress on Engineering and Computer Science 2015 Vol II. WCECS 2015, October 21-23, 2015, San Francisco, USA. ISBN: 978-988-14047-2-5.

FAO, 2014. World Reference Base for Soil Resources 2014, update 2015 International soil classification system for naming soils and creating legends for soil maps. World Soil Resources Reports No. 106. FAO, Rome. p.192.

FAO, 2015. World Reference Base for Soil Resources. Update 2015. International soil classification system for naming soils and creating legends for soil maps. World Soil Resources 2014 Reports No. 106. FAO, Rome.

Fisichelli, N. A., Frelich, L. E., Reich, P. B. & Eisenhauer, N. 2013. Linking direct and indirect pathways mediating earthworms, deer, and understory composition in Great Lakes forests. Biol. Inv.15: 1057-1066.

Hoosbeek, M.R., Remme, R.P. & Rusch, G.M. 2018. Trees enhance soil carbon sequestration and nutrient cycling in a silvopastoral system in south-western Nicaragua. Agrofor Syst. https://doi.org/10.1007/s10457-016-0049-2.

IBM-SPSS, 2013. IBM SPSS Statistics for Windows, Version 22.0. Armonk, NY: IBM Corp.

INAMHI, 2014. National Institute of Meteorology and Hydrology. Directory Weather No. 51-2011. Quito, Ecuador. http://www.serviciometeorologico.gob.ec/wp-content/uploads/yearbooks/weather/Am%202011.pdf . Accessed 24 April 2017.

INAMHI, 2016. National Institute of Meteorology and Hydrology. Meteorological station Rancheros del Norte - Code, M1256. Temperatures and precipitation. “El Carmelo” Tulcan, Carchi Ecuador.

INAMHI, 2017. National Institute of Meteorology and Hydrology. Meteorological station Rancheros del Norte - Code, M1256. Temperatures and precipitation. “El Carmelo” Tulcan, Carchi Ecuador

Kanianska, R., Jad, J., Makovníková, J., & Kizeková, M. 2016. Assessment of Relationships between Earthworms and Soil Abiotic and Biotic Factors as a Tool in Sustainable Agricultural. doi:10.3390/su8090906.

Kumar, B.M., Jacob, S. G., Jamaludheen, V. & Suresh, T. K. 1998. Comparison of biomass production, tree allometry and nutrient use efficiency of multipurpose trees grown in woodlot and silvopastoral experiments in Kerala, India. For Ecol Manage; 112(1-2): 145-63. http://dx.doi.org/10.1016/S0378-1127(98)00325-9.

Laossi, K.R., Decaëns, T., Jouquet, P. & Barot, S. 2010. Can We Predict How Earthworm Effects on Plant Growth Vary with Soil Properties? Applied and Environmental Soil Science 784342. Hindawi Publishing Corporation. doi:10.1155/2010/784342.

Mahecha, L. and Angulo, J. 2012. Nutrient Management in Silvopastoral Systems for Economically and Environmentally Sustainable Cattle Production: A Case Study from Colombia In: Soil Fertility Improvement and Integrated Nutrient Management - A Global Perspective, Dr. Joann Whalen (Ed.), ISBN: 978-953-307-945-5.

Manono, B. O. 2014. Effects of Irrigation, Effluent Dispersal and Organic Farming on Earthworms and Soil Microbes in New Zealand Dairy Farms. PhD Thesis. University of Otago, Dunedin, New Zealand. p.281.

Marichal, R., Praxedes, C., Decaëns, T., Grimaldi, M., Oszwald, J., Brown, G.G., Desjardins, T., Lopes da Silva, M., Feijoo, A., Oliveira, M., Velasquez, Elena & Lavelle, P. 2017. Earthworm functional traits, landscape degradation and ecosystem services in the Brazilian Amazon deforestation arc. European Journal of Soil Biology 83: 43-51.

Murgueitio, E., Cuellar, P., Ibrahim, M., Gobb, J., Cuartas, C.A., Naranjo, J.F., Zapata, A., Mejía, C.E., Zuluaga, A.F., & Cassasola, F. 2006. Adopción de sistemas agroforestales pecuarios. Adoption of agroforestry systems for animal production. Pastos y Forrajes. 29 (4): 365-379.

Otto, D. 1990. Life cycle and population dynamics of the earthworm Lumbricus terrestris L. Doctoral Thesis. Diss. ETH No. 9211. A dissertation submitted to the Swiss Federal Institute of Technology Zurich for the degree of Doctor of Natural Sciences. doi:10.3929/ethz-a-010782581.pp.77.

Pelosi, C., Pey, B., Caro, G., Cluzeau, D., Peigné, J., Bertrand, M. & Hedde, M. 2016. Dynamics of earthworm taxonomic and functional diversity in ploughed and no-tilled cropping systems. Soil & Tillage Research 156: 25-32. http://dx.doi.org/10.1016/j.still.2015.07.016.

Pelosi, C., Pey, B., Hedde, M., Caro, G., Capowiez, Y., Guernion, M., Peigné, J., Piron, D., Bertrand, M. & Cluzeau, D. 2013. Reducing tillage in cultivated fields increases earthworm functional diversity. Appl. Soil Ecol. 83: 79-87 http://dx.doi.org/10.1016/j.apsoil.2013.10.005.

Piearce, T. G. 1984. Earthworm populations in soils disturbed by trampling. Biological Conservation. 29:241-252.

Proulx, R., Wirth, C., Voigt, W., Weigelt, A., Roscher, C., Attinger, S. & Jussi, B. J. 2010. Diversity Promotes Temporal Stability across Levels of Ecosystem Organization in Experimental Grasslands. PLoS ONE. doi:10.1371/journal.pone.0013382.

Rolinski, S., Müller, C., Heinke, J., Weindl, I., Biewald, A., Bodirsky, L., Bondeau, A., Boons-Prins, E. R., Bouwma, A. F., Leffelaar, P. A., te Roller, J. A., Schaphoff, S. & Thonicke, K. 2017. Modeling Vegetation and Carbon Dynamics of Managed Grasslands at the Global Scale with LPJmL 3. 6, no. February: 1-32. doi:10.5194/gmd-2017-26.

Rosales, Hernán R. B., Silvino V. Hernández, Digna I. G. Aguiar, Diego C. Rosero, Luis C. Perez and Marcelo I. Rosero. 2018. Assessment of Soil Quality in Andosols Using Silvopastoral Systems. The Open Agriculture Journal DOI: 10.2174/1874331501812010207, Volume 12, Pp.207-214.

Schelfhout, S., Mertens, J., Verheyen, K., Vesterdal, L., Baeten, L., Muys, B. & Schrijver, A. D. 2017. Tree Species Identity Shapes Earthworm Communities. Forests. doi:10.3390/f8030085.

Subin, K., Madan, K., & Udhab, R. K. 2015. Earthworm population in relation to different land use and soil characteristics. Journal of Ecology and the Natural Environment, 7 (5): 124-131. doi:10.5897/jene2015.0511.

Tukey, J. W. 1949. Comparing Individual Means in the Analysis of Variance. Biometrics 5:99-114.

USDA-NRCS 2018. Healthy soil for life. https://www.nrcs.usda.gov/wps/portal/nrcs/main/soils/health/ . Accessed 18 October 2018.

Vargas, S. 2013. Production of sustainable tropical bovine milk. Design, management and evaluation of agro-ecosystems. An integrated approach. Publicia Editorial. AV Akademik erverlag GmbH & Co. KG Heinrich-Böcking-Str. 6-8 D - 66121 Saarbrücken. ISBN 978-3-639-55125-9. p.158.

Zehetner, F., Miller, W.P. & West, L.T. 2003. Pedogenesis of volcanic ash soils in Andean Ecuador. Soil Science Society of American Journal. 67: 1797-1809.

Zhenjun, S. 2011. Biology of earthworms. Series, Soil Biology 24. Springer-Verlag Berlin Heidelberg. ISBN: 978-3-64-24635-0, 978-3-64-24636-7.

Recibido: 21 de Noviembre de 2018; Aprobado: 07 de Febrero de 2019

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