Ciencia Animal

Parámetros biométricos de zánganos neonatos de la abeja melífera (Apis mellifera L.) y factores que los afectan en colmenas de Mayabeque, Cuba

0000-0002-6892-6817Leyanis Ocaña²  , 0000-0002-7835-1279Anisley Pérez²  , 0000-0003-4745-0589Tamara Fernández²  , 0000-0003-3115-9885J. Demedio^{2  *} 

²Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez” (UNAH). Apartado Postal 18-19, CP 32700, San José de Las Lajas, Mayabeque, Cuba

Resumen

Para determinar los parámetros biométricos de los zánganos de Apis mellifera L. al nacer y los factores que los afectan, se desarrolló un estudio en tres apiarios del municipio San José de las Lajas, que comprendió un muestreo mensual de 10 colmenas/apiario en noviembre y diciembre de 2015 y en enero de 2016. En cada colmena se examinaron 50 individuos al nacer, a los que se les determinó el peso en el nacimiento, la longitud del cuerpo y del ala anterior derecha y el color. Se precisó la extensión e intensidad de invasión por Varroa destructor. El peso y las dimensiones de los zánganos coincidieron con los de razas europeas, y en ellos influyó el apiario de procedencia, mes de muestreo e intensidad de infestación.

Palabras-clave: Apis mellifera; zánganos; biometría; varroosis

La abeja melífera (Apis mellifera L.) como insecto polinizador desempeña una función esencial en los ecosistemas. Aproximadamente, 90 % de las plantas silvestres y un tercio de las alimenticias que consume el hombre dependen de su polinización. Se ha calculado que el valor económico de la labor de polinización de las abejas, solo para la agricultura, podría estar en torno a los 500 mil millones de USD anuales en todo el mundo. Esta actividad representa una fuente importante de alimento y medicamentos naturales para el hombre, sin subestimar el valor comercial que alcanzan la miel, la cera, el polen, el propóleo y la jalea real (^{MITECO 2019}).

En Cuba, la tecnología de polinización de cultivos con abejas apenas se practica, y el objetivo fundamental de la apicultura es la obtención de los productos de la colmena, sobre todo de la miel. Su importancia como actividad generadora de exportaciones ha impulsado avances técnicos de vanguardia a nivel mundial, sobre la base de la profesionalidad de los apicultores, el ordenamiento territorial y el manejo integrado de la salud, que excluye el uso de medicamentos y desarrolla desde hace años un programa nacional de selección y mejoramiento genético (^{MINAG 2002}, ²⁰¹³ y ^{Pérez-Morfi y Pérez-Piñeiro 2018}).

Estos progresos se han obtenido con una abeja híbrida procedente de razas europeas, sobre todo de A. mellifera mellifera y A. mellifera ligustica, a pesar de la presencia del peligroso ácaro Varroa destructor desde hace 25 años. No obstante, las posibilidades de su mejora no están agotadas y el riesgo de introducción de la abeja africanizada es permanente, y no solo accidental, por lo que constituye una amenaza ambiental, social y económica que requiere un constante monitoreo. Los estudios morfométricos son métodos de diagnóstico rápidos y eficaces para descartar la presencia de dichas abejas, más aún en Cuba, que está rodeada de territorios en los que existen estos híbridos altamente defensivos con gran poder de expansión (^{Moreira et al. 2017}, ^{Graciano 2018} y ^{Urbina et al. 2019}). A pesar de las especulaciones acerca su presencia en la isla (^{Galindo-Cardona 2013}), no existe informe alguno que avale dicha suposición.

Los zánganos aportan el mayor porcentaje de características genotípicas y fenotípicas. Se desarrollan en celdas más grandes que las obreras, y nacen a los 24 días de la puesta. Para ellos es clave el centro de crianza de abejas reinas, de los que existen más de 60 en Cuba (^{APICUBA 2019}). No obstante a lo anterior, estos sementales han recibido escasa atención desde el punto de vista investigativo (^{Bande et al. 2008} y ^{Ocaña-Nápoles 2014}). Los zánganos europeos poseen un cuerpo muy voluminoso y su peso puede alcanzar los 230 mg, y entre 15 y 17 mm de longitud (^{Pasini y Falda 2003}). Los africanizados son más pequeños (^{Guzmán-Novoa et al. 2011}), pero más veloces. Están presentes durante todo el año y producen casi 30 % más de espermatozoides (^{Hernández 2019}).

Se ha informado que entre los factores ambientales más importantes que pueden reducir las dimensiones y el peso de las abejas al nacer está la disminución de la capacidad de las celdas de cría por envejecimiento de los panales (^{Sanabria et al. 2015}) y la parasitación por el ácaro Varroa destructor durante el período de operculación (^{Guzmán-Novoa y Correa 2012} y ^{Ramsey 2018}). Aunque Cuba mantiene desde hace años un eficiente programa de manejo integrado de la salud apícola, que excluye el uso de tratamientos químicos (^{APICUBA 2019}), la varroosis sigue siendo el problema principal a nivel mundial (^{OIE 2015}). A partir de estos antecedentes, esta investigación se propuso determinar parámetros biométricos de zánganos al nacer y los factores que los afectan.

Materiales y Métodos

El estudio se desarrolló en tres apiarios de la provincia Mayabeque. Uno del municipio San José de las Lajas (SJ) y dos de la localidad de Tapaste (T1 y T2), de dicho municipio. El apiario SJ es un apiario auxiliar del Centro de Cría de Reinas “Los Pinos” (CCR). Cuenta con 20 colmenas a dos cuerpos, en buen estado, que suministran panales con polen o cría cuando se requiere. Los apiarios T1 y T2 han mantenido una composición de 20 colmenas cada uno, cuyo objetivo es la producción de miel.

Aunque estos apiarios tuvieron como rendimiento una productividad media de 40 kg/colmena, el estado de sus cámaras de cría evidenció panales ennegrecidos por envejecimiento. Estos apiarios se escogieron por no ser focos de enfermedades infecciosas y por tener facilidades de acceso y protección. En todas las colmenas se realiza el cambio anual de reinas.

De cada apiario se trabajaron 10 colmenas, a dos cuerpos y con buen estado de fortaleza. Como requisito las colmenas debían poseer cría de zánganos con ojos rosados, a unos cuatro o cinco días de su eclosión. En cada colmena se midió el diámetro de las celdas de zángano y se cortó un fragmento de panal (10x10 cm) de esta cría para su traslado al laboratorio y concluir su desarrollo en una incubadora.

Se trabajó con un total de 50 zánganos por colmena al momento de nacer. Se llevó a cabo un muestreo mensual durante noviembre y diciembre de 2015 y enero de 2016. A los zánganos recién emergidos se les determinó la longitud del cuerpo (LZ) y del ala anterior, el peso (PZ), el color y la extensión e intensidad de invasión (E.I. e I.I.) por Varroa destructor. Para ello se examinó la superficie de los individuos y el interior de las celdas correspondientes en un microscopio estereoscópico.

Diámetro de las celdas. Se seleccionó un panal por colmena de las 10 utilizadas del centro de la cámara de cría. Se midieron 10 celdas por ambas caras en línea para promediar y reducir el error hasta resultar cuatro mediciones por colmena. La medición se realizó con una regla especial del Programa Nacional para el Control de la Abeja Africanizada de México (^{SARH-USDA 1986}).

Longitud de los zánganos. Para determinar la longitud del cuerpo de los zánganos se utilizó un pie de rey mecánico.

Longitud del ala anterior derecha. Se tomaron 25 alas de zánganos por colmena. Se desprendieron con los dedos y se fijaron con esmalte comercial transparente en portaobjetos en cada lámina y se midieron con el auxilio del pie de rey.

Pesaje. Se trabajó con los zánganos adormecidos con éter y se colocaron individualmente con la ayuda de una pinza en una balanza Sartorius, modelo BSA 124S sobre papel filtro.

Coloración. Se realizó por apreciación visual y se tuvieron en cuenta los criterios de ^{Pérez Hernández (2009)}, que establecen las categorías de zánganos: con segmentos amarillos totalmente (A), totalmente negros (N) e intermedios (I). Estos últimos presentan color amarillo en uno o dos segmentos.

Extensión de invasión e intensidad de invasión media por V. destructor. De cada colmena se cortó un fragmento de panal de 10x10 cm, con cría en estadio de pupa (16-17 d de edad). Se llevaron al laboratorio en frascos de vidrio identificados, con tapas horadadas (^{NC 2010}). Se introdujeron en cajas de cartón de 30 x 20 x10 cm y se colocaron en una incubadora de visibilidad total (Stuart Scientific Incubator SI60), a 34^oC. Al comenzar el proceso de eclosión se realizó la apertura de las celdas y el examen de su interior y de los zánganos con la ayuda de una pinza y lupa simple con aumento 4x. Estos índices se calcularon siguiendo a ^{Verde et al. (2013}) mediante la fórmula siguiente:

$\mathrm{E}\mathrm{x}\mathrm{t}\mathrm{e}\mathrm{n}\mathrm{s}\mathrm{i}\mathrm{ó}\mathrm{n}\mathrm{ }\mathrm{d}\mathrm{e}\mathrm{ }\mathrm{i}\mathrm{n}\mathrm{v}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{i}\mathrm{ó}\mathrm{n}\mathrm{ }\mathrm{m}\mathrm{e}\mathrm{d}\mathrm{i}\mathrm{a}\mathrm{ }\left({\mathrm{E}.\mathrm{I}.}_{\mathrm{m}}\right)\mathrm{ }=\mathrm{ }(\mathrm{T}\mathrm{o}\mathrm{t}\mathrm{a}\mathrm{l}\mathrm{ }\mathrm{d}\mathrm{e}\mathrm{ }\mathrm{c}\mathrm{e}\mathrm{l}\mathrm{d}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{ }\mathrm{p}\mathrm{a}\mathrm{r}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{i}\mathrm{t}\mathrm{a}\mathrm{d}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{ }/\mathrm{ }\mathrm{t}\mathrm{o}\mathrm{t}\mathrm{a}\mathrm{l}\mathrm{ }\mathrm{d}\mathrm{e}\mathrm{ }\mathrm{c}\mathrm{e}\mathrm{l}\mathrm{d}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{ }\mathrm{e}\mathrm{x}\mathrm{a}\mathrm{m}\mathrm{i}\mathrm{n}\mathrm{a}\mathrm{d}\mathrm{a}\mathrm{s})\mathrm{ }\mathrm{x}\mathrm{ }100.$

$\mathrm{I}\mathrm{n}\mathrm{t}\mathrm{e}\mathrm{n}\mathrm{s}\mathrm{i}\mathrm{d}\mathrm{a}\mathrm{d}\mathrm{ }\mathrm{d}\mathrm{e}\mathrm{ }\mathrm{i}\mathrm{n}\mathrm{v}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{i}\mathrm{ó}\mathrm{n}\mathrm{ }\mathrm{m}\mathrm{e}\mathrm{d}\mathrm{i}\mathrm{a}\mathrm{ }\left({\mathrm{I}.\mathrm{I}.}_{\mathrm{m}}\right)\mathrm{ }=\mathrm{ }(\mathrm{T}\mathrm{o}\mathrm{t}\mathrm{a}\mathrm{l}\mathrm{ }\mathrm{d}\mathrm{e}\mathrm{ }\mathrm{á}\mathrm{c}\mathrm{a}\mathrm{r}\mathrm{o}\mathrm{s}\mathrm{ }/\mathrm{ }\mathrm{t}\mathrm{o}\mathrm{t}\mathrm{a}\mathrm{l}\mathrm{ }\mathrm{d}\mathrm{e}\mathrm{ }\mathrm{c}\mathrm{e}\mathrm{l}\mathrm{d}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{ }\mathrm{p}\mathrm{a}\mathrm{r}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{i}\mathrm{t}\mathrm{a}\mathrm{d}\mathrm{a}\mathrm{s}).$

Los datos se procesaron por Statgraphics Versión 5.1 (^{Statistical Graphics Corp 2000}):

• Estadística descriptiva, para los indicadores morfométricos y los índices de infestación

• Comparación de medias para el peso de zánganos parasitados y no parasitados

• Test de rangos múltiples (Duncan) para comparar todos los parámetros biométricos entre los tres apiarios (^{Duncan 1955})

• Análisis de regresión rimple (diámetro de las celdas - PZ; I.I. - PZ; I.I. - LZ).

Para comparar los valores porcentuales se realizó comparación de proporciones (Compaprop).

Resultados y Discusión

El diámetro medio de las celdas en el apiario SJ resultó mayor que el de los apiarios comerciales (tabla 1). Como además de la proximidad geográfica, la mayoría de las reinas de estos últimos provienen del CCR, resulta poco probable que esa diferencia y la que existe entre los apiarios T1 y T2 se deba a factores genéticos. Más bien es atribuible al modo en que las abejas son forzadas a construir estas celdas. En el CCR se favorece la crianza de zánganos en las colmenas paternas con panales zanganeros fabricados de modo natural. Sin embargo, en los apiarios comerciales, este tipo de celda se construye sobre láminas para obreras de menor estampado y menos, en áreas marginales inferiores de dichos panales.

Tabla 1 Diámetro medio de las celdas de zánganos en los tres apiarios 

Indicadores	Apiario SJ	Apiario T1	Apiario T2
Cantidad de celdas, N*	40	40	40
Medias, mm	6.77^a	6.48^b	6.61^c
DE	0.16	0.36	0.31
EE	0.02	0.06	0.05
CV (%)	2.33	5.64	4.62

* Cada medición (40) correspondió a cuatro segmentos de 10 celdas

Test de rangos múltiples (Duncan) : P ˂ 0.05

Letras distintas indican diferencias significativas

Estas medidas se pudieran tomar como línea base de comparación a falta de antecedentes. Aunque se ha señalado reducción y variabilidad en el diámetro de las celdas de obreras, cuando las abejas son inducidas a obrar sobre láminas que no tienen las dimensiones de estampado propias (^{Hall et al. 2015} y ^{Sanabria et al. 2015}), se requeriría la medición celda a celda y conocer su origen, además de instrumentos más precisos. El diámetro externo tiene, además de un valor identificativo, las ventajas de ser un rasgo genético de alta heredabilidad, como otros morfológicos (^{Guzmán-Novoa 2012}) y de fácil medición. En tanto, la influencia ambiental en la capacidad de las celdas, provocada por el envejecimiento y la acumulación de residuos en cada ciclo de cría, se ha evaluado habitualmente sobre la base del manejo de la cámara de cría y la coloración de los panales (^{Verde et al. 2013}).

Las longitudes medias del cuerpo de los zánganos al nacer (tabla 2) se encuentran entre 15.40 ± 0.70 mm y 15.57 ± 0.66 mm, correspondiendo las mayores a las muestras obtenidas del apiario SJ.

Tabla 2 Longitudes medias del cuerpo de los zánganos al nacer, por apiarios 

Indicadores	Apiario SJ	Apiario T1	Apiario T2
Cantidad de zánganos, n	1 028	982	1 006
Longitud media, mm	15.57^a	15.40^b	15.44^b
DE	0.66	0.70	0.70
EE	0.020	0.022	0.022
CV, %	4.26	4.52	4.53

Test de rangos múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa (P˂0.05)

Existen escasos antecedentes de este indicador en cría de zánganos. ^{Arias et al. (2006)} informan un rango de 15-17 mm en colmenas de España, en el que están comprendidos los valores del presente estudio. ^{Ocaña-Nápoles 2014} determinó en la misma área un valor mínimo de 14 mm en los zánganos voladores de color amarillo e intermedio, y un máximo de 18 mm, en intermedios y negros. Estos resultados están en correspondencia con el origen europeo de la abeja criolla de Cuba (^{Pérez-Morfi y Pérez-Piñeiro 2018}) y no evidenciaron una clara diferencia entre meses. Por otra parte, los efectos se solapan, de manera que las muestras de cada mes, en buena medida, deben corresponder a celdas obradas en el mes anterior, hecho que con frecuencia se obvia al intentar establecer relaciones causa-efecto.

A las mayores longitudes medias del cuerpo de los zánganos en el apiario SJ en comparación con los apiarios T1 y T2 tributan las mayores dimensiones de las celdas y un mejor manejo zootécnico en el primero. Los apiarios T1 y T2 son objeto de una pobre atención zootécnica, apreciada en los panales más oscuros y envejecidos. Este factor tiene como consecuencia una reducción de las dimensiones de los individuos criados en sus celdas. Similar efecto se manifestó en las alas y ha sido reconocido en la cría de obreras (^{Verde et al. 2013}). En este mismo apiario SJ, ^{Pérez-Hernández (2009)} determinó medias de 5.37 ± 1.5 mm y 5.35 ± 1.1 mm en celdas de obreras, todas en correspondencia con valores descritos para abejas europeas. Al analizar los factores que influyeron en dichos resultados, estos autores refieren el envejecimiento del panal como el principal componente ambiental que redujo las dimensiones de los individuos emergentes. No obstante, no se puede descartar un efecto similar, señalado por ^{Hall et al. (2015)} en celdas infestadas por V. destructor.

Del mismo modo que influye en las dimensiones de las celdas (^{Sanabria 2007}) el hecho de que la abeja debe obrar sobre láminas con estampado diferente a sus medidas, sus celdas no se corresponden con las naturales (^{Sanford y Hall 2005}). En el apiario SJ (CCR), las celdas de zánganos se encuentran en panales construidos naturalmente, sin tener por base láminas estampadas. Esto contribuye a explicar por qué alcanzan mayores dimensiones con respecto a los apiarios comerciales (T1 y T2).

Al comparar los resultados en los tres meses de estudio, se apreciaron diferencias entre diciembre y enero. Sin embargo, ambos meses no difirieron de noviembre (tabla 3), lo que se atribuye a la edad de los panales.

Tabla 3 Longitudes medias de los zánganos, por meses 

Estadísticos	Noviembre	Diciembre	Enero
Cantidad de zánganos, N	980	991	1 045
Longitud media, mm	15.48^ab	15.49^a	15.42^b
DE	0.72	0.67	0.68
CV, %	4.64	4.30	4.43

Test de rangos múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa P < 0.05

^{Pérez Hernández (2014)} observó que las longitudes de las alas anteriores de abejas obreras cubanas (9.55-9.70 mm) sobrepasan las informadas para ecotipos americanos de ancestros europeos (^{Uribe et al. 2003}), lo que confirma las primeras y más importantes observaciones realizadas en Cuba (^{Díaz Millán 1981}). Es de esperar un comportamiento similar en los zánganos, claramente mayores que los africanizados. A pesar de la alta heredabilidad de este rasgo (^{Guzmán-Novoa 2012}) no se excluyen las posibles influencias ambientales, sobre todo el envejecimiento de la cámara de cría y la reducción del cuerpo y sus apéndices (^{Verde et al. 2013} y ^{Hall et al. 2015}).

La tabla 4 muestra las longitudes medias del ala anterior derecha entre 11.31 ± 0.46 mm y 11.37 ± 0.48 mm, sin una superioridad significativa en el apiario SJ.

Tabla 4 Longitudes medias del ala anterior derecha de los zánganos al nacer, por apiarios 

Indicadores	Apiario SJ	Apiario T1	Apiario T2
Total de alas	500	500	500
Longitud media, mm	11.37	11.35	11.31
DE	0.48	0.48	0.46
EE	0.021	0.021	0.021
CV, %	4.24	4.21	4.10

Test de rangos múltiples (Duncan): P < 0.05 (n.s.)

En Cuba no existen antecedentes de estudios publicados, en los que se determinen las dimensiones del ala en zánganos. ^{Díaz Millán (1981)} realizó las más extensas y documentadas evaluaciones morfométricas en Cuba, pero todas fueron en abejas obreras. Tampoco en los trabajos de ^{Voroshilov (2008)} y de ^{Pérez Hernández (2014)} se consideran los machos. Es significativo que en todos estos estudios las alas de las obreras alcanzaron dimensiones en el rango de las europeas (^{Arias et al. 2006}) o las superaron. Este resultado contribuye a refutar la especulación sobre la presencia de la abeja africanizada en Cuba (^{Galindo Cardona 2013}).

El peso medio de los zánganos al nacer (tabla 5) se encuentra entre 190.67 mg y 200.13 mg, con los menores valores en el apiario T1 y la tendencia a la supremacía en SJ.

Tabla 5 Peso medio de los zánganos al nacer por apiarios 

Indicadores	Apiario SJ	Apiario T1	Apiario T2
Cantidad de zánganos, N	1 027	982	1 065
Peso medio, mg	200.13^a	190.67^b	198.14^a
DE	27.44	30.05	31.98
EE	0.86	0.96	0.98
CV, %	13.71	15.76	16.14

Test de rangos múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa P˂0.05

Se reconoce que en la medida que aumenta el tamaño de la celda del panal de cría, se obtiene un incremento en el peso del zángano emergente en las condiciones dadas. Se observó una correlación positiva (P ˂ 0,10), pero débil entre el diámetro de las celdas de cría y el peso de los zánganos al nacer (tabla 6), atribuible sobre todo a los efectos ambientales señalados. Las mayores diferencias de peso se observaron entre los apiarios SJ y T1, pero no fue posible determinar la cantidad de ciclos desarrollados en los panales muestreados. En España, ^{Arias et al. (2006)} comunican una media similar a noviembre (200 mg), también en zánganos al nacer. En tanto, ^{Bande et al. (2008)}, en Cuba, obtuvieron media de 280.12 mg, pero de individuos ya alimentados. Este resultado es superior al señalado por ^{Ocaña-Nápoles (2014)}, también para zánganos voladores (233 mg) en la zona de San José de las Lajas.

Tabla 6 Relación entre el diámetro de las celdas y el peso de los zánganos 

Variable independiente	Diámetro de la celda
Variable dependiente	Peso del zángano
ANOVA	P= 0.086 (˂ 0.10)
Coef. Correlación	0.091
R^2	0.83%
EE	21.60

Aunque en apariencia este resultado estaría en contradicción con los anteriores, se debe tener en cuenta que incluye todas las celdas, donde se solapan diferentes efectos, algunos opuestos. Al no ser posible determinar los diámetros internos, celdas mayores pueden ser más viejas y, por tanto, tener su capacidad disminuida. En adición, la intensidad de parasitación por Varroa también interactúa y resulta un efecto distorsionante.

No parece existir una clara explicación para las diferencias de peso medio de los zánganos entre noviembre y diciembre-enero (tabla 7).

Tabla 7 Peso medio de los zánganos al nacer, por meses 

Indicadores	Noviembre	Diciembre	Enero
Cantidad de zánganos	979	991	1 104
Peso medio, mg	203.56^a	191.57^b	194.44^c
DE	32.56	28.60	28.13
EE	1.04	0.91	0.85
CV, %	15.99	14.93	14.46

Test de Rangos Múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa P˂0.05

Es probable que esta diferencia exprese la resultante de interacciones entre varios factores, como la cantidad y calidad del alimento. A su vez, estas dependen para su producción de las reservas de pan de abejas, de la entrada de polen recién cosechado y de la disponibilidad de miel o néctar. A la vez, la producción de estos alimentos está condicionada por las cantidades de abejas pecoreadoras y nodrizas. Como todos estos factores son muy variables y su estado puede reflejar carencias o desequilibrios anteriores, resulta en extremo difícil determinar las causas en un estudio puntual de corta duración. A lo anterior habría que agregar el hecho de que la producción de zánganos no sigue los mismos patrones que la de obreras y presenta mayor dependencia de la abundancia de alimentos y de la época del año (^{Verde et al. 2012}).

Todos los zánganos examinados al nacer (3 071) eran de color negro. Resulta sorprendente que ^{Ocaña-Nápoles (2014)} haya determinado, en la misma zona, 60 % de color intermedio, 18 % negros y 22 % amarillos, pero en individuos capturados al azar dentro de la colmena. A falta de herencia paterna en los zánganos, la explicación debe estar en los cambios de reinas, que se realizan, al menos, una vez al año, aunque se requiere profundizar al respecto.

La extensión de invasión en esta cría resultó alta, al extremo que sus valores medio superaron 70 %, en SJ como en las colmenas de T1 y T2 (tabla 8). Estos valores están al nivel de los determinados en 1996-1997 por ^{Demedio (2001)} a principios de la epizootia de la varroosis, en el propio municipio de San José de las Lajas. Son también coincidentes con los informes de ^{Sanabria (2007)} y ^{Sanabria et al. (2015)} también en la misma zona. En apariencia, resulta inusitada la situación porque entonces ocurría el primer contacto de la abeja local con el parásito. En tanto, para 2016 existía una historia de convivencia. Según algunos criterios (^{Pérez-Morfi y Pérez-Piñeiro 2018}), las actuales son descendientes de aquellas que sobrevivieron al impacto inicial del ácaro, resultado de la selección natural, y del trabajo posterior del programa de selección y mejora que continúa hoy. Al parecer, no resulta apropiado hablar de selección natural en una apicultura intensiva.

Tabla 8 Extensión e intensidad de invasión por apiarios 

Indicadores	SJ	T1	T2	Totales
Celdas examinadas	1 025	1 000	1 046	3 071
Celdas parasitadas	749	756	787	2 292
E.I. media, % - Compaprop	73.07	75.60	75.24	74.63
Total de ácaros	1 979	2 168	2 306	6 453
I.I. (Media) - TRM (Duncan)	2.64 ^a	2.87 ^b	2.93 ^b	2.81

Comparación de proporciones: F= 1.01 n.s.

Test de rangos múltiples (Duncan): P˂0.05

Letras desiguales indican diferencia significativa

Se podrían explicar los altos valores actuales por la escasez de este tipo de cría en los meses evaluados, lo que unido a su mayor y más prolongado atractivo para las hembras fundadoras (^{Granadillo 2009}) resulta en un elevado porcentaje de celdas parasitadas. ^{Drijfhout et al. (2005)} observaron que los ácaros Varroa muestran preferencia por la cría de zánganos hasta nueve veces mayor, y que la jalea real ejerce un efecto disuasorio en las celdas de reinas. En especial para el CCR, estas situaciones deberían llamar la atención hacia la necesidad de aplicar una estrategia de tratamientos orgánicos que por su inocuidad y eficacia (^{Reyes 2016}) permita reducir estos índices.

En la búsqueda de un posible efecto del parásito en los parámetros morfológicos de los zánganos al nacer, la intensidad de invasión resulta el indicador cuantitativo que permite determinar una posible influencia. No obstante, la combinación de ambos ofrece un criterio evaluativo de la gravedad del cuadro parasitario, por tratarse de un hospedero enclaustrado que se afecta en esta etapa solo por las hembras fundadoras y su descendencia.

Como se puede observar, la intensidad de invasión fue inferior en el apiario SJ, aunque se debe considerar que la diferencia media no supera la unidad, es decir, un individuo. Algo similar se aprecia en el análisis por meses (tabla 9). A pesar de una caída puntual de difícil explicación, en diciembre (un muestreo), noviembre y enero, se presentan los mismos valores y la intensidad de invasión media, aunque con diferencias estadísticas. Por el efecto no deben diferir de manera significativa, al no alcanzar siquiera media unidad.

Tabla 9 Extensión de invasión (media) e intensidad de invasión ₍media₎ de V. destructor, por meses 

Indicadores	Nov.	Dic.	Enero	Totales trimestral
Celdas examinadas	980	1 008	1 083	3 071
Celdas parasitadas	752	711	828	2 291
E.I. Media, %	76.73^a	70.53^b	76.45^a	74.60
Total de ácaros	2 224	1 853	2 376	6 453
I.I. (Media)	2.96^a	2.61^b	2.87^a	2.82

Comparación de proporciones: F= 6.55**

Test de rangos múltiples (Duncan): P ˂ 0.05

Letras desiguales en la misma fila indican diferencia significativa

Al tomar la intensidad de invasión como variable independiente y los parámetros morfométricos de los zánganos al eclosionar (peso y longitud del cuerpo) como variables dependientes, se determinó una relación débil o no significativa (tablas 10 y 11):

Tabla 10 Correlación entre intensidad de invasión y peso del zángano al eclosionar 

Variable independiente	Intensidad de invasión
Variable dependiente	Peso del zángano al eclosionar
ANOVA	P= 0.48 (˃0.10) Relación no significativa entre las variables
Coef. de correlación	0.013
R^2	0.016%
EE	30.17

Tabla 11 Correlación entre la intensidad de invasión y la longitud de los zánganos 

Variable independiente	Intensidad de invasión
Variable dependiente	Longitud del zángano
ANOVA	P= 0.64 (˃ 0.10)
Coef. de correlación	= 0.008
R^2	= 0.007 %
EE	= 0.069

Se evidencia que la carga media general relativamente baja de parásitos por celda no llegó a influir de manera significativa en el peso medio y la longitud de los individuos neonatos. Sin embargo, ^{Getchev (1995)} observó pérdida de peso entre 11 y 19 % de acuerdo con la tasa de infestación, lo que provoca disminución en su capacidad de vuelo. Esta situación depende de la cantidad de ácaros madre, aunque ^{Rosenkranz et al. (2010)} aseguran que una sola hembra de V. destructor puede producir una pérdida promedio de 7 % del peso de la abeja. Si bien el ácaro realiza acciones que provocan reducción significativa del peso y tamaño de las obreras, en los resultados de este estudio no se observó en el conjunto de los zánganos una pérdida análoga. De igual modo se manifestó al comparar los valores medios de este parámetro (tabla 12), con la inclusión de todas las celdas parasitadas.

Tabla 12 Comparación entre el peso medio de zánganos eclosionados de celdas parasitadas y no parasitadas 

Indicadores	Celdas parasitadas	Celdas no parasitadas
Peso medio, mg	204.00	200.00
DS	18.62	26.57
EE	2.34	2.53

Comparación de medias: N= 180; p = 0.41. (n.s.)

El resultado fue otro cuando se compararon los pesos de individuos eclosionados de celdas con 5-6 ácaros, pero no con 3-4 ácaros y los no parasitados (tablas 13 y 14).

Tabla 13 Comparación entre el peso medio de celdas parasitadas con 3-4 ácaros y las no parasitadas 

Indicadores	Celdas parasitadas (3-4 ácaros)	Celdas no parasitadas
Peso medio, mg	199.75	200.00
DS	21.19	21.69
EE	1.92	1.96

Comparación de medias: N= 122; p= 0.54 n.s.

Tabla 14 Comparación entre el peso medio de zánganos parasitados con 5-6 ácaros y los no parasitados 

Indicadores	Celdas parasitadas (5-6 ácaros)	Celdas no parasitadas
Peso medio, mg	188.04^a	200.00^b
DE	22.45	17.09
EE	3.64	2.77

Comparación de medias: N= 38; p= 0.005

Se comprobó que para que en las condiciones de este estudio se produzca un efecto significativo de reducción en los parámetros morfométricos, debe existir una intensidad de invasión superior a 4. No obstante, es probable que la concurrencia de otros factores de naturaleza nutricional o biológica pueda propiciar efectos cuantitativos medibles, con menores índices de infestación.

Se visibiliza un efecto ya conocido de reducción del peso de las obreras al eclosionar, que es resultado, entre otros factores, de la acción expoliatriz de las hembras adultas y estadios juveniles del ácaro. En este caso, se evidencia en zánganos, cuya cría es más atractiva y le propicia un mayor éxito reproductivo (^{Granadillo 2009}); además de una acción perniciosa comprobada sobre el sistema inmune (^{Ramsey 2018} y ^{Larsen et al. 2019}). De especial interés resulta este hecho en las colmenas paternas del CCR. Y esto es porque además de que se favorece la cría de zánganos, se prohíbe la aplicación de tratamientos varroicidas, incluso de aquellos aceptados por las exigencias de la apicultura orgánica (^{MINAG 2013}).

Las determinaciones morfológicas indican que se trata de zánganos de estirpe europea y se constató una influencia negativa del parasitismo por el ácaro V. destructor. Se determinaron altos índices de infestación en crías de colmenas comerciales, y lo más preocupante, en colmenas paternas de un CCR. Estuvieron favorecidos por su presencia naturalmente abundante y la no aplicación de tratamiento orgánico, a pesar de ser aceptado por los rigurosos requisitos que establece la producción apícola de esa categoría.

El área estudiada adolece de estudios que estén en correspondencia con el valor que se debe restituir a los sementales apícolas. Estos resultados son apenas un paso en el camino de la caracterización biométrica de los zánganos y los factores que los afectan. Se requiere un estudio a mayor escala, donde se caractericen los zánganos del país, incluidos parámetros fisiológicos como conteos espermáticos y su relación con la calidad de las reinas producidas en los centros multiplicadores, sin omitir su desempeño posterior en las colmenas de producción.

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Recibido: 22 de Diciembre de 2020; Aprobado: 17 de Febrero de 2021

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