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Introducción
La periodontitis se define como el proceso inmunoinflamatorio crónico que afecta la unidad gingival y se extiende al ligamento periodontal, hueso alveolar y cemento radicular, produciendo procesos destructivos tisulares y vasculares como respuesta defensiva a la agresión microbiana y sus productos.1
Sus manifestaciones clínicas más frecuentes son presencia de bolsas periodontales, sangrado gingival, recesión periodontal y movilidad dental, esta última se manifiesta progresivamente y puede llevar a la pérdida dentaria. Desde el punto de vista radiográfico se caracteriza por pérdidas óseas horizontales y verticales o angulares.2 Además, se asocia a efectos destructivos locales ya que los patógenos periodontales, sus productos y los mediadores inflamatorios que se manifiestan en el interior del tejido conectivo periodontal pueden difundirse a la circulación sanguínea y contribuir a las enfermedades sistémicas.3
La microbiota del surco es considerada el principal factor de riesgo para las periodontitis además de otros factores como: el tabaquismo, la diabetes mellitus, el estrés y genético.4
Porphyromonas gingivalis es un microorganismo gramnegativo, anaerobio, no móvil que posee diversos factores de virulencia que permiten la invasión y colonización de los tejidos.5 Al migrar a otros tejidos a través del fluido sanguíneo las fimbrias de este microrganismo, inducen en los macrófagos y neutrófilos periféricos humanos, la sobreproducción de citoquinas proinflamatorias como interleuquinas (IL-1 e IL-6), y el factor de necrosis tumoral (TNF-alfa). Estas citoquinas contribuyen con la formación de la lesión inflamatoria, la cual puede con llevar a la activación de la destrucción del tejido óseo y de los tejidos periodontales.6
La artritis reumatoide (AR) es una enfermedad sistémica crónica de causa autoinmune, cuyas características son las lesiones inflamatorias articulares persistentes, de distribución simétrica, que conducen a la destrucción de las articulaciones afectadas y de las estructuras periarticulares. Se caracteriza por producir exudados inflamatorios sinoviales, que provocan la destrucción del cartílago articular y el hueso, y puede presentar manifestaciones extraarticulares, de ahí su carácter sistémico. Epidemiológicamente su prevalencia mundial oscila alrededor de 1 % de la población con variaciones según la zona geográfica. Por lo general aparece entre 30 y 35 años de edad, pero puede presentarse en edades tempranas de la vida con predilección por los individuos de piel blanca. Se presenta con una proporción de tres mujeres afectadas por cada hombre.7,8
El proceso de citrulinación de proteínas desempeña un papel fundamental en la fisiología normal del organismo, está implicada en la formación de estructuras rígidas, tales como pelo, piel y las vainas de mielina. La citrulinación de proteínas altera su estructura proteica y, por tanto, la función de dicha proteína. Su cambio provoca que el sistema inmunitario del cuerpo reconozca a la proteína como un agente externo y se generan anticuerpos anti citrulina cíclica.9 Una citrulinación aberrante se ha observado en enfermedades autoinmunes, como la artritis reumatoide
Las investigaciones sobre bioquímica molecular aplicada a la microbiología han determinado que la enzima peptidil arginina deiminasa producida por Porphyromonas gingivalis tiene la propiedad de inducir la citrulinación de ciertas proteínas convirtiéndolas en antígenos, reconocidos por los anti-CCP.9
Estos anticuerpos son marcadores específicos de la artritis reumatoide que se han encontrado, en el 80 % de los pacientes reumáticos con una especificidad del 99 %. Los niveles de estos anticuerpos para la artritis reumatoide son significativamente más elevados en pacientes con periodontitis, que, en pacientes con la enfermedad de base, pero sin alteraciones en el periodonto. Esto es indicativo del concepto de que la infección por este microorganismo puede inducir o acelerar la artritis, facilitando la presencia de antígenos y la producción de anticuerpos.10
En la literatura médica que relaciona las periodontitis, artritis reumatoide y el hábito de fumar predominan los artículos de revisiones bibliográficas. Son más escasos aún, los trabajos en el área de América Latina, el Caribe y particularmente en Cuba, cuyo diseño esté encaminado a conocer la relación entre determinados factores de riesgo de ambas enfermedades con las características de la población cubana.
La relación entre el hábito de fumar y las periodontitis se presenta en pacientes con o sin afectaciones sistémicas y está ampliamente establecida en la literatura de nuestra especialidad como uno de los de los cinco factores de riesgo principales de la enfermedad periodontal inmunoinflamatoria crónica avalado por estudios epidemiológicos y clínicos.4 En la periodontitis, el tabaco provoca un desequilibrio en la respuesta inmune del huésped, lo cual, crea un aumento de la producción de mediadores de la inflamación por el efecto de la nicotina sobre el perfil de citoquinas proinflamatorias.11
Se ha demostrado que fumar cigarrillos eleva el riesgo de padecer artritis reumatoide. La presencia del epítopo compartido se asocia a un incremento de la susceptibilidad a la artritis reumatoide y a una mayor gravedad de la enfermedad ya que favorece la posibilidad de presentar anticuerpos anticitrulinados.11,12) Sin embargo, el tabaquismo podría justificar hasta un tercio de los casos de artritis reumatoide, ya que el incremento de riesgo asociado al tabaco parece confinarse básicamente a la artritis reumatoide con seropositivismo (factor reumatoide y anti-CCP).13
Además de afectar al sistema inmunitario celular y humoral produciendo una respuesta inflamatoria e inhibición de citoquinas protectoras a través de diversos mecanismos,3 los tratamientos con inmunosupresores característicos en estos pacientes incrementan los efectos del hábito de fumar, favoreciendo una mayor gravedad y también a perpetuar el círculo vicioso de relaciones entre enfermedad periodontal y artritis reumatoide.
El objetivo del presente trabajo fue evaluar la asociación entre el hábito de fumar, la periodontitis crónica y la artritis reumatoide.
Métodos
Se realizó un estudio observacional, analítico, de casos y controles con pacientes atendidos en el Centro de Referencia de Enfermedades Reumáticas y en el servicio de Medicina Interna del Hospital Clínico Quirúrgico 10 de Octubre de La Habana, en el periodo comprendido entre septiembre de 2017 a mayo de 2019.
El grupo de estudio estuvo constituido por 50 pacientes con artritis reumatoide, según criterios del Colegio Americano de Reumatología de 198714 (ACR, por sus siglas en inglés). El grupo control por 100 pacientes atendidos en el Servicio de Medicina Interna del Hospital Clínico Quirúrgico 10 de Octubre por cualquier enfermedad que no tuviera naturaleza autoinmune y fueron pareados con los pacientes del grupo estudio en relación 2 controles por cada caso y según las variables sexo, edad, presencia de tabaquismo y estado periodontal evaluado según el índice de Russell15 (Anexo 1) y la pérdida de inserción de Carlos16 (Anexo 2).
Los criterios de exclusión para ambos grupos: pacientes embarazadas, mujeres en periodos de lactancia materna, diabéticos, pacientes que hubieran recibido tratamiento (raspado/alisado o tratamiento quirúrgico) periodontal en los últimos 6 meses o terapia antibiótica en los 15 días previos al estudio y con tratamiento con una dosis de esteroides superior a la equivalencia de 7,5 mg de prednisona diario.
Se aplicaron técnicas como la entrevista y el examen clínico. La identificación de los casos con el diagnóstico de artritis reumatoide estuvo a cargo del reumatólogo. Para identificar la asociación entre variables fue utilizado la prueba de ji al cuadrado y el odds ratio.
La voluntariedad de participar en el estudio se obtuvo a través del Consentimiento Informado (Anexo 3). En todo momento se respetaron los principios de equidad, confidencialidad, respeto y no maleficencia. Se explicó y facilitó a los pacientes con enfermedad periodontal el tratamiento.
Resultados
Como puede observarse en la tabla 1 el 86,0 % de los casos resultaron mujeres con una razón de 6,17 mujeres por cada hombre. La mitad de los pacientes se concentró en el grupo de 35-44 años, siendo infrecuente el número de casos en el grupo de 65-70 años (4,0 %).
Tabla 1 Distribución de pacientes con artritis reumatoide según grupo de edad y sexo
| Grupo de edad (años) | Sexo | Total | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|
| Femenino | Masculino | |||||
| FA | % | FA | % | FA | % | |
| 35-44 | 22 | 88,0 | 3 | 12,0 | 25 | 50,0 |
| 45-54 | 15 | 83,3 | 3 | 16,7 | 18 | 36,0 |
| 55-64 | 4 | 80,0 | 1 | 20,0 | 5 | 10,0 |
| 65-70 | 2 | 100,0 | 0 | 0,0 | 2 | 4,0 |
| Total | 43 | 86,0 | 7 | 14,0 | 50 | 100,0 |
Leyenda: FA: frecuencia absoluta.
El hábito de fumar estuvo mayormente representado en el grupo de estudio, que expresado porcentualmente fue un 66,0 % de los pacientes contra un 60,0 % en el grupo control. Solo el 1 % de los no fumadores del grupo control presento periodontitis. La diferencia porcentual en este grupo con relación a la ausencia de periodontitis fue insignificante entre los que tienen el hábito (38,0 %) y los no lo ejercen (39,0 %). Las periodontitis estuvieron ampliamente representadas entre los adictos del grupo estudio con diferencias significativas en relación al grupo control (62,0 % y 22,0 % respectivamente). La tabla 2 muestra además que en los pacientes pertenecientes al grupo estudio la presencia de periodontitis crónica se asoció al consumo de tabaco (p < 0,05).
Tabla 2 Presencia o ausencia de periodontitis crónica según el hábito de fumar en ambos grupos
| Hábito de fumar | Estudio | Control | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|
| Periodontitis crónica | Total | Periodontitis crónica | Total | |||
| Ausente | Presente | FA (%) | Ausente | Presente | ||
| FA (%) | FA (%) | FA (%) | FA (%) | FA (%) | ||
| Fuman | 2 (4,0) | 31 (62,0) | 33 (66,0) | 38 (38,0) | 22 (22) | 60 (60,0) |
| No fuman | 15 (30,0) | 2 (4,0) | 17 (34,0) | 39 (39,0) | 1 (1,0) | 40 (40,0) |
| Total | 17 (34,0) | 33 (66,0) | 50 (100,0) | 77 (77,0) | 23 (23,0) | 100 (100,0) |
Ji al cuadrado = 96,05; p = 0,000
Leyenda: FA: frecuencia absoluta.
Como puede observarse en la tabla 3, se constató una mayor frecuencia de niveles de pérdida de inserción de 3 mm o más entre los pacientes fumadores del grupo estudio (71,0 %), lo que indica la mayor gravedad en los niveles de pérdida en los pacientes que fuman y a la vez padecen una AR. La prueba de ji al cuadrado mostró la inexistencia de homogeneidad en la distribución de frecuencias en los grupos (p < 0,05).
Tabla 3 Pérdida de inserción periodontal según el hábito de fumar en ambos grupos
|
Pérdida de inserción periodontal (mm) |
Control | Estudio | ||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Fumador | No fuma | Fumador | No fuma | |||||
| FA | % | FA | % | FA | % | FA | % | |
| Ausente | 38 | 40,4 | 39 | 41,5 | 2 | 2,1 | 15 | 16,0 |
| < 1,5 | 3 | 60,0 | 1 | 20,0 | 0 | 0,0 | 1 | 20,0 |
| 1,5-1,9 | 4 | 80,0 | 0 | 0,0 | 0 | 0,0 | 1 | 20,0 |
| 2,0-2,9 | 10 | 38,5 | 0 | 0,0 | 16 | 61,5 | 0 | 0,0 |
| 3 o más | 9 | 29,0 | 0 | 0,0 | 22 | 71,0 | 0 | 0,0 |
| Total | 60 | 40,0 | 40 | 26,7 | 33 | 22,0 | 17 | 11,3 |
Ji al cuadrado = 101.51; p = 0,000
Leyenda: FA: frecuencia absoluta.
Al evaluar la periodontitis crónica en la muestra estudiada se observó que en el grupo estudio se mantuvo el más alto porcentaje de esta enfermedad (66.0 %), porciento muy superior al grupo control (23,0 %). Dentro del grupo de estudio el valor 8 se hizo más notable, pero con escasas diferencias con respecto al valor 6 del índice de Russell. La salud periodontal predominó en los controles con un 77,0 % contra solo un 34,0 % entre los pacientes con AR (Tabla 4).
Tabla 4 Presencia o ausencia de periodontitis en pacientes de ambos grupos
| Presencia y gravedad de la enfermedad periodontal | Estudio | Total del grupo de estudio | Control | Total del grupo control | ||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Periodontitis crónica | Periodontitis crónica | |||||||||||
| Ausente | Presente | Ausente | Presente | |||||||||
| FA | % | FA | % | FA | % | FA | % | FA | % | FA | % | |
| Sin periodontitis crónica | 17 | 34,0 | 0 | 0,0 | 17 | 34,0 | 77 | 77,0 | 0 | 0,0 | 77 | 77,0 |
| Gingivitis con formación de bolsa | 0 | 0,0 | 16 | 32,0 | 16 | 32,0 | 0 | 0,0 | 13 | 13,0 | 13 | 13,0 |
| Destrucción avanzada | 0 | 0,0 | 17 | 34,0 | 17 | 34,0 | 0 | 0,0 | 10 | 10,0 | 10 | 10,0 |
| Con periodontitis crónica | 0 | 0,0 | 33 | 66,0 | 33 | 66,0 | 0 | 0,0 | 23 | 23,0 | 23 | 23,0 |
| Total | 17 | 34,0 | 33 | 66,0 | 50 | 100,0 | 77 | 77,0 | 23 | 23,0 | 100 | 100,0 |
Ji al cuadrado = 26.34; p = 0,0000
Leyenda: FA: frecuencia absoluta.
La tabla 5 refleja que 53 pacientes con periodontitis crónica practicaban el hábito de fumar y solo 3 pacientes no fumaban; además, de los pacientes con AR, 33 de ellos practican este hábito y 17 no tenían esta adicción.
Al evaluar el hábito de fumar como factor de riesgo de la periodontitis crónica, se encontró que su presencia incrementa en 23,85 veces el riesgo de padecer esta enfermedad con independencia del grupo en que estuviera el paciente. Al evaluarlo como factor de riesgo de AR el resultado del OR indica que el hábito de fumar es un factor de riesgo de la enfermedad y que su presencia incrementa en 1,29 el riesgo de padecerla.
Tabla 5 Asociación del hábito de fumar con la presencia de periodontitis crónica y artritis reumatoide
| Hábito de fumar | Con periodontitis crónica en ambos grupos | Sin periodontitis crónica en ambos grupos | Con artritis reumatoide | Sin artritis reumatoide |
|---|---|---|---|---|
| Fumadores | 53 | 40 | 33 | 60 |
| No fumadores | 3 | 54 | 17 | 40 |
| OR | 23,85 | 1,29 | ||
| IC 95 % | (6,95-81,84) | (0,64-2,93) | ||
Discusión
La mayor frecuencia de afectación del sexo femenino por artritis reumatoide y entre los 30-50 años está identificada en la literatura nacional y foránea. Iglesias Estrada y otros17 constataron el predominio del sexo femenino que representó el 51,8 % de los pacientes examinados y que las edades comprendidas entre 31-60 años ocuparon el 62,9 % de la muestra.
Carasol Campillo en su investigación, al analizar los niveles de pérdida de inserción periodontal tomando como referencia al grupo de no fumadores, predijo una peor situación periodontal expresada por un mayor nivel de pérdida de inserción en los hombres, con OR 1,4 (1,05-1,86) y 2,20 (1,66-2,91), respectivamente, mientras que esta asociación se observó en las mujeres que fumaban, con una OR 2,19 (1,39-3,45), lo que reafirma los resultados obtenidos en nuestra investigación en relación con la mayor frecuencia de pérdida de inserción por encima de 3 mm en sujetos fumadores.18
El efecto del tabaquismo es uno de los factores de mal pronóstico para la AR, ya que se asocia con títulos más altos de autoanticuerpos y a resistencia a cualquier tipo de tratamiento farmacológico, por lo que se recomienda desde la consulta inicial, su eliminación definitiva. El tabaquismo se considera una adicción y por lo tanto es muy difícil de abandonar; además, los estados emocionales de ansiedad y la depresión relacionados con el dolor y discapacidad funcional que sufren estos pacientes son una de sus justificaciones más frecuentes para mantener el consumo de tabaco.19
El predominio de fumadores en pacientes con AR no se manifiesta uniforme en la literatura médica, mientras que algunos han encontrado menores frecuencias del hábito entre los artríticos, otros la encuentran aumentada. Con menores frecuencias que los encontrados en esta investigación, González Febles20) que estudió a 140 pacientes divididos en un grupo estudio con 70 casos (AR) y 70 controles (sin AR) identificó la existencia de pequeñas diferencias en cuanto al consumo de tabaco. Determinó que el número de no fumadores era ligeramente menor en los pacientes con AR que en los controles (41; 58,6 % y 59; 84,28 %, respectivamente). De igual forma Batún Garrido y otros21 hallaron porcentajes inferiores (7,1 %) de fumadores activos en los pacientes artríticos.
Los resultados son concordantes en cuanto a la gravedad de la periodontitis con los obtenidos en el principal estudio realizado en la población general chilena, donde evaluaron a 1561 pacientes.22 En este estudio se reportó que el tabaquismo estaba asociado a peores niveles de gravedad de enfermedad periodontal, sobre todo en pacientes artríticos.22Beyer23 identificó en su investigación un 62,8 % de portadores del hábito de fumar entre los pacientes con AR, resultado bastante similar al nuestro. En la investigación el tabaquismo constituyó un factor de riesgo que aumentó, aunque en poca cuantía, ya que solo se incrementó en 1,29 el riesgo de padecer la enfermedad reumática. Consideramos que este resultado pudiera estar determinado por el tamaño de la muestra (n = 50).
En relación con la mayor frecuencia de fumadores observada en el grupo con AR y el resultado de significar un factor de riesgo de esta enfermedad, se concuerda con varios investigadores, entre ellos Castellano-González.11 Este autor recogió los reportes de dos grandes estudios prospectivos, el primero de ellos un estudio de cohortes de 121 700 enfermeras fumadoras las cuales presentaron un ligero mayor riesgo de desarrollar AR en relación con los no fumadoras. El segundo estudio que seleccionó fue en 50 000 sujetos y determinaron un aumento del riesgo de desarrollar AR con factor reumatoide positivo en fumadores activos y exfumadores, en comparación con no fumadores.11
Teniendo en cuenta que en nuestra investigación las formas más graves de enfermedad periodontal se manifestaron en los pacientes artríticos coincidimos con un estudio de casos y controles que incluyó a a 187 pacientes diagnosticados con AR y 157 controles sin enfermedad articular inflamatoria que mostró diferentes grados de periodontitis en el 97,33 % de los pacientes con AR y el 66,24 % de los pacientes en el grupo control (p< 0,001). La frecuencia de periodontitis grave fue significativamente mayor en los pacientes con AR (44,92 %) que en los controles (12,1 %) (p < 0,001).24
Coincidimos con González Febles,20 quien haló que el 61,4 % de sus pacientes del grupo de estudio tuvieron pérdidas de inserciones mayores que 3 mm o iguales y su porcentaje sin periodontitis fue mayor en los controles (28,6 % en los estudiados y 2,9 % en los de control).
Los elementos celulares y humorales determinantes de la inflamación sobre el hueso presentes en la enfermedad periodontal por sí solos justificarían relativamente (ya que también están presentes en pacientes no artríticos) la gravedad de la periodontitis que se observó en los pacientes reumáticos. Entre esos determinantes se encuentran las citoquinas proinflamatorias que favorecen la resorción ósea, al promover directa o indirectamente la formación de osteoclastos locales a lo que se adiciona que los pacientes con AR consumen glucocorticoides, en el caso de nuestra investigación en dosis mayores de 5 mg diarios. Esto se asocia con un aumento del 50 % en el riesgo de osteoporosis que afecta predominantemente al hueso trabecular de toda la economía, incluyendo el hueso alveolar, disminución del espesor cortical óseo por una disminución, a su vez, de la densidad de la masa ósea y un deterioro de la microarquitectura del tejido óseo. Por lo tanto, la justificación sería absoluta.25,26) La asociación de la periodontitis con la enfermedad reumática fue elevada.
Conclusiones
Predominó el grupo de 35-44 años y el sexo femenino. La presencia y gravedad de periodontitis crónica estuvo relacionada con el hábito de fumar en el grupo de estudio. El hábito de fumar incrementó el riesgo de periodontitis crónica en ambos grupos y con menor riesgo en los pacientes con artritis reumatoide. La enfermedad periodontal fue significativamente más evidente y grave en los pacientes con artritis reumatoide en relación con los controles.
