Artículo Original

Tendencia y agrupamientos espacio-temporales de fasciolosis en la provincia Granma, Cuba (2012-2018)

Trend and spatio-temporal clustering of fasciolosis in Granma province, Cuba (2012-2018)

Frank Pérez Benet^{1  2}  , 0000-0001-7238-948XDamarys de las Nieves Montano Valle²  , 0000-0001-9274-5074Yandy Abreu Jorge²  , 0000-0001-9138-1563Jany del Pozo³  , 0000-0003-3535-010XPastor Alfonso^{2  *} 

¹Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad de Granma, Bayamo, Cuba.

²Grupo de Epidemiología, Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA), Centro Colaborador de la OMSA para la Reducción de Riesgo de Desastres en Sanidad Animal, San José Lajas 32700, Mayabeque, Cuba.

³Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Agraria de la Habana. San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

Resumen

El objetivo del estudio fue evaluar la tendencia y la existencia de agrupamientos espacio-temporales de los hallazgos de hígados bovinos afectados por Fasciola hepatica. Se recopilaron 2 555 observaciones a partir de los registros del matadero de la provincia Granma, Cuba, entre 2012 y 2018. Se realizó análisis estadístico descriptivo mediante la aplicación RStudio y el paquete ggplot2 para visualizar los datos, y se aplicó un modelo probabilístico de SaTScan™ para evaluar si los hallazgos se distribuían espaciotemporalmente de forma homogénea. La detección de hígados afectados por Fasciola hepatica mostró picos sobre 80 casos semanales y períodos de estabilidad entre 30 y 40 casos. La prevalencia general de hígados afectados durante el periodo de estudio fue 23,34% (IC 0,95; 22,88 - 23,80) con diferencias significativas entre algunos años. De otra parte, existió correlación negativa alta (-0,7857) entre el número de bovinos faenados anualmente y las prevalencias de hígados afectados. Los casos de fasciolosis no se distribuyeron espaciotemporalmente de manera homogénea y mostraron agrupamientos de altas tasas (AT) y bajas tasas (BT) de ocurrencia en algunas zonas. Se detectaron siete conglomerados, cuatro de AT y tres de BT. El estudio sugirió zonas prioritarias para intervenciones específicas relacionadas con la identificación de factores protectores o de riesgo para transmisión, al tiempo que sustenta la asignación prioritaria de recursos para la prevención y el control basados en evidencias.

Palabras-clave: Una Salud; vigilancia; conglomerados; Fasciola hepatica; SatScan

Abstract

The aim of the present study was to evaluate the trend and presence of spatio-temporal clusters of bovine livers condemned by Fasciola hepatica. Data were collected in a slaughterhouse in Granma province, Cuba, during seven consecutive years (2012 - 2018), totaling 2 555 observations. Descriptive statistical analysis was performed using RStudio and the ggplot2 package to visualize the data. A probabilistic SaTScan™ model was applied to assess whether the findings were spatiotemporally distributed homogeneously. The detection of affected livers peaked over 80 cases weekly, while periods of stability ranged 30 to 40 cases. The overall prevalence of affected livers during the study period was 23.34% (Confidence Interval 0.95, 22.88 - 23.80), although there were significant differences between years. On the other hand, there was a high negative correlation (-0.7857) between the number of cattle slaughtered annually and the prevalence of seized livers. The cases of fasciolosis were not spatiotemporally distributed homogeneously and showed high rates (HR) and low rates (LR) clusters of occurrences in some areas. In total, seven clusters were detected, four of HR and three of LR. The study suggested priority zones for specific interventions related to the identification of protective or risk factors for transmission, while supporting the prioritization of resources for evidence-based prevention and control interventions.

Key words: One Health; surveillance; clusters; Fasciola hepatica; SatScan

Introducción

Mundialmente, la fasciolosis ocasiona importantes pérdidas económicas en la crianza de rumiantes, al tiempo que supone una amenaza para la salud pública, incluso, en zonas no endémicas. En la ganadería implica mayor susceptibilidad a las infecciones, menores rendimientos de carne y leche, así como aumento de los decomisos de hígados en mataderos (¹). En Cuba la enfermedad es endémica en el ganado bovino con alta ocurrencia e impacto económico (²), mientras la transmisión puede ocurrir, incluso, a bajas prevalencias de infección del hospedero intermediario (³).

La transmisión requiere de caracoles dulceacuícolas de la familia Lymnaeidae, que actúan como hospederos intermediarios y de la ingestión de plantas acuáticas, semiacuáticas o agua, contaminadas con las metacercarias del parásito (⁴). Por ello, el inadecuado tratamiento o disposición de residuales de la ganadería, en particular la bovina, puede ser importante en el mantenimiento y dispersión del agente en el medio, así como para la exposición de hospederos susceptibles, incluidos, humanos. La complejidad de la transmisión convierte la fasciolosis en un típico problema en la interfaz humano-animal-ambiente y, por consiguiente, demanda colaboración intersectorial para reducir su impacto negativo.

Las prevalencias de infección de humanos reflejan grandes diferencias entre países y están asociadas a determinados factores de riesgo (⁵). Sin embargo, la falta de estudios epidemiológicos a gran escala y las particularidades de la distribución de la fascioliasis dificultan significativamente la estimación del número de personas infectadas y la carga de la enfermedad (⁴). De hecho, la Organización Mundial de la Salud la califica como una enfermedad desatendida prioritaria (⁶), al tiempo que la Organización Panamericana de Salud se ha propuesto eliminar la fasciolosis humana como un problema de salud pública en América para 2030 (⁷).

Los mataderos ofrecen ventajas como centros de vigilancia y monitoreo por la posibilidad de captura y análisis de datos con alta cobertura poblacional y geográfica que puede complementar y mejorar el desempeño de los sistemas de vigilancia existentes (⁸). En Cuba la inspección sanitaria en mataderos está implementada desde larga data, pero puede estar desaprovechada como complemento de la vigilancia, más allá de la toma de decisiones inmediatas a la inspección e incluso, desde la perspectiva de Una Salud con la integración e interoperabilidad de datos de beneficios para más de un sector (⁹).

Los análisis de series temporales combinados con herramientas de geoestadística añaden valor a la vigilancia convencional de la fasciolosis (¹⁰), pero los hallazgos de la inspección sanitaria en mataderos han sido poco explotados en este sentido. La situación existente con los decomisos de hígados por fasciolosis en diversos países, incluida Cuba (¹¹), constituye un excelente objeto para este tipo de estudios con potencial para aumentar esfuerzos de prevención, vigilancia y comunicación de riesgo con enfoque Una Salud. El objetivo del presente estudio fue evaluar la tendencia y existencia de agrupamientos espacio-temporales de los hallazgos de hígados bovinos afectados por Fasciola hepatica en matadero.

Materiales y métodos

Fuente de datos y unidad de estudio

Los datos se obtuvieron de los hallazgos de hígados afectados por F. hepatica entre 2012 y 2018 en el matadero perteneciente a una empresa cárnica de la provincia Granma, Cuba. Los datos, registrados en copia dura por el Servicio Veterinario de inspección post mortem, fueron digitalizados en una hoja de cálculo de Microsoft Excel 2016, que incluyó la fecha de sacrificio, cuadrante geográfico, nombre de la unidad bovina, población y causa de sacrificio, para un total de 2 555 observaciones.

Procesamiento de datos y análisis estadísticos

Se realizó un análisis exploratorio por estadística descriptiva para entender la naturaleza de los datos de decomisos de hígados. Se utilizaron gráficos de caja y bigote para evaluar diferencias visuales entre grupos y detectar valores atípicos. Se utilizó lenguaje de programación R para el procesamiento de los datos (¹²); el análisis estadístico descriptivo y la visualización gráfica se realizaron con el paquete ggplot2 v3.3.3 (¹³).

Los datos diarios se transformaron a semanas utilizando la aplicación Isoweek del lenguaje de programación R del 2011. Para la representación gráfica de la serie se emplearon gráficos de secuencias y diagramas de caja (Box-Plot). Se calcularon el número de animales sacrificados y el total de hígados afectados por año. Las prevalencias de hígados afectados (proporciones resultantes) se compararon por la prueba de Wald para un nivel de confianza de p<0,05, mediante la herramienta COMPAPROP (¹⁴).

También se calculó el coeficiente de correlación de Spearman, con α = 0,05, entre el número de bovinos enviados anualmente a matadero y la prevalencia de hígados decomisados debido a su afectación por fasciolosis.

Para analizar la ocurrencia de los hallazgos de hígados afectados por F. hepatica, se utilizó el modelo probabilístico de permutación espacio-temporal retrospectivo de SaTScan™ versión 9.6 (¹⁵). De cada unidad, se registró su ubicación geográfica (latitud y longitud), deducida del cuadrante geográfico de 1 km² del sistema de vigilancia epizootiológica. La significación estadística de los conglomerados se evaluó mediante simulación de Monte Carlo con 99999 repeticiones, utilizando una ventana de detección del 50% de los casos en riesgo. Para la visualización de los resultados del análisis de barrido espacial, se utilizó la aplicación QGIS versión 3.34 (¹⁶) en la proyección WGS 84 17N.

Resultados

La serie temporal de detecciones de hígados afectados por F. hepatica (Figura 1) presentó marcada variabilidad, caracterizada por picos de detección que superaron los 80 casos semanales en 2012, intercalados con períodos de estabilidad con valores entre 30 y 40 casos por semana.

Figura 1 Serie temporal de hígados afectados por Fasciola hepatica (2012-2018). / Time series of Fasciola hepatica-affected livers (2012-2018). 

Durante el periodo de estudio, las cifras anuales de hígados afectados por F. hepatica (Figura 2), tendieron a reducirse, aunque también mostraron variabilidad, más manifiesta en 2012, 2014 y 2018.

Figura 2 Valores medios y de dispersión de los hallazgos de hígados afectados por Fasciola hepatica. / Mean and dispersion values of findings of livers affected by Fasciola hepatica. 

La prevalencia general de hígados afectados durante el periodo de estudio fue 23,34% (Intervalo de Confianza 0,95; 22,88 - 23,80), aunque hubo diferencias significativas entre años (tabla 1).

Tabla 1 Proporciones anuales de hígados afectados por Fasciola hepatica. / Proportions of livers condemned yearly due to Fasciola hepatica. 

Año	Población	Hígados afectados	Error Estándar	Porcentaje	Significación
2012	6334	1615	0,53	25,50^c	***
2013	4109	1091	0,66	26,55^c
2014	2653	819	0,82	30,87^b
2015	3583	931	0,70	25,98^c
2016	5376	825	0,57	15,35^d
2017	3850	1341	0,68	34,83^a
2018	6562	956	0,52	14,57^d
Total	32467	7578	0,53	23,34

Las proporciones con letras diferentes en el superíndice difieren entre si (p-valor <0,001)/ The proportions with different letters in the superscript differ from each other (p-value <0,001).

De otra parte, existió correlación negativa alta (-0,7857) entre las prevalencias y el número de bovinos faenados anualmente (Figura 3).

Figura 3 Correlación entre el número de bovinos faenados por año y las prevalencias de hígados decomisados debido a afectación por Fasciola hepatica. / Correlation between the number of cattle slaughtered per year and the annual prevalence of livers seized due to Fasciola hepatica. 

Los casos de fasciolosis no se distribuyeron espaciotemporalmente de manera homogénea y mostraron agrupamientos de altas tasas (AT) y bajas tasas (BT) de ocurrencia (tabla 2), localizadas en áreas particulares que totalizaron siete conglomerados: cuatro de AT y tres de BT.

Tabla 2 Conglomerados espacio-temporales de ocurrencia de hígados afectados por Fasciola hepatica en la provincia Granma (2012-enero 2019). / Spatio-temporal clusters of occurrence of livers affected by Fasciola hepatica in Granma province (2012-January 2019). 

Conglomerados	Casos esperados	Casos observados	Radio (Km)	p-valor
AT-I	34,64	231	0	< 0.0001
AT-II	39,76	161
AT-III	54,83	134
BT-IV	261	134
BT-V	817,81	547
BT-VI	246,63	21	16,30
AT-VII	263,97	440	26,94

BT = bajas tasas/low rates, AT= altas tasas/high rates,

Los conglomerados de casos en términos espaciales se localizaron en áreas particulares (Figura 4).

Figura 4 Conglomerados espacio-temporales de bajas y altas tasas de ocurrencia de fasciolosis bovina (enero 2012- enero 2019). / Spatio-temporal clusters of low and high occurrence rates of bovine fasciolosis (January 2012- January 2019). 

Discusión

La prevención primaria de cualquier enfermedad zoonótica debe anteceder a la detección de los primeros casos humanos, por lo cual la identificación de áreas donde las tasas de ocurrencia de la enfermedad en ganado son significativamente más altas, puede propiciar acciones de mitigación basadas en riesgo. Desde la perspectiva de Una Salud también es pertinente considerar la sustracción del consumo humano de proteínas de origen animal, como consecuencia del impacto económico reconocido para la fasciolosis.

Los resultados estuvieron en consonancia con las condiciones climáticas de la zona de estudio, reconocidas como propicias para la presentación de la enfermedad y las pérdidas a ella asociadas (¹⁷). Otros estudios en Cuba también señalan altas prevalencias de hígados afectados por la fasciolosis (²,³,¹¹,¹⁸). De hecho, en la provincia Camagüey, importante zona ganadera de Cuba, los niveles de detección de anticuerpos contra F. hepatica, en muestras de leche procedentes de tanques, corresponden a prevalencias de infección superiores al 80% (¹⁹).

La magnitud de las diferencias en prevalencias pudiera ser indicativa de disimilitudes en la presencia de factores ecológicos, ambientales y de manejo ganadero con influencia reconocida en este indicador (²⁰-²²). No obstante, la naturaleza variable de la prevalencia sugiere irregularidades en las acciones de prevención y control durante el periodo de estudio. Además, si se tiene en cuenta que la transmisión se mantiene, incluso, a bajas prevalencias de infección del hospedero intermediario (²³,²⁴) las diferentes áreas requieren monitoreo de las acciones de prevención.

Se debe resaltar que las prevalencias de hígados decomisados por fasciolosis, se movieron en sentido inverso a las entregas de bovinos a sacrificio; lo cual apunta que el aumento de la efectividad del control de la enfermedad puede propiciar las entregas a sacrificio. De hecho, a nivel provincial, durante el periodo de estudio, se constata un aumento de las entregas de bovinos a sacrificio (²⁵).

El conglomerado VII, de mayor extensión coincide con áreas de baja altitud y alta densidad de ganado en extensas áreas de pastizales y arroceras, condiciones que favorecen el mantenimiento de los hospederos intermediarios (²⁶). También, estuvo en correspondencia con la relación positiva entre el pastoreo y la prevalencia de F. hepatica en el ganado (²⁷). Por otra parte, señala áreas críticas que requieren mayor atención inmediata para el control y manejo de la enfermedad, al tiempo que sustentan estrategias de priorización basadas en evidencias.

De otra parte, las áreas con bajas tasas de fasciolosis pudieron estar asociadas con prácticas de control más efectivas o la baja presencia de factores de riesgo o condiciones climáticas reconocidas para la transmisión y mantenimiento de F. hepatica en el ambiente (¹⁷,²⁸). En relación con el manejo del riesgo, la profundización en prácticas y actitudes sería de gran importancia desde la perspectiva de Una Salud (²⁹,³⁰).

Similares estudios de tipo prospectivo, ofrecen la oportunidad de identificar conglomerados activos emergentes, al tiempo que rastrean la evolución en magnitud de los previamente detectados (²⁰). Sin embargo, para explotar de forma eficiente tanto estas posibilidades, como las de automatización de los análisis con herramientas como la empleada (³¹), se requiere migrar de registros en copia dura a bases de datos integradas e interoperables entre los principales actores relacionados con la prevención y el control de la fasciolosis en hospederos susceptibles, incluidos humanos.

Los resultados del estudio, en su conjunto, sugieren una importante contaminación ambiental por el parásito, lo que puede afectar la inocuidad y calidad de los alimentos e, incluso favorecer la afectación de humanos (³²). Los casos de la enfermedad en humanos en Cuba, similarmente a otros países se asocian predominantemente con el consumo significativo de plantas acuáticas y agua sin hervir (³³,³⁴). Si bien la casuística de fasciolosis humana es baja en Cuba, el aumento de casos aislados en áreas rurales no debe ser ignorado, al tiempo que, bajo determinadas condiciones se han registrado brotes epidémicos (²,³³,³⁵). Dado que la enfermedad en humanos transcurre por fases asintomáticas o en las que el diagnóstico directo no es efectivo (⁴,³⁶), las prevalencias observadas pueden ser inferiores a las reales, especialmente en ausencia de vigilancia activa sostenida.

A favor de la necesidad de mayores esfuerzos desde la perspectiva Una Salud, también está el hecho de que la dispersión de la crianza de ganado en relación directa o indirecta con cultivos de verduras puede ser un factor de riesgo presente que, incluso, puede haber ganado importancia con el fomento y crecimiento reciente de formas alternativas de producción animal, menos tecnificadas o asumidas por personas menos familiarizadas con buenas prácticas ganaderas y con el tratamiento y disposición segura de los residuales de la crianza.

Conclusiones

La detección de áreas tanto con bajas como con altas tasas de ocurrencia de la fasciolosis bovina, dentro de la región de estudio, sugirió zonas prioritarias para intervenciones específicas relacionadas con la identificación de factores protectores o de riesgo para transmisión, al tiempo que sustenta la asignación prioritaria de recursos para la prevención y el control basados en evidencias, así como donde reforzar esfuerzos de intensidad diagnóstica y vigilancia activa basada en riesgo que mejoren la capacidad de detección de casos en la interfaz humano-animal-ambiente.

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Received: August 28, 2024; Accepted: September 27, 2024

^*Correspondencia a: Pastor Alfonso. E-mail: [e-mail]

Declaración de conflicto de intereses: los autores declaran que el estudio se realizó en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un potencial conflicto de intereses.

Contribución de los autores: Frank Pérez Benet: Conceptualización, Curación de datos, Redacción - borrador original, Investigación, Metodología, Visualización. Damarys de las Nieves Montano Valle: Investigación, Metodología, Análisis formal, Visualización. Yandy Abreu Jorge: Investigación, Metodología, Curación de datos, Análisis formal, Visualización. Jany del Pozo: Investigación, Metodología, Análisis formal. Pastor Alfonso: Conceptualización, Investigación, Metodología, Redacción - revisión y edición, Supervisión.