ARTÍCULO ORIGINAL

 

Manifestaciones cutáneas de la giardiasis, sobredimensión de un problema de salud

 

Cutaneous manifestations of giardiasis - an overdimensioned health problem

 

 

Saleh Ali Almannoni^I; Deisy Martín Pupo^II; María Elena Rodríguez^III; Raúl Cordoví Prado^IV; Ingrid Domenech Cañete^V; María del Carmen Rubio Ramos^VI, Tania Iglesias Hernández^VII, Julián Manzur Katrib^VIII; Miguel González-Carbajal Pascual^IX, Juana Gómez Gómez^X; Teresa Serrano López^XI; Luis Fonte Galindo^XII

^I Licenciado en Biología. Máster en Parasitología. Instituto de Medicina Tropical "Pedro Kourí" (IPK), Ciudad de La Habana, Cuba.
^II Especialista de I Grado en Medicina General Integral. Residente en Parasitología. IPK. Ciudad de La Habana, Cuba.
^III Especialista de II Grado en Dermatología. IPK. Ciudad de La Habana, Cuba.
^IV Técnico de Laboratorio Clínico. IPK. Ciudad de La Habana, Cuba.
^V Especialista de I Grado en Microbiología. IPK. Ciudad de La Habana, Cuba.
^VI Técnico en Laboratorio Clínico. Instituto de Gastroenterología. Ciudad de La Habana, Cuba.
^VII Especialista de I Grado en Dermatología. Instituto de Medicina Deportiva. Ciudad de La Habana, Cuba.
^VIII Especialista de II Grado en Dermatología. Doctor en Ciencias Médicas. Hospital General Docente "Enrique Cabrera". Ciudad de La Habana, Cuba.
^IX Especialista de II Grado en Gastroenterología. Doctor en Ciencias Médicas. Instituto de Gastroenterología, Ciudad de La Habana, Cuba.
^X Técnico de Laboratorio Clínico. IPK. Ciudad de La Habana, Cuba.
^XI Especialista de I Grado en Laboratorio Clínico. IPK. Ciudad de La Habana, Cuba.
^XII Especialista de II Grado en Inmunología. Doctor en Ciencias Médicas. IPK. Ciudad de La Habana, Cuba.

 

 

---

RESUMEN

OBJETIVO: caracterizar desde el punto de vista clínico y parasitológico a un grupo de pacientes que en la red de salud de Ciudad de La Habana habían sido tratados, o serían tratados, por padecer de manifestaciones cutáneas atribuidas a giardiasis.
MÉTODOS: previo acuerdo con los médicos de asistencia correspondientes, 114 individuos que habían sido tratados, o serían tratados, por padecer de lesiones dermatológicas atribuidas a giardiasis fueron remitidos al Instituto de Medicina Tropical "Pedro Kourí" (IPK). A su arribo, a cada paciente se le realizó una caracterización de sus manifestaciones clínicas por parte de los médicos que formaban parte del equipo de investigadores. A cada individuo se le solicitó muestras seriadas de heces, a las que se le practicaron exámenes cropológicos mediante los procedimientos de frotis directo simple y de concentración de Ritchie. En aquellos casos en que la observación microscópica de las muestras de heces no permitió confirmar la infección por Giardia lamblia, se realizó drenaje biliar para la búsqueda microscópica de las giardias en el líquido duodenal correspondiente. A los pacientes en cuyas heces o líquido duodenal se detectó la presencia de G. lamblia, se les indicó tratamiento antigiardiásico y se orientaron las medidas higiénico-sanitarias necesarias para evitar la reinfección. Después de 3 meses de concluido el tratamiento antiparasitario, se repitieron los estudios antes descritos.
RESULTADOS: se demostró que en Ciudad de La Habana las manifestaciones cutáneas de la giardiasis constituyen un problema de salud sobredimensionado. Se confirmó, además, que son las lesiones urticarianas las manifestaciones dermatológicas más frecuentes asociadas a giardiasis.
CONCLUSIONES: demostrada la sobredimensión de la giardiasis como causa de lesiones dermatológicas, se hace necesario incursionar en la exploración de los conocimientos, percepciones y prácticas de los médicos relacionados con el diagnóstico, tratamiento y control de la giardiasis.

Palabras clave: Giardiasis, Giardia lamblia, manifestaciones cutáneas, sobredimensión.

---

ABSTRACT

OBJECTIVE: to make a clinical and parasitological characterization of a group of patients, who had been or would be treated in the healthcare facilities of the City of Havana, due to their cutaneous manifestations attributed to giardiasis.
METHODS: after the consent of their primary care physicians, 114 subjects, who had been or would be treated because of their giardiasis-attributed skin lesions, were referred to "Pedro Kourí" Institute of Tropical Medicine. On their arrival, the research team physicians characterized each patient according to their clinical manifestations. They were asked to collect their feces for serial sampling, which were subjected to chropological tests through direct simple smears and Ritchie´s concentration procedures. In those cases where microscopic observation of samples did not allow confirming Giardia lamblia infection, biliary drainage was performed to look for giardias in the corresponding duodenal fluid. The patients whose feces or duodenal fluid showed G.lamblia were instructed to follow an anti-giardiasis treatment and the necessary hygienic-sanitary measures to prevent re-infection. Three months after concluding the parasiticidal treatment, the above-mentioned tests were repeated.
RESULTS: it was proved that the cutaneous manifestations of giardiasis in the City of Havana are an overdimensioned health problem. It was also confirmed that urticaria is the most frequent giardiasis-associated dermatological manifestation.
CONCLUSIONS: once the overdimension of giardiasis as a cause of skin lesions is proven, it is necessary to explore the knowledge, perceptions and practice of physicians in charge of diagnosis, treatment and control of this disease.

Key words: Giardiasis, giardia lamblia, cutaneous manifestations, overdimension.

---

 

INTRODUCCIÓN

Varias fuentes estiman que la giardiasis, la infección del hombre por Giardia lamblia, está presente en aproximadamente 280 millones de personas de todo el planeta.^1,2 Cada año son diagnosticados 500 000 nuevos casos sintomáticos.³ Con independencia de su carácter cosmopolita, su endemicidad es mayor en zonas tropicales y de más elevados índices de pobreza.⁴

Aunque G. lamblia tiene un amplio rango de hospederos (se le ha identificado en heces de perros, gatos, ganados bovino y ovino, animales salvajes, entre otros), su potencial patógeno es mejor conocido en humanos.⁵ El ciclo evolutivo de este protozoo, relativamente simple, da lugar a quistes resistentes a condiciones ambientales muy diversas, lo que da oportunidad para que la infección sea transmitida de manera directa de un individuo a otro, o indirecta por la contaminación de aguas y alimentos. La giardiasis es la infección parasitaria más frecuente transmitida por el agua.⁵

Evidencias muy recientes demuestran que varios genotipos, aparentemente con diferentes grados de virulencia, integran la especie.^6,7 Aunque los criterios morfológicos que sirven de base para la identificación de G. lamblia en las heces o en el líquido duodenal de los individuos infectados permiten establecer el diagnóstico, otros elementos clínicos y epidemiológicos deben tenerse en cuenta para indicar un tratamiento contra el parásito.

En las últimas décadas ha ganado espacio, a partir de publicaciones muchas veces anecdóticas,⁸ la creencia de que esta parasitosis puede dar lugar a manifestaciones extraintestinales y que estas se presentan con frecuencia. Consecuencia de ello, se ha hecho habitual el diagnóstico de giardiasis a pacientes con lesiones dermatológicas de naturaleza muy variada y de causa no conocida, en muchas ocasiones sin el hallazgo del protozoo en sus heces o en el fluido duodenal correspondiente.

El conjunto de elementos hasta aquí descritos sugirió que las manifestaciones cutáneas de la giardiasis en Cuba podrían ser un problema de salud sobredimensionado. Con la intención de tener un acercamiento más objetivo al problema, se procedió, previa coordinación con los médicos de asistencia correspondientes, a la caracterización clínica y parasitológica de un grupo de pacientes que en la red de hospitales y policlínicos de Ciudad de La Habana habían sido tratados, o serían tratados, por padecer de manifestaciones cutáneas atribuidas a giardiasis.

 

MÉTODOS

Pacientes

Previo acuerdo con los médicos de asistencia correspondientes (Medicina General Integral, Pediatría, Medicina Interna, Dermatología, Alergia y Gastroenterología) de la red de salud de Ciudad de La Habana, 114 individuos que habían sido tratados, o serían tratados, por padecer de manifestaciones cutáneas atribuidas a giardiasis fueron remitidos entre noviembre de 2006 y noviembre de 2007 a los laboratorios de parasitología del Instituto de Medicina Tropical "Pedro Kourí" (IPK). Los casos que ya habían recibido tratamiento antiparasitario por este motivo, sin que las manifestaciones cutáneas desaparecieran, fueron incluidos en el estudio si ya habían transcurrido 3 meses o más de finalizado.

A su arribo al IPK, a cada paciente se le aplicó un pequeño cuestionario para la obtención de sus datos generales, incluida su dirección particular para posible localización posterior, y se le realizó una caracterización de sus manifestaciones clínicas por parte de los médicos que formaban parte del equipo de investigadores, que incluyó la toma y digitalización de imágenes de sus lesiones cutáneas. De todos los participantes se obtuvo el consentimiento informado correspondiente.

Demostración microscópica de infección por G. lamblia

Muestras seriadas de heces: a todos los pacientes incluidos en el estudio se les solicitó muestras seriadas de heces (hasta 3, según los resultados), obtenidas en días alternos mediante defecación espontánea y trasladadas inmediatamente a los laboratorios de parasitología del IPK en frascos limpios y secos, sin preservantes. A todas las muestras se les practicaron exámenes cropológicos mediante los procedimientos de frotis directo simple⁹ y de concentración de Ritchie.⁹

Líquido duodenal: en aquellos casos en que la observación microscópica de las muestras de heces seriadas no permitió confirmar la infección por G. lamblia, se realizó (previo acuerdo con el Instituto de Gastroenterología de Cuba) la búsqueda microscópica de las giardias en líquido duodenal obtenido mediante aspiración nasogástrica. Este procedimiento se llevó a cabo según técnica referida por Korman.¹⁰

Estudios postratamiento

A los pacientes en cuyas heces o líquido duodenal se detectó la presencia de G. lamblia, se les indicó tratamiento con secnidazol (2 g en adultos y 30 mg/kg en niños) y se le orientaron las medidas higiénico-sanitarias necesarias para evitar la reinfección. Después de 3 meses de concluido el tratamiento antiparasitario, a estas personas se les repitieron los estudios descritos en los acápites anteriores.

A los pacientes que después del tratamiento permanecieron positivos a infección por G. lamblia, se les indicó un segundo ciclo de tratamiento, esta vez con nitazoxanida (500 mg, 2 veces al día, durante 3 d), y se le orientaron nuevamente las medidas higiénico-sanitarias necesarias para evitar la reinfección. Después de 3 meses de concluida la segunda ronda de tratamiento, a estos pacientes se les repitieron los estudios descritos en los acápites anteriores.

Análisis estadístico

Los datos obtenidos de cada paciente, así como los resultados de los exámenes de laboratorio realizados a cada uno de ellos, fueron introducidos en programa EPIINFO (versión 3.2).

Para analizar la existencia de asociación entre infección por G. lamblia y desarrollo de manifestaciones cutáneas de tipo urticaria, se aplicó una prueba chi-cuadrado de comparación de proporciones.

 

RESULTADOS

Se demostró la infección por G. lamblia en 33,3 % (38 de 114) de los pacientes con lesiones cutáneas atribuidas a esta parasitosis. De estas 38 personas, en 37 (97,3 %) se comprobó la desaparición de la infección con el tratamiento antigiardiásico (5 de ellos requirieron un segundo ciclo de tratamiento). De los 37 individuos en los que se demostró la cura parasitológica, en 36 (97,2 %) se constató el cese de las lesiones dermatológicas

En la tabla se muestra que en 94,7 % (36 de 38) de los pacientes en los que fue confirmada la infección por G. lamblia, las manifestaciones cutáneas eran de tipo urticariano (habones evanescentes y angioedema). En estas 36 personas fue demostrada la desaparición de la infección giardiásica y de las lesiones cutáneas tras el tratamiento antiparasitario correspondiente (tabla) (fig.).

Se demostró la presencia de G. lamblia en el líquido duodenal de 2 individuos que padecían de lesiones no urticarianas (máculas hipocrómicas uno, erupción puntiforme el otro) (tabla). En uno de ellos, las lesiones continuaron después de la eliminación de la infección parasitaria.

 

DISCUSIÓN

Como consecuencia de las diferentes formas de interacción hospedero-parásito que pueden establecerse cuando el humano es infectado por G. lamblia, el espectro clínico de la giardiasis es muy amplio. El rango se extiende desde los portadores asintomáticos, aquellos que no presentan síntomas ni signos y expulsan quistes del parásito en sus heces (pueden llegar a representar 80 % de los infectados),¹¹ hasta los severamente afectados, que en ocasiones llegan a padecer síndromes de malabsorción intensos. Diversos factores quizás contribuyan a esta variabilidad: la virulencia de la cepa de giardia involucrada, el número de quistes ingeridos, la edad del paciente y el estado del sistema inmunitario del hospedero al momento de la infección.^12-14

Los informes de localizaciones extraintestinales de G. lamblia son escasos.^15,16 Sin embargo, los reportes de lesiones en órganos y tejidos distantes asociados a esta parasitosis son frecuentes.^8,17 Estos elementos, aparentemente contradictorios, permiten inferir que las manifestaciones extraintestinales de la giardiasis no se desarrollan por la acción directa del parásito.

Con el trabajo cuyos resultados se reportan, solo se pudo demostrar la infección por G. lamblia en 33,3 % (38 de 114) de los pacientes con lesiones cutáneas atribuidas a esta parasitosis. De la casi totalidad de estas personas (97,3 %, 37 de 38) las lesiones desaparecieron tras el tratamiento antigiardiásico correspondiente. Estos resultados confirman la presunción de que la giardiasis esta siendo sobredimensionada como causa de manifestaciones cutáneas.

Los datos provenientes de la literatura revisada permiten afirmar que la urticaria es la manifestación cutánea más frecuente asociada a la infección por G. lamblia.^18-22 El estudio de la asociación entre padecer de giardiasis y desarrollar urticaria ha sido abordado en varios trabajos, algunos de ellos con el empleo de series adecuadas.^18-27 Parte de estas pesquisas lograron demostrar el vínculo,^18-22,26,27 3 de ellas, por el contrario, no hallaron asociación entre parasitosis y lesión cutánea.^23-25 En la presente serie, 94,7 % (36 de 38) de los pacientes en los que fue confirmada la infección por G. lamblia, las manifestaciones cutáneas eran de tipo urticariano (tabla).

Cuando se intentó demostrar la asociación mediante el estudio de la respuesta de las lesiones urticarianas al tratamiento antigiardiásico, 4 trabajos encontraron la desaparición de las manifestaciones cutáneas tras la administración del medicamento^27-30 y 2 hallaron la continuación de estas.^23,25 En el presente estudio, todos los casos con lesiones urticarianas e infección por G. lamblia confirmada curaron tras el tratamiento correspondiente (tabla) (fig.).

Otros vínculos han sido reportados entre giardiasis y dermatitis atópica,^31,32 eritema nudoso^17,33-35, eritema papulovesicular,³¹ síndrome de Well,³⁶ granuloma anular,^17,37 liquen plano³⁵ y prurito.^28,38 Sobre las asociaciones existentes entre giardiasis y manifestaciones no urticarianas antes citadas la documentación disponible es muy escasa y mayoritariamente anecdótica.^17,28,31-38 La casi totalidad de los trabajos que las han reportado han sido informes de casos individuales, o de series muy pequeñas. En este estudio se detectó la presencia de G. lamblia en el líquido duodenal de 2 individuos que padecían de lesiones no urticarianas (tabla). En uno de ellos, las lesiones continuaron después de la eliminación de la infección parasitaria, lo que sugiere su causa no giardiásica. La existencia real de asociaciones con manifestaciones no urticarianas está aún por demostrar.

Por causa de las dificultades que hacen muy difícil su estudio, sobre los mecanismos que median entre infección por G. lamblia y las lesiones asociadas existe mucha especulación. La información acumulada, aunque insuficiente aún, permite asegurar con bastante certeza que las lesiones urticarianas son producidas por un mecanismo de hipersensibilidad tipo I, en el cual el daño hístico se desarrollaría por degranulación de mastocitos próximos a la superficie cutánea en presencia de anticuerpos IgE en interacción con antígenos, posiblemente provenientes de lumen intestinal.^17,31,38,39

En perspectivas, además de la continuación de las investigaciones que confirmen y expliquen la existencia de las asociaciones citadas, se hace necesario incursionar en la exploración de los conocimientos, percepciones y prácticas de los médicos relacionados con el diagnóstico, tratamiento y control de la giardiasis en la red de salud cubana. Los resultados del presente trabajo aportan a esa necesidad, que en la red de salud es muy frecuente el diagnóstico de giardiasis a pacientes con lesiones dermatológicas de naturaleza muy variada y de causa no conocida, muchas veces sin el hallazgo del protozoo en sus heces o en el fluido duodenal correspondiente.

Esa exploración podría alertar sobre la necesidad de revisar la estrategia de respuesta médica al problema representado por la infección por giardias y, al mismo tiempo, de reorganizar y actualizar el sistema de creencias en relación con esta parasitosis, si no se quiere indicar medicamentos contra el parásito de manera indiscriminada y, en muchos casos, dilatar el diagnóstico y tratamiento de la enfermedad que realmente afecta al paciente.

 

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

1. Ali SA, Hill DR: Giardia intestinalis. Curr Opin Infect Dis. 2003;16:453-60.

2. Lane S, Lloyd D. Current trends in research into the waterborne parasite Giardia. Crit Rev Microbiol. 2002;28:123-47.

3. WHO. The World Health Report. Fighting Disease Fostering Development. Geneva: World Health Organization; 1996.

4. Flanagan PA. Giardia - diagnosis, clinical course and epidemiology. A review. Epidemiol Infect. 1992;109:1-22.

5. Thompson RC. The zoonotic significance and molecular epidemiology of Giardia and giardiasis. Veterinary Parasitol. 2004;126:15-35.

6. Homan WL, Mank TG. Human giardiasis genotype linked differences in clinical symptomatology. Intern J Parasitol. 2001;31:822-6.

7. 7- Read C, Walters J, Robertson ID, Thompson RC. Correlation between genotype of Giardia duodenalis and diarrhoea. Intern J Parasitol. 2002;32:229-31.

8. Almannoni SA, Pupo D, Monzote A, Fonte L. Giardiasis extraintestinal. Entre realidades y mitos. Rev Hab Ciencias Médicas. 2008;7:91-5 .

9. Ash LR, Orihel TC. Parasites: A guide to laboratory procedures and identification. Chicago: ASCP Press; 1987.

10. Korman SH. Endoscopy duodenal aspiration for diagnosis of giardiasis. Gastrointest Endosc. 1989;35:354-5.

11. Keystone JS, Krajden S, Warren MR. Person-to person transmission of Giardia lamblia in day-care nurseries. Can Med Assoc J. 1978;119:241-8.

12. Aggarwal A, Nash TE. Comparison of two antigenically distinct Giardia lamblia isolates in gerbils. Am J Trop Med Hyg. 1987;36:325-32.

13. Nash TE, Herrington DA, Losonsky GA, Levine MM. Experimental human infections with Giardia lamblia. J Infect Dis. 1987;156:974-84.

14. Fauber, G. Immune Response to Giardia duodenalis. Clin Microbiol Rev. 2000;13:1.

15. Goldstein F, Thornton JJ, Szildlowski T. Biliary tract dysfunction in giardiasis. Am J Dig Dis. 1978;23:559-60.

16. Meyers DJ, Kuharic HA, Holmes KK. Giardia lamblia infection in homosexual men. Br J Vener Dis. 1977;53:54-5.

17. Pietrzak A, Chodorowska G, Urban J, Bogucka V, Dybiec E. Cutaneous manifestation of giardiasis - case report. Ann Agric Environ Med. 2005;12:299-303.

18. Webster BH. Human infection with Giardia lamblia. Dig Dis Sci. 1958;3:64-71.

19. Chirila M, Panaitescu D, Capraru T. Frequency of Giardia lamblia in certain allergic syndromes. Med Intern. 1981;19:367-72.

20. Hamrick HJ, Moore GW. Giardiasis causing urticaria in child. Am J Dis Child. 1983;137:761-3.

21. Clyne CA, Bliopoulus GM. Fever and urticaria in acute giardiasis. Arch Intern Med. 1989;139:939-40.

22. Kennou MF, Jenayah S, Rekhis M. Skin manifestations of giardiasis. Some clinical cases. Arch Inst Pasteur Tunis. 1980;57:257-60.

23. Pasricha JS, Pasricha A, Prakash O. Role of gastrointestinal parasites in urticaria. Ann Allergy. 1972;30:348-51.

24. Pasricha JS, Kanwar AJ. Survey of causes of urticaria. Ind J Dermatol Venereol Leprol. 1979;45:6-12.

25. Srabani G, Kanwar AJ, Sandipan D, Kaur S. Role of gastrointestinal parasites in urticaria: Indian J Dermatol Venereol Leprol. 1993;59:117-9.

26. Champion RH, Roberts SOB, Carpenter RG. Urticaria and angioedema: a review of 554 patients. Br J Dermatol. 1969;81:488-97.

27. Muguercia RJ, González AR, Hernández García LM, Lamadrid RP. Giardiasis: estudio de las afecciones cutáneas en una serie de 30 pacientes con la enfermedad. Rev Cubana Med Gen Integr. 1997;13:6.

28. Spaulding HS Jr. Pruritus without urticaria in acute giardiasis. (Letter) AM Allergy. 1990;65:161.

29. Khan IA, Khan MA. Urticaria and Enteric Parasitosis: an agonizing condition. Med Channel. 1999;5:25-8.

30. Neno FFP, Domula E, Willing U, Herrmann J. Giardia lamblia-cause of urticaria and pruritus or accidental association? Hautarzt. 2006; 57:518-22.

31. Carpintero IS, Vázquez-Doval FJ. Cutaneos lesions in giardiasis. Report of two cases. Br J Dermatol. 1998;139:152-69.

32. Strickland GT. Giardiasis. In Hunter GE, Strickland GT eds. Hunter's Tropical Medicine. Philadelphia: WB Saunders; 1991. p. 41-7.

33. Giordano N, Fioravanti A, Mariani A, Marcolongo R. Erythema nodosum and Giardia intestinalis. Clin Rheumatol. 1985;4:481-3.

34. Harries AD, Taylor J. Erythema nodosum associated with invasive amoebiasis and giardiasis. Br J Dermatol. 1986;114:394.

35. McKnight J, Tietze PE. Dermatologic manifestations of giardiasis. J Am Board Fam Pract. 1992;5:425-8.

36. Cannone D, Dubost-Brama A, Segard M, Piette F, Delaporte E. Well's syndrome associated with recurrent giardiasis. Br J Dermatol. 2000;143:425-7.

37. Pietrzak A, Chodorowska G, Lecewicz-Torun B, Urban J. Granuloma annulare-like cutaneous lesions in giardiasis. J Eur Acad Dermatol Venereol. 2003;17:311.

38. Jimenez JC, Fontaine J, Grzych JM, Dei-Cas E, Capron M. Systemic and mucosal responses to oral administration of excretory and secretory antigens from Giardia intestinalis. Clin Diagn Lab Immunol. 2004;11:152-60.

39. Mahmoud MS, Salem AA, Rifaat MM. Human giardiasis as an etiology of skin allergy: the role of adhesion molecules and interleukin-6. J Egypt Soc Parasitol. 2004;34:723-37.

 

 

Recibido: 8 de mayo de 2008.
Aprobado: 2 de julio de 2008.

 

 

Dr. Luis Fonte Galindo. Instituto de Medicina Tropical "Pedro Kourí". Autopista Novia del Mediodía Km 6^½, La Lisa, AP 601, Marianao 13, Ciudad de La Habana, Cuba. Correo electrónico: [e-mail]