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Introducción
El cáncer de recto ocupa el cuarto lugar en incidencia entre todos los tipos de tumores malignos.1 En Cuba, la tasa de fallecidos por esta causa en el 2021 fue de 3,5 por cada 100 000 habitantes.2
Durante los últimos años el tratamiento en quienes padecen cáncer de recto localmente avanzado ha evolucionado de forma significativa. Con la aplicación de radioterapia (RT) preoperatoria y quimioterapia (QT) concurrente, además del uso de técnicas quirúrgicas mínimamente invasivas para la resección del tumor, se ha logrado reducir las tasas de recurrencia local, con mejores resultados de supervivencia.
Las guías internacionales del National Comprehensive Cancer Network3 y de la Sociedad Europea de Oncología Médica4 recomiendan efectuar la intervención quirúrgica entre las semanas 8 y 12 posterior a la RT, que es el intervalo de tiempo donde se reduce el tamaño del tumor como respuesta al tratamiento y se alcanzan mejores resultados quirúrgicos.
En ese sentido, la reestadificación del tumor permite evaluar el grado de infiltración en la pared rectal (etapa T) para determinar la técnica y extensión de la resección o establecer estrategias de vigilancia (ver y esperar) en pacientes con respuesta tumoral completa (yRc).5 Esta se realiza con los mismos estudios imagenológicos empleados en la estadificación inicial, para la cual la resonancia magnética nuclear (RMN) es el medio de diagnóstico más preciso; aunque la insuficiente disponibilidad en muchos centros de salud, incluidos los de Cuba, debido a su alto costo económico en el mercado mundial, constituye la principal limitación.6
Otra técnica de imagen utilizada para la reestadificación, con elevada exactitud diagnóstica en la evaluación inicial, es la ecografía endoscópica; sin embargo, posterior a la RT las deformidades de la pared rectal por la fibrosis dificultan la interpretación de las imágenes y esto limita su uso.7
Por otra parte, la elastografía incorporada a los equipos de ecografía endoscópica ofrece la posibilidad de evaluar y medir la elasticidad de los tejidos, pues ciertas enfermedades como el cáncer inducen cambios en la elasticidad, volviéndola diferente de la del tejido sano o fibrótico; por tanto, esta técnica puede resolver las limitaciones mencionadas anteriormente para la reestadificación del tumor de recto irradiado.
Las imágenes de la elastografía se superponen en tiempo real a las de la ecografía en modo B. Estas se obtienen mediante una sonda convencional acoplada a un procesador y, según el software instalado, son interpretadas como cualitativas o cuantitativas.8 Así, las cualitativas se representan mediante un modelo elastográfico conformado por un mapa de diferentes patrones de colores.
En la actualidad el más utilizado es el diseñado por Marc Giovannini et al,9 que se describe a continuación:
Patrón 1. Tejido suave homogéneo (verde): normal.
Patrón 2. Tejido suave heterogéneo (verde, amarillo y rojo): fibrosis.
Patrón 3. Tejidos duro y suave (colores mixtos): indeterminado para la malignidad.
Patrón 4. Tejido duro en la periferia (azul): maligno hipervascularizado.
Patrón 5. Tejido predominantemente duro (azul): necrosis en lesión maligna avanzada.
Una dificultad de este modelo es el patrón 3, interpretado como indeterminado, que no permite definir la lesión como benigna o maligna.
Los estudios de elastografía por ecografía endoscópica en pacientes con tumor de recto exponen la elevada exactitud diagnóstica de esta técnica antes y después de la RT.10 Por su parte, en Cuba no se cuenta con RMN de alto campo para tales fines; sin embargo, se dispone de equipos de ecografía endoscópica que tienen incorporado un software para la elastografía cualitativa. La técnica se encuentra validada y se ha desarrollado, pero aún no se ha investigado profundamente acerca de su valor diagnóstico en la reevaluación de pacientes que han recibido radioterapia.
En el modelo de elastografía cualitativa que se aplica hoy día existe una brecha del conocimiento relacionada con el patrón 3 (mixto, indeterminado); de ahí la necesidad de efectuar investigaciones que contribuyan a perfeccionar dicho modelo y esclarecer la naturaleza de las lesiones representadas por este patrón, que pudiera convertirse en una futura “biopsia virtual”. Por ello, surgió la motivación de realizar el presente estudio con vistas a determinar el valor de la elastografía por patrón de colores en pacientes con cáncer de recto irradiado.
Métodos
Se efectuó un estudio observacional y descriptivo (serie de casos) de 54 pacientes con cáncer de recto atendidos en el Centro Nacional de Cirugía de Mínimo Acceso entre septiembre del 2018 y diciembre del 2022, quienes habían recibido tratamiento irradiador y se les realizó elastografía cualitativa por ecografía endoscópica para la reestadificación del tumor.
Como criterios de inclusión figuraron los pacientes intervenidos quirúrgicamente entre las semanas 8 y 10 de la reevaluación del tumor de recto bajo y medio, que tenían informe anatomopatológico de la muestra tomada. Fueron excluidos aquellos con historias clínicas incompletas.
Las variables investigadas fueron el patrón de elastografía según mapa de colores (ye) y la estadificación anatomopatológica según la extensión de la infiltración del tumor en la pared rectal (etapa ypT).
La técnica de la ecografía endoscópica consistió en la inserción del ecoendoscopio a través del orifico anal externo. Se exploró la zona del recto bajo visión endoscópica hasta observar la lesión residual. Luego se procedió a insuflar el balón y situar el equipo en visión ecográfica, una vez obtenido el contacto correcto con la lesión residual. Por último, se pasó a visión elastográfica para identificar el patrón de colores que se proyectaba sobre la imagen en modo B.
El mismo endoscopista realizó todos los procedimientos, para lo cual se utilizó un videoecoendoscopio sectorial GF-UCT240AL-5 y el equipo EU-ME2-Premier Plus Olympus de Tokio, Japón, a una frecuencia de 7,5 MHz.
Se obtuvieron tablas cruzadas de la elastografía con el resultado anatomopatológico de la muestra tomada (regla de oro). La asociación entre las variables se determinó mediante la prueba de la Χ2 y se calculó el valor p con un nivel de significación de 0,05.
Igualmente fueron calculados la sensibilidad, la especificidad, el índice de validez, los valores predictivos positivo y negativo, las razones de verosimilitud positiva y negativa, así como la concordancia diagnóstica interobservadores según el índice kappa ((). Se utilizó un intervalo de confianza (IC) de 95 %.
Se definieron los positivos verdaderos (PV), negativos verdaderos (NV), positivos falsos (PF) y negativos falsos (NF). Para determinar la concordancia del patrón de colores con los resultados anatomopatológicos se utilizó el índice kappa y para conocer el rendimiento de la prueba se calculó el índice de Youden, considerado con mayor rendimiento cuanto más su valor se acercara a 1.
El estudio se realizó conforme a los principios establecidos en la última Declaración de Helsinki.11
Resultados
En cuanto a la elastografía cualitativa, 25 pacientes (46,3 %) presentaron un patrón azul, como expresión de la dureza del tejido (ye4, ye5); mientras que en 13 fue verde (ye2) (24,1 %), interpretado como fibrosis, y en 16 mixto (29,6 %), indeterminado para definir malignidad (ye3).
Con referencia a la estadificación por resultado anatomopatológico y etapa T (ypT), 12 pacientes (22,2 %) presentaron regresión completa del tumor (etapa ypT0); en tanto, 20 correspondieron a la etapa ypT3 (37,0 %), 13 a la etapa ypT2 (24,1 %) y 9 a la ypT1 (16,9 %).
Resulta válido destacar que los 16 pacientes (29,6 %) con patrón elastográfico mixto (ye3) tenían tumor residual localizado en alguna de las capas de la pared del recto (tabla 1).
Tabla 1 Comparación entre el patrón del elastograma (ye) y la estadificación anatomopatológica (etapa ypT)
Para patrón del elastograma X2=47,1 y p<0,005
En la tabla 2 se aprecia que la concordancia de la elastografía con el resultado anatomopatológico fue buena, para (=0,84 (0,67/1,00). El porcentaje de positivos falsos resultó muy bajo (1,9); de ahí que la probabilidad de que los pacientes que no tenían tumor residual obtuvieran un resultado negativo por el patrón de colores ye2 fue alta (20,4 %).
Como se muestra en la tabla 3, la sensibilidad y la especificidad de la elastografía resultaron ser de 95,2 y 91,7 %, respectivamente; de igual forma, el índice de validez alcanzó 94,4 % y el valor predictivo negativo fue de 84,6 %. El índice de Youden estuvo cercano a 1, lo que indica un buen rendimiento como prueba diagnóstica. Por su parte, la posibilidad de que los pacientes con patrones de colores ye3, 4 y 5 tuvieran tumor (valor predictivo positivo) fue de 97,6 %.
Discusión
La adecuada interpretación de las imágenes elastográficas por ecografía endoscópica ofrece la posibilidad de evaluar la lesión residual y determinar la estrategia de tratamiento. La utilidad de las pruebas diagnósticas se describe y/o cuantifica en términos de su sensibilidad, especificidad, valores predictivos positivo y negativo, así como razones de verosimilitud positiva y negativa.
Para obtener la exactitud diagnóstica, los resultados de la prueba que se evalúa se comparan con los de un estándar de referencia en un mismo grupo de pacientes. El término exactitud se refiere, precisamente, a la concordancia entre los resultados de la prueba diagnóstica con el estándar de referencia.12
Igualmente, la dureza del tejido puede ser determinada mediante la elastografía cualitativa por patrón de colores, pues los tejidos blandos son representados por colores suaves (verde) y los más duros por el azul.13
Todos los integrantes del estudio con patrones ye3- ye4 tenían tumor en alguna de las etapas de la estadificación anatomopatológica (ypT); sin embargo, en el patrón ye5, también clasificado como maligno, hubo un paciente con respuesta patológica completa (ypT0), lo cual pudiera atribuirse a que en los tumores irradiados las zonas de necrosis tumoral por lesiones residuales tienen una apariencia similar a la fibrosis, por lo que son expresadas e interpretadas con colores suaves en la elastografía.
A fin de comparar los resultados de la elastografía con los hallazgos anatomopatológicos, se tomó como referencia el modelo de Marc Giovannini,9) experto en el tema. Teniendo en cuenta que en la presente investigación 29,6 % de los pacientes tenían un patrón ye3 (tejido difícil de clasificar como benigno o maligno) y que el total de la muestra tenía tumor residual por el informe anatomopatológico, los autores consideran que el patrón ye3 del elastograma debería considerarse como maligno.
Según el resultado anatomopatológico, todos los pacientes con patrón ye4 (patrón maligno) presentaban tumor, así como 2 con patrón ye2 (patrón benigno); de ellos, en uno se apreciaban pequeños focos de tumor residual y fibrosis en el resto de la muestra quirúrgica; en el otro, el tumor se extendía hasta la capa muscular con áreas de necrosis. Asimismo, hubo 2 pacientes con respuesta patológica completa por el estudio histológico, los cuales fueron interpretados por el elastograma como ye5, dada la marcada fibrosis e inflamación, a diferencia del resto que tuvo este tipo de respuesta.
La elastografía cualitativa tiene la posibilidad de discriminar el tejido no invasivo (fibrótico) del tumoral. En esta casuística la concordancia diagnóstica (verdaderos positivo y negativo) fue de 94,5 %, similar a lo obtenido por Waage et al,14 quienes obtuvieron 94 %.
Dadas las condiciones que anteceden, se puede afirmar que el tratamiento irradiador en pacientes con tumor de recto localmente avanzado permite obtener una respuesta patológica completa, con mejor índice de supervivencia y menor recurrencia local.
Por su parte, Mezzi et al15 encontraron en su estudio una concordancia diagnóstica de 65 %, por lo que refieren que la elastografía por ecografía endoscópica es un método diagnóstico que permite diferenciar lesiones rectales benignas y malignas, pero comentan la necesidad de realizar más investigaciones al respecto, en particular sobre el seguimiento de pacientes con tumor irradiado. En otra publicación similar,16 se concuerda sobre la necesidad de investigar acerca del valor de dicho método para distinguir ambas lesiones en el tubo digestivo.
Entre las dificultades de la ecografía endoscópica se encuentra su capacidad limitada para determinar la naturaleza de una lesión; sin embargo, la elastografía puede ayudar a distinguir el tejido benigno del tumoral en función de su especificidad diagnóstica. En relación con esto último, otros autores describen mejores resultados en pacientes con tumor de recto.14
En un estudio publicado recientemente por el grupo de investigadores de este artículo en una muestra de 31 pacientes con cáncer de recto que habían recibido RT se encontró una especificidad de 77,78 %.17
La elastografía por ecografía endoscópica puede diagnosticar malignidad en el tumor de recto irradiado con un alto valor predictivo negativo, como en esta casuística que fue de 84,6 %, lo que deviene la ventaja principal de esta prueba.
Cabe agregar que una prueba diagnóstica muy específica tiene un porcentaje muy bajo de positivos falsos, como lo alcanzado en esta serie. La probabilidad de que aquellos pacientes que no tenían tumor residual obtuvieran un resultado negativo por el patrón de colores ye2 fue alta; de igual manera, al valorar la posibilidad de que los pacientes con patrones de colores ye3, 4 y 5 tuvieran alguna neoplasia resultó superior a lo hallado por autores ya citados,17 quienes obtuvieron un valor predictivo positivo de 90,91 % al comparar la ecografía endoscópica con la elastografía cualitativa en la reevaluación del tumor de recto irradiado.
Una limitación importante de esta serie fue el número de casos, lo que pudo haber influido en los resultados.
Se concluye que el valor de la elastografía por patrón de colores radica en su especificidad diagnóstica, con un alto valor predictivo negativo, por su capacidad para diferenciar la fibrosis del tumor residual en la pared rectal.
