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INTRODUCCIÓN
El higo (Ficus carica L.) es nativo del sudeste de Asia y del este del Mediterráneo y constituye una de las primeras plantas que fueron cultivadas por el hombre (Shukranul et al., 2013).
Su fruto contiene altos niveles de polifenoles, flavonoides y antocianinas y presenta una excelente capacidad antioxidante (Anasdass et al., 2018). Otra de las ventajas de este cultivo es la amplia gama de opciones en su consumo, el higo puede conservarse, comerse fresco, seco o cocinarse en una variedad de platos dulces y salados (Verga y Nelson, 2014).
La superficie de este cultivo en el mundo supera las 301 062 ha, con una producción estimada de 1 135 316 t., siendo Turquía el principal país productor con 27 % del total mundial, seguido de Egipto, Marruecos, Argelia e Irán (FAOSTAT, 2018).
A pesar de que el cultivo de higo se localiza fundamentalmente en regiones templadas, la rusticidad de la planta le ha permitido crecer, desarrollarse y reproducirse en regiones tropicales y subtropicales (Oliveira et al., 2019). En México se ha impulsado la expansión de este cultivo debido a su creciente demanda como producto de exportación. Los mercados norteamericanos y de Canadá demandan anualmente más de 50 mil toneladas entre higo fresco y pasta de higo y otros mercados emergentes muestran interés en la compra de derivados de higo como es el caso de España, China y Japón (Macías et al., 2015).
Dentro de México, el clima del estado de Morelos es privilegiado para el cultivo de higo, este territorio se ubica como el principal productor del fruto en el país con 4338,89 t. que representa el 54 % de la producción nacional y ocupa el 53 % de la superficie cultivada del país con 797,50 ha (SIAP, 2018).
Entre las enfermedades fungosas más importantes reportadas sobre el cultivo de higo se encuentran: pudrición interna por Alternaria, mancha foliar por Alternaria y Cercospora, tizón de las extremidades ocasionada por Botrytis, cancro por Ceratocystis fimbriata, mancha foliar por Cephalosporium, cancro de Macrophoma, cáncer de la rama (Phomopsis cinerascens), antracnosis del fruto por Colletotrichum gloesporoides, pudrición del fruto por Phytophthora sp., pudrición de la raíz causada por Fusarium sp., así como la roya de higo (Michailides, 2003).
La roya (Cerotelium fici (Butler) Arthur) es considerada la principal enfermedad que afecta el higo (Kenneth, 2013). C. fici pertenece al orden Pucciniales, familia Phakopsoraceae (EPPO, 2020). Los primeros síntomas de la enfermedad aparecen unos días después de que las esporas germinan y penetran en la hoja, pudiéndose observar pequeñas manchas amarillentas en la superficie superior de la hoja y la propagación de sus esporas ocurre fundamentalmente por el viento o salpicaduras de lluvia (McKenzie, 2013). C. fici infecta hojas y frutos y está ampliamente distribuida en los trópicos y subtrópicos, causando defoliación y pérdida de los rendimientos (Verga y Nelson, 2014).
La enfermedad se ve favorecida por el clima cálido y húmedo durante el período de vegetación. Por lo general, se desarrolla a fines del verano, cuando los árboles infectados pueden defoliarse en unas pocas semanas debido a la rápida propagación de la enfermedad y al corto período de incubación (Latinovic et al., 2015).
Solano-Báez et al. (2017) reportaron roya (C. fici) en hojas de higo de viveros y huertos ubicados en Morelos, Puebla, Estado de México y Ciudad de México, en los meses de agosto a octubre de 2015 y 2016. Considerando los daños que causa la enfermedad y su presencia en Morelos esta investigación tuvo como objetivo determinar la incidencia y severidad de roya en este estado en dos períodos del año, así como identificar el agente patógeno de la enfermedad.
MATERIALES Y MÉTODOS
Incidencia de la roya
Durante los meses de febrero a marzo (período seco) y agosto a octubre (período húmedo) del 2019, se realizaron seis evaluaciones, con una frecuencia semanal en parcelas comerciales del cultivar “Black Mission”. Estas estuvieron distribuidas entre los principales municipios productores de higo en el estado de Morelos: Villa de Ayala, Tepalcingo y Axochiapan (Tabla 1).
Tabla 1 Características de las parcelas evaluadas
| No. | Nombre de parcela | Municipio | Coordenadas geográficas | Altitud (msnm) | Superficie (ha) | Edad (años) | Fenología |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 1 | Premier 3 | Villa de Ayala | 18°44'18,9"N 98°54'58,6"W | 1261,3 | 1,5 | 3 | fructificación-rebrote |
| 2 | Premier 1 | Villa de Ayala | 18°44'03,9"N 98°54'55,4"W | 1256,6 | 0,5 | 3 | fructificación-rebrote |
| 3 | Catania 21 | Tepalcingo | 18°36'56,9"N 98°52'20,3"W | 1150,4 | 2,2 | 4 | fructificación-rebrote |
| 4 | Catania 24 | Tepalcingo | 18°36'57,9"N 98°52'19,1"W | 1149,1 | 5 | 3 | fructificación-rebrote |
| 5 | Quebrantadero | Axochiapan | 18°33'10,0"N 98°47'44,4"W | 1079,1 | 2 | 5 | fructificación-rebrote |
| 6 | La Cruz | Axochiapan | 18°34'02,3"N 98°48'35,5"W | 1117,1 | 2 | 4 | fructificación-rebrote |
Se observaron ocho hojas por planta muestreada (dos en cada cuadrante), cuantificando en la hoja evaluada la presencia de síntomas de la roya, el muestreo de plantas se hizo seleccionando dos plantas en cinco puntos diferentes separados 5 - 10 m en cada parcela (patrón W), según Plopper et al. (2006), para una muestra de 80 hojas por parcela.
La incidencia fue calculada según la fórmula:
Severidad de la roya
Para la determinación de la severidad se utilizó la misma muestra de hojas que para la incidencia y fue evaluada según la fórmula de Townsend y Heuberger (1943), teniendo en cuenta el porcentaje del área foliar afectada (Prakashan y Thamburaj, 1991) (Tabla 2).
P= media ponderada de la severidad
n= número de hojas por cada nivel de la escala
v= valor numérico de cada nivel
CM= categoría mayor
N= número total de hojas evaluadas
Tabla 2 Escala para evaluar la severidad de C. fici en higo
| Grado | Nivel de daño en la hoja |
|---|---|
| 0 | Hoja sana |
| 1 | Hasta un 1 % de daño |
| 2 | De 1 a 10 % de daño |
| 3 | De 11 a 25 % de daño |
| 4 | De 26 a 50 % de daño |
| 5 | Más de 50 % de daño |
Toma de muestra: Las muestras de hojas con síntomas y signos de la roya de las parcelas comerciales evaluadas fueron recolectadas y puestas en bolsas de plástico y se transportaron al laboratorio de fitopatología de la Escuela de Estudios Superiores de Xalostoc para su posterior observación.
Identificación morfológica
Las hojas infectadas se inspeccionaron bajo lupa estereoscópica (20-40X), buscando las estructuras del hongo, teniendo en cuenta su forma, color y dimensiones, luego se realizó la caracterización microscópica a través de secciones transversales de las estructuras fructíferas del hongo en la epidermis inferior de la hoja colocadas sobre portaobjetos de vidrio con ácido láctico. Los portaobjetos se observaron en un microscopio compuesto MOTIC y se tomaron micrografías usando una cámara Moticam 580 (Motic®, China). Fueron aplicadas las claves para identificación morfológica descritas por McKenzie (1986).
A las variables evaluadas se les aplicó un análisis de varianza simple (ANOVA-simple) por cada evaluación, previa comprobación de los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas. Los datos de la incidencia y severidad fueron analizados a través de la prueba de rangos estudentizados de Tukey. Todos los análisis se realizaron con el paquete estadístico SAS® versión 9.0 sobre Windows.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Incidencia de la roya
Entre los meses de febrero a marzo y agosto a octubre de 2019 se observó la presencia de síntomas de la roya del higo en todos los municipios. Coincidiendo con lo informado previamente por McKenzie (1986) con la morfología del agente patógeno y las descripciones taxonómicas de Latinovic et al. (2015), Solano-Báez et al. (2017).
En ambas fechas fue detectada una alta incidencia del patógeno. Durante los meses de febrero a marzo, se detectaron valores entre 75 y 100 %, sin diferencias estadísticas entre parcelas y municipios.
De agosto a octubre la incidencia alcanzó de 66 a 96 % en todos los municipios. La parcela Quebrantadero del municipio Axochiapan presentó la más alta ocurrencia de C. fici con 96,2 %, sin diferencias estadísticas con la totalidad de las parcelas de los tres municipios excepto La Cruz con solo un 66,2 % (Tabla 3).
Tabla 3 Incidencia de C. fici en los municipios Villa de Ayala, Tepalcingo y Axochiapan en las evaluaciones de agosto a octubre (período húmedo)
| Parcela | Municipio | Evaluaciones | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 29 Ago | 5 Sep | 12 Sep | 19 Sep | 26 Sep | 3 Oct | ||
| Premier 3 | Villa de Ayala | 0,0 b | 8,7 b | 30,0 bc | 60,0 a | 77,5 ab | 83,7 a |
| Premier 1 | Villa de Ayala | 47,5 a | 56,2 a | 66,2 a | 73,7a | 80,0 ab | 92,5 a |
| Catania 21 | Tepalcingo | 0,0 b | 8,7 b | 25,0 bc | 51,2 ab | 72,5 bc | 81,2 ab |
| Catania 24 | Tepalcingo | 36,2 a | 42,5 a | 51,2 ab | 72,5 a | 85,0 ab | 93,7 a |
| Quebrantadero | Axochiapan | 43,7 a | 52,5 a | 62,5 a | 72,5 a | 90,0 a | 96,2 a |
| La Cruz | Axochiapan | 0,0 b | 10,0 b | 13,7 c | 31,2 b | 57,5 c | 66,2 b |
Letras diferentes en la misma columna difieren por la prueba de rangos estudentizados de Tukey (p≤0,05)
La mayor incidencia de febrero a marzo, estuvo favorecida porque el cultivo estaba en fase de fructificación y en plena cosecha, con abundante follaje, pero con hojas senescentes. Por lo que la enfermedad fue más predominante con un aumento progresivo del inóculo. A diferencia del inicio de septiembre- octubre, donde las plantas habían sido podadas y prevalecían rebrotes con disminución de la cantidad de esporas y reducción de las lesiones. Lo anterior corrobora los resultados de Avelino et al. (2004), quienes confirmaron que la roya se reducía simultáneamente con la poda, así como la cantidad de inóculo disponible, lo que evitaba su dispersión y la probabilidad de intercepción de esporas hasta un nuevo desarrollo foliar.
Severidad de la roya
La mayor intensidad de la roya ocurrió entre los meses de febrero y marzo, con valores que oscilaron entre 25 y 70 % (Tabla 4). Las parcelas de los municipios Axochiapan y Villa de Ayala presentaron la mayor afectación sin diferencias estadísticas entre estos municipios.
Tabla 4 Severidad de C. fici en los municipios Villa de Ayala, Tepalcingo y Axochiapan de febrero a marzo (período seco)
| Parcela | Municipio | Evaluaciones | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 22 Feb | 1 Mar | 8 Mar | 15 Mar | 22 Mar | 29 Mar | ||
| Premier 3 | Villa de Ayala | 64,5 b | 65,0 a | 65,7 ab | 64,0 a | 58,0 a | 49,7 a |
| Premier 1 | Villa de Ayala | 56,5 cd | 56,5 ab | 55,0 c | 55,2 b | 55,7 a | 47,5 a |
| Catania 21 | Tepalcingo | 48,0 e | 45,0 b | 39,7 d | 32,2 d | 30,0 b | 25,2 b |
| Catania 24 | Tepalcingo | 52,7 ed | 46,5 b | 43,5 d | 41,5 c | 35,2 b | 28,0 b |
| Quebrantadero | Axochiapan | 70,7 a | 70,5 a | 71,0 a | 64,0 a | 59,2 a | 50,7 a |
| La Cruz | Axochiapan | 61,7 bc | 58,7 ab | 57,7 bc | 56,0 b | 53,7 a | 45,0 a |
Letras diferentes en la misma columna difieren por la prueba de rangos estudentizados de Tukey (p≤0,05)
En los meses de agosto a octubre el máximo valor de severidad de la roya fue de 66,5 % en la premier 1 del municipio Villa de Ayala, que junto a Quebrantadero del municipio Axochiapan fueron las de mayor afectación, sin diferencias estadísticas entre ellas a partir de la tercera evaluación (Tabla 5).
Tabla 5 Severidad de C. fici en los municipios Villa de Ayala, Tepalcingo y Axochiapan en las evaluaciones de agosto a octubre (período seco)
| Parcela | Municipio | Evaluaciones | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 29 Ago | 5 Sep | 12 Sep | 19 Sep | 26 Sep | 3 Oct | ||
| Premier 3 | Villa de Ayala | 0,0 d | 2,2 c | 7,0 b | 27,7 ab | 37,5 abc | 54,5 abc |
| Premier 1 | Villa de Ayala | 17,7a | 23,0 a | 29,5 a | 38,2 a | 49,2 ab | 66,5 a |
| Catania 21 | Tepalcingo | 0,0 d | 2,7 c | 5,5 b | 18,7 bc | 25,0 c | 44,2 bc |
| Catania 24 | Tepalcingo | 7,2 c | 12,2 b | 17,7 ab | 21,0 bc | 33,5 bc | 57,7 abc |
| Quebrantadero | Axochiapan | 14,0 b | 15,2 b | 25,5 a | 35,0 a | 49,7 a | 59,0 ab |
| La Cruz | Axochiapan | 0,0 d | 3,5 c | 7,0 b | 11,7 c | 22,5 c | 37,5 c |
Letras diferentes en la misma columna difieren por la prueba de rangos estudentizados de Tukey (p≤0,05)
La severidad de la roya fue alta durante las dos épocas de evaluación y alcanzó su mayor valor durante febrero-marzo. Resultados similares fueron reportados por Alvarado et al. (2020) quienes observaron una alta severidad de roya en la estación seca en comparación con la estación húmeda.
La enfermedad tuvo un mayor predominio en los municipios Villa de Ayala y Axochiapan, en ambos períodos evaluados. Estos resultados coinciden con los de Julca et al. (2019) quienes encontraron que la incidencia y severidad de la roya, estuvieron correlacionadas directamente en cada nivel de la planta.
Identificación morfológica
Los primeros síntomas fueron detectados en la cara superior de la hoja, representado por pequeñas manchas de color pardo (Figura 1). Otras lesiones, en forma de manchas necróticas angulares, de color marrón rojizo se encontraron distribuidas en gran parte del haz de la hoja que llegaban a unirse en los bordes, provocando un típico enrollamiento (Figura 2) y quemaduras de las hojas (Figura 3).
En el envés de las hojas se observaron numerosas estructuras, o típicas pústulas de color marrón rojizo, recubiertas de polvo color amarillo dorado, correspondiente a las esporas de la roya (Figura 4).
Las observaciones al microscopio, mostraron uredinias vesiculosas y dispersas y las uerdiniosporas de formas elipsoide, ovoides y/o globosas con dimensiones 21-26 x 14-20 µm (Figura 5). Lo anterior concuerda con las estructuras informadas por McKenzie (1986), Latinovic et al. (2015) y Solano-Báez et al. (2017) para C. fici. Lo que permite corroborar la presencia de este agente como causante de la roya en las plantaciones de higo de los tres municipios del Estado de Morelos.
Figura 4 Observaciones en el envés de las hojas muestran estructuras tipo pústulas típicas de agente patógeno
CONCLUSIONES
La incidencia de la roya del higo (Ficus carica L.) aconteció en ambos períodos evaluados, febrero - marzo (seco) y agosto a octubre (húmedo), en la totalidad de los municipios. Teniendo su mayor ocurrencia en los meses de febrero y marzo con 75- 100%. Coincidiendo con una mayor severidad entre 45 a 70% en los municipios de Villa de Ayala y Axochiapan. La identificación morfológica del hongo con pústulas y típicas uredosporas, evidenciaron que los síntomas de roya del higo correspondieron con C. fici
