ARTÍCULO DE REVISIÓN

Potencial probiótico de Lactobacillus salivariusen animales de interés zootécnico

0000-0003-3019-1971Ana J. Rondónc^{2  *}  , 0000-0003-4248-3728Marlen Rodríguez²  , 0000-0001-6074-7964Grethel Miliánand²  , 0000-0002-8525-6595A. Beruvides² 

²Centro de Estudios Biotecnológicos, Universidad de Matanzas. Autopista Varadero km 3 ½, Matanzas, Cuba.

Resumen

Los probióticos son microorganismos vivos quecuando se consumen en cantidades adecuadas le confieren beneficios a la salud del huésped. Las bacterias ácido lácticas son las más utilizadas, especialmente las del género Lactobacillus. Entre las especies de este género se encuentra Lactobacillus salivarius, una bacteria capaz de colonizar el tracto digestivo del hombre y los animales, que resiste las barreras gástricas de pH ácido y las bilis, y produce sustancias antimicrobianas, como ácidos orgánicos y bacteriocinas que inhiben diferentes microorganismos patógenos. Esta bacteria se adhiere a las células epiteliales y estimula el sistema inmune. Por estas razones, son diversas las investigaciones que se realizan con el propósito de evaluar el efecto de Lactobacillus salivariusen monocultivos o multicepas, en indicadores microbiológicos, fisiológicos, productivos y de salud en animales de interés zootécnico. Se han aportado evidencias de los resultados del proceso de selección de cepas procedentes del tracto digestivo de los animales, en las que resultan candidatas por su actividad probiótica in vitro e in vivo. Esta reseña tiene el objetivo de valorarel potencial probiótico de Lactobacillus salivariusy su efecto en la avicultura, porcinocultura y en la crianza de terneros. Se recomiendan además, algunas consideraciones futuras para su utilización como aditivo probiótico en la producción animal.

Palabras-clave: probióticos; Lactobacillus salivarius; pollos; cerdos; terneros

INTRODUCCIÓN

Los probióticos son microorganismos vivos que cuando se consumen en cantidades adecuadas le confieren beneficios a la salud del huésped (^{Guarner y Schaafsma 1998)}. La obtención de biopreparados probióticos, a partir del aislamiento y selección de microorganismos benéficos procedentes del tracto digestivo de los animales, es el punto de partida para su aplicación en la producción animal. Estos aditivos zootécnicos se suministran con el propósito de ser utilizados como promotores del crecimiento animal (PCA),puesmejoran la composición dela microbiotagastrointestinal y la eficiencia en el uso de los alimentos,estimulan el sistema inmune e inhiben a microorganismos patógenos, sin la utilización de antibióticos (^{Hou et al. 2015} ).

Entre los probióticos bacterianos, Lactobacillus es el género que más se utiliza (^{Castañeda 2018}).Especialmente Lactobacillus salivariusse conoce por sus propiedades probióticas y su considerable diversidad funcional de cromosomas y plásmidos (^{Cousin et al. 2017}, ^{Harris et al. 2018} y ^{Lee et al. 2017}). Esta bacteria se encuentra en la población microbiana residente en el tracto digestivo de animales de interés zootécnico, como pollos (^{Garriga et al. 1998}), cerdos (^{Nemcova et al. 1997} y ^{Korhonen et al. 2007}), patos (^{Ehrmann et al. 2002}) y terneros (^{Schneider et al. 2000}).

Diferentes cepas de la especie L. salivarius tienen la capacidad de modular el equilibrio de la microbiota intestinal, producir sustancias antimicrobianas y anticancerígenas, estimular la respuesta del sistema inmune, incrementar la actividad enzimática a nivel del tracto, producir ácidos grasos de cadena corta y disminuir el pH. De ahí que mejoren los indicadores productivos y la salud de los animales de interés zootécnico (^{Messaoudi et al. 2013}, ^{Zhang et al. 2013} y ^{Chaves et al. 2017}). Por lo antes referido, el objetivo de este trabajo fue valorar los resultados de las investigaciones acerca del potencial probiótico de Lactobacillus salivarius y su efecto en la avicultura, porcinocultura y crianza de terneros.

PROPIEDADES PROBIÓTICAS DE LACTOBACILLUS SALIVARIUS

En la tabla 1 se presentan las investigaciones realizadas por diferentes autores con cepas de Lactobacillus salivarius, en las que evidencian sus propiedades probióticas in vitro. Se ha constatado en dichos estudios que esta bacteria desarrolla mecanismos que favorecen su resistencia a las condiciones adversas del ecosistema gastrointestinal, además de que posee la capacidad de adherirse a la mucosa intestinal, lo que le permite excluir a microorganismos patógenos y estimular el sistema inmune. También se demuestra que produce sustancias antimicrobianas, especialmente ácidos orgánicos, bacteriocinas y peróxido de hidrógeno, además de enzimas específicas que podrían contribuir a mejorar la digestibilidad de los componentes de la dieta, y con ello incrementar el rendimiento productivo y la salud de los animales. Se conoce que esta bacteria produce la enzima sal biliar hidrolasa, que contribuye a resistir la presencia de bilis y colonizar posteriormente el intestino.

Estos estudios in vitro se realizan con el propósito de seleccionar las cepas de mayor potencial probiótico. Sin embargo, no se debe considerar su uso hasta que no se evalúe su efecto en los animales. A continuación se exponen resultados de la aplicación de Lactobacillus salivarius en aves, cerdos y terneros, en los que se ha demostrado las ventajas de utilizar esta bacteria como moduladora de la microbiota intestinal.

Tabla 1 Propiedades probióticas in vitro de Lactobacillus salivarius. 

Cepa	Características probióticas	Referencia
Lactobacillus salivarius subsp. salivarius CRL1384	Producen bacteriocinas que inhiben el crecimiento de Listeria y Salmonella	Audisio y Apella (2006)
L. salivarius	Producen bacteriocinas de la clase IIb, salivaricina T, salivaricina P y ABP-118 y las de la clase IId, conocidas como bactofencina A.	Barret et al. (2007), Messaoudi et al. (2013), Guinane et al. (2015)
L. salivarius UCO-979C-1	Son resistentes a pH bajos (pH 2,6), debido a que se protegen mediante la producción de altos niveles de exopolisacáridos que rodean a las células.	Sanhueza et al. (2015)
L. salivarius	Producen proteínas peptidasas (LysM y M23B) con potencial anti-estafilocócico.	Kang et al. (2017)
Lactobacillus salivarius C-7 y C-65	Resisten el pH ácido y la presencia de sales biliares. Presentan gran capacidad de adherencia y velocidad de crecimiento,producen ácidos orgánicos, inhiben microorganismos patógenos in vitro (Escherichia coli 0157:H7, Listeria innocua, Listeria monocytogenes, Salmonella enteritidis, Staphylococcus aureus ATCC- 29737, Enterobacter cloacae ATCC-13047, Klebsiella spp. ATCC-11296, Staphylococcus epidermidis ATCC-12228, Proteus vulgaris ATCC-13315, Salmonella thyphimurium ATCC-14028).	Rondón et al. (2008), Rondón et al. (2012)
Lactobacillus salivarius SMXD51	Produce una bacteriocina muy activa ante Campylobacter jejuni e inhibe a Pseudomonas aeruginosa PAO1, al reducir la resistencia eléctrica transepitelial y provocar daños en la F-actina del citoesqueleto de las células patógenas.	Messaoudi et al. (2012)
L. salivarius B37 y B60	Producen diferentes factores inmunomoduladores, capaces de suprimir la producción de Interleukina 8 (IL-8) por las células epiteliales gástricas, inducidapor la presencia de Helicobacter pylori.	Panpetch et al. (2016)
L. salivarius CECT 5713	Reducen la presencia de Streptococcus mutans.	Sañudo et al. (2017)
L. salivarius ATCC 11741		Wasfi et al. (2018)
L. salivarius MG242	Inhibe el crecimiento de patógenos vaginales Gardnerella vaginalis y Candida albicans.	Kang et al. (2018)
L. salivarius Ls-BU2	Tiene actividad antimicrobiana anteEscherichia coli.	Moradi et al. (2019)
L. salivarius	Produce sal biliar hidrolasa para la desconjugación de las sales biliares.	Xu et al. (2019)
L. salivarius	Se adhierea la mucosa intestinal	Wang et al. (2017), Martín et al. (2019)

EFECTO DE LACTOBACILLUS SALIVARIUS EN AVES

^{Dumonceaux et al. (2006)}, ^{Rondón et al. (2008)} y ^{Nouri et al. (2010)} realizaron estudios de los microorganismos presentes en el intestino de pollos y determinaron que Lactobacillus salivariusse halla entre las tres especies predominantes, conjuntamente con L. crispatus y L. buchneri.

^{Sornplang et al. (2015)} evaluaron el efecto probiótico de dos cepas de L. salivarius (L61 y L55) y de la mezcla de ambas en pollos de engorde recién eclosionados. Después de la infección por Salmonella enteritidis (SE), se trataron las aves con este aditivo durante siete días. Los resultados mostraron que el tratamiento con L. salivarius L61 y L. salivarius L55, soloo en combinación de ambas cepas, aumentó la tasa de supervivencia después de la infección por SE, incrementó la fagocitosis heterófila y el índice fagocítico (PI), y a la vez que provocóla reducción de este patógeno en las tonsilas cecales.Se plantea que estas bacterias, además de ácidos, producen bacteriocinas, que destruyen la integridad de la membrana citoplasmática mediante la formación de poros. Esto provoca la salida de compuestos pequeños o la alteración de la fuerza motriz de protones, necesaria para la producción de energía, síntesis de proteínas o ácidos nucleicos (^{Chikindas et al. 1993}).

Otros autores, como ^{Shokryazdan et al. (2017)}, aplicaron una mezcla de tres cepas de Lactobacillus salivarius (CI1, CI2 y CI3), procedentes del intestino de pollos de ceba. La suplementación de esta mezcla a una concentración de 0.5 o 1 g.kg^-1 de la dieta durante 42 dmejoró el peso vivo, el incremento de peso y la conversión alimentaria. Disminuyó el colesterol total, el colesterol LDL y los triglicéridos, y se incrementó la población de bacterias beneficiosas, comolactobacilos y bifidobacterias. También decrecieron las perjudiciales, como E. coli, y las enzimas de bacterianas cecales, entre las que se encuentran β-glucosidasa y β-glucuronidasa.

^{Clavijo y Flórez (2017)} refieren que el microbioma gastrointestinal de los animales se relaciona con el control de patógenos. Una mezcla de Lactobacillus ingluviei UMNPBX19 y Lactobacillus salivarius UMNPBX2 se aplicó a pavos con Salmonella Heidelberg. Como resultado, los estudios in vivo revelaron queestos probióticos redujeron significativamentela diseminación de Salmonella en el hígado y la molleja, así como la colonización del ciego (1.9- y 3.9-Log UFC.g^-1)con respecto al control (^{Vazhakkattu et al. 2019}).

Estos cultivos microbianos también se inocularon in ovo. Estudios realizados por ^{Bednarczyk et al. (2016)} y ^{Siwek et al. (2018)} informaron que este modo de aplicación de los probióticos pudiera proveer la colonización eficiente del microbioma embriónico con bacterias comensalistas durante el período perinatal. ^{Aleksandrzak- Piekarezyk (2019)} inyectaron in ovo biopreparados de Lactobacillus plantarum IBB3036 y Lactobacillus salivarius IBB3154 en huevos fertilizados de gallinas Cobb500, y evaluaron la permanencia de estas bacterias en el TGI de los pollos mediante la técnica de PCR. Estos autores comprobaron que L. salivarius incrementó su población de forma significativa en el intestino de los pollos, mientras que L. plantarum decreció gradualmente en este ecosistema.

^{Chen et al. (2017)} estudiaron el efecto probiótico de las cepas Lactobacillus salivarius y Pediococcus pentosaceus en pollos libres de patógenos específicos (SPF). Como resultado, los probióticos incrementaron el peso vivo, la ganancia media diaria, la digestibilidad aparente de la proteína cruda, el contenido de grasa abdominal y la población de Lactobacillus en el ciego. También decreció el contenido de amonio en el plasma, la emisión de amoniaco en las heces fecales, el pH y el número de Escherichia coli en el contenido cecal de las aves. Esto indica que este microorganismo puede contribuir a la disminución de la emisión de gases de efecto invernadero.

Se comprobó que la aplicación de L. salivarius DSPV 001P en la dieta de pollos en condiciones de bajas temperaturas (18-22ºC durante las tres primeras semanas y entre 8-12ºC en el resto) provocó el incremento del peso vivo de los animales (2905±365.4 g) con respecto al grupo control (2724±427.0 g). No se presentaron diferencias en el consumo de alimento y se mejoró la conversión alimentaria durante las seis semanas del experimento. Igualmente, la suplementación del probiótico redujo la mortalidad y se detectó la presencia dela cepa L. salivariusdurante 28 d en el contenido del TGI de estos animales (^{Blajman et al. 2017}).

Con el objetivo de evaluar el efecto antibacteriano de Lactobacillus salivarius SMXD51 y los mecanismos que utiliza para el control de Campylobacter jejuni en pollos de engorde, ^{Saint-Cyr et al. (2017)} desarrollaron un experimento en 30 pollos contaminados artificialmente con esta bacteria patógena, tratados oralmente con caldo MRS o con una suspensión bacteriana (10⁷UFC en caldo MRS) de la bacteria probiótica. El 73% delos pollos tratados con el cultivo probiótico mostró valores de Campylobacter inferiores a los del grupo control.

^{Babot et al. (2018)}, entre otros autores, utilizaron Lactobacillus salivarius en formulaciones con probióticos multicepas. En su estudio mezclaron Lactobacillus salivarius LET201, Lactobacillus reuteri LET210, Enterococcus faecium LET301, Propionibacterium acidipropionici LET103 y Bifidobacterium infantis CRL1395 para su aplicaciónen pollos de engorde. Concluyeron que la combinación de estas cepas fue efectiva en la protección de las células epiteliales de la citotoxicidad procedente de la mezcla de aglutinina de soya, aglutinina de germen de trigo y concanavalina A.

^{Dec et al. (2014)} evaluaron las propiedades probióticas de cepas de Lactobacillus aisladas de heces o cloacas de gansos domésticos. Entre los 104 aislamientos, examinados y previamente identificados mediante el análisis de la región 16S-23S del ADNr, dominó Lactobacillus salivarius (35%), seguido de Lactobacillus johnsonii (18%) y Lactobacillus ingluviei (11%). Se evaluó la actividad antimicrobiana hacia Salmonellaenteritidis,Escherichia coli, Clostridium perfringens, Staphylococcus aureus, Pasteurella multocida y Riemerella anatipestifer. Se demostró que Lactobacillus salivarius y Lactobacillus plantarum exhibieron un antagonismo particularmente fuerte hacia todas las cepas indicadoras, especialmentedebido a la producción de ácido láctico por parte de estas bacterias.

^{Pérez et al. (2012)} evaluaron el efecto de la mezcla probiótica SUBTILPROBIO^® y PROBIOLACTIL^® en gallinas ponedoras. Los animales que la recibieron tuvieron mayor producción en todo el período. Hubo diferencias (P<0.05),ya que se obtuvo mayor porcentaje de posturas y se incrementóel número de huevos por ave.

La actividad probiótica que desarrollan los cultivos de Lactobacillus salivarius en los indicadores productivos se debe analizar desde la perspectiva de la influencia que ejercen estos microorganismos en la fisiología digestiva de los animales. El establecimiento de la eubiosis del ecosistema, con mejores patrones fermentativos y microbiológicos en el TGI, la estimulación del estado inmune de las aves a través de una respuesta humoral más elevada y un mayor tamaño de los órganos linfoides, son solamente algunas de las razones que condujeron a que las aves expresaran incremento de peso, con mejor composición corporal y madurez fisiológica (^{Rondón et al. 2018}).

EFECTO DE LACTOBACILLUS SALIVARIUS EN CERDOS

De acuerdo con autores como ^{Pieper et al. (2006)}, en los cerdos, las especies Lactobacillus salivarius, L. fermentum y L. acidophilus son los lactobacilos más abundantes de la comunidad microbiana del íleon durante el período del destete. En especial, L. salivariusse usaen monocultivos o mezclas con potencial probiótico en estos animales.

^{Riboulet-Bisso et al. (2012)} comprobaron que cuando se aplicó L. salivarius UCC118 WT, se redujo el número de bacterias Gram negativas presentes en el intestino de cerdos. Estos resultados también se corroboraron por ^{Yeo et al. (2016)}, quienes utilizaron la cepa Lactobacillus salivarius LS6, que previene la disrupciónde la integridad del epitelio intestinal de estos animales por la inhibición de la adherencia de bacterias patógenas, como Escherichia coli K88 enterotoxigénica.

^{Sayan et al. (2018)} desarrollaron un experimento en cerditos para evaluar el efecto de la suplementación oral de Lactobacillus salivarius en la mejora de la salud intestinal, el peso vivo, la incidencia de diarreas, la población bacteriana y la morfología intestinal,al desafiar a los animales con Escherichia coli F4+ enterotoxigénica. Como resultado, los cerdos tratados con el probiótico aumentaron el peso vivo, la ganancia media diaria y el incremento de peso, y disminuyó en ellos la incidencia de diarreas. La población de lactobacilos en las heces fecales aumentó y se produjo la mejora de la histomorfología, al incrementar la altura de las microvellosidades en el duodeno y el yeyuno.

Esta especie también se utilizó en mezclas probióticas para evaluar su actividad antimicrobiana en cerdos contaminados con Salmonella entérica y Serovartyphimurium. La mezcla se constituyó con cepas de Lactobacillusmurinus, Lactobacillus salivarius subsp. salivarius, Lactobacillus pentosus y Pediococcuspentosaceous. Los animales tratados con el probiótico mostraron reducción de la incidencia, severidad y duración de las diarreas. También disminuyó (P < 0.01) el número de Salmonella en las heces fecalesa los 15 d postinfección (^{Casey et al. 2007}).

Con el objetivo de evaluar la actividad probiótica del biopreparado elaborado con Lactobacillus salivarius C-65 en indicadores productivos y de salud en cerdos, se realizó un experimento con un diseño completamente aleatorizado en el que se incluyeron dos tratamientos: I)dieta basal (control) y II (dieta basal + biopreparado C65). Como resultado de la utilización de este biopreparado, mejoró el estado de eubiosis del tracto gastrointestinal, lo que contribuyó a incrementar (P ≤ 0.05) el peso vivo de los animales a las cinco semanas y la ganancia de peso diaria. Además, se produjo la disminución de la conversión alimentaria y la incidencia de diarreas en los animales tratados con el aditivo (^{Rondón et al. 2013}).

^{Socorro (2016)} evaluó la influencia de PROBIOLACTIL^® (cepa de Lactobacillus salivarius C-65), SUBTILPROBIO^® (cepa de Bacillus subtilis C-31) y la mezcla de ambos aditivosen indicadores productivos y de salud en cerdos durante la cría y la preceba. Como resultado, se comprobó que los aditivos y su mezcla mejoraron todos los indicadores conrespecto al control. Los mayores efectos se produjeron en los cerdos que consumieron PROBIOLACTIL^®. Los biopreparados evaluados tuvieron acción beneficiosa en los animales, ya que mejoraron la eubiosis del tracto gastrointestinal, lo que contribuyó a incrementar (P≤0.05) el peso vivo (27.15kg/25.59kg), la ganancia de peso diaria de los animales (408.65 g/445.27 g), el incremento de peso (18.70 kg/17.16 kg) y la conversión alimentaria (2.90/2.44). Además, disminuyó la incidencia de diarreas en los animales tratados.

EFECTO DE LACTOBACILLUSSALIVARIUS EN TERNEROS

^{Flores (2015)} evaluó el efecto de un probiótico en indicadores productivos y de salud en terneros lactantes de la raza Mambí de Cuba. Este aditivo (PROBIOLACTIL^®) se elaboró con la cepa Lactobacillus salivarius C-65 y se emplearon terneros entre 7 y 9 dde nacidos. Como resultado, los terneros que consumieron el aditivo alimentariomanifestaron menor incidencia de diarreas y enfermedades parasitarias. Además, se observaron mejoras (P ≤ 0,05) en el incremento de peso vivo con respecto al grupo control.

^{Soto et al. (2015)} evaluaron el efecto de una mezcla probiótica deLactobacillus casei DSPV318T, Lactobacillus salivarius DSPV315T y Pediococcus acidilactici DSPV006T en los indicadores hematológicos, inmunológicos y en los perfiles bioquímicos hepáticos y renales de terneros,antes y después de su contaminación conSalmonella Dublin DSPV 595T. Estos autores demostraron que los niveles de neutrófilos/linfocitos se incrementaron, lo que evidencia que se produjo la estimulación de la respuesta inmune específica. No se evidenciaron cambios en los indicadoresrestantes.

Los resultados referidosanteriormente indican la necesidad de utilizar estos aditivos en terneros, fundamentalmente durante las primeras semanas de vida y tras la separación de la vaca, ya que pueden prevenir la contaminación con bacterias patógenas que traen como consecuencia la presencia de diarreas.

^{Rondón et al. (2019)} utilizaron pulpa de henequén (rica en inulina) con la adición de miel final como fuente de azúcares reductores; hidrolizado de levaduras, como fuente de nitrógeno y PROBIOLACTIL^®, como inóculo para la suplementación de Lactobacillus salivarius. Este biopreparado simbiótico se suministró en terneros durante la etapa de destete en recría. Se demostró que la aplicación del aditivo mejoró los indicadores de peso vivo, ganancia media diaria, incremento de peso y conversión alimentaria. De igual modo,el aditivo incidió en la salud de los animales al disminuir la ocurrencia de diarreas desde las primeras semanas del experimento. Estos resultados demuestran que esta bacteria también se puede utilizar en el tratamiento de residuos agroindustriales para su uso como alimento animal, ya que mejora la calidad nutricional, digestibilidad y conservación de los mismos.

El efecto del probiótico Sorbial (contiene Lactobacillus salivarius) en terneros se evaluó por ^{Soca et al. (2011)}, quienes refirieron que los animales tratados con el probiótico incrementaron el peso vivo y la ganancia media diaria (758 g/animal/d). En cambio, no señalaron diferencias en los indicadores hematológicos.

Los resultados de la aplicación de L. salivarius en la dieta y la evaluación del comportamiento delos indicadores microbiológicos, inmunológicos, fermentativos, hematológicos y morfométricos en los animales demuestran que su efecto es multifactorial. Su suplementación en la dieta desencadena diferentes procesos que se interrelacionan y, como consecuencia, provocan mejoras en la fisiología, el rendimiento y la salud de aves, cerdos y terneros.

Esta bacteria también se aisló de la vagina y el canal del pezón de vacas (^{Fernández et al. 2016} y ^{Kang et al. 2018}), por lo que en un futuro se pudiera evaluarsu actividad antimicrobiana ante microorganismos patógenos de estos ambientes, con el propósito de prevenir las infecciones posparto del sistema urogenital y la mastitis.

CONCLUSIONES

Lactobacillus salivarius es una bacteria con potencial probiótico, que se encuentra en el tracto digestivo de los animales de interés zootécnico. Las investigacionesrealizadas hasta la fecha describen sus propiedades inmunomoduladoras y el efecto que causan en el tracto digestivo de los animales, al producir sustancias antimicrobianas ante la presencia de microorganismos patógenos, adherirse y colonizar la mucosa, mejorar la digestibilidad de los nutrientes y provocar el incremento de los indicadores productivosy de salud en las especies que consumen este probiótico.

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Recibido: 27 de Enero de 2020; Aprobado: 06 de Marzo de 2020

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