SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.53 issue3Organic products based on chromium for poultry production. Main advances in the last yearsStability of the zootechnical additives SUBTILPROBIO® C-31, C-34 and E-44 under different temperature conditions author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

My SciELO

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

  • Have no cited articlesCited by SciELO

Related links

  • Have no similar articlesSimilars in SciELO

Share


Cuban Journal of Agricultural Science

Print version ISSN 0864-0408On-line version ISSN 2079-3480

Cuban J. Agric. Sci. vol.53 no.3 Mayabeque July.-Sept. 2019  Epub Sep 01, 2019

 

CIENCIA ANIMAL

Comportamiento del metabolismo energético y proteico en búfalas de agua durante el posparto temprano

C. Gallego1  * 

L. M Fraga1 

A. Peñalver1 

A. García1 

R. G López1 

María Inés Lenz Souza2 

Eunice Oba3 

1Instituto de Ciencia Animal. Apartado Postal 24, Carretera Central, km. 47 ½ San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba

2Universidad Federal de Mato Grosso, Campo Grande, Mato Grosso. Brasil

3Universidad Estatal Paulista, Campo de Botucatú, San Paulo, Brasil

RESUMEN

Se utilizaron 30 búfalas mestizas con el objetivo de evaluar, durante las primeras ocho semanas posparto, las concentraciones sanguíneas de glucosa, colesterol, triglicéridos, proteínas totales y urea. Las muestras de sangre se obtuvieron de la vena yugular una vez por semana. Los análisis bioquímicos se realizaron a través del método calorimétrico enzimático y las lecturas se efectuaron mediante espectrofotometría de absorción. Se utilizó un modelo lineal generalizado mixto. Las semanas posparto mostraron efecto significativo en el comportamiento de los indicadores séricos (P <.0001). No se observó igual resultado para el número de partos y la producción de leche durante los primeros 60 días. Se encontró aumento (P <.0001) de la glicemia (2,67 - 3,62 mmol/L) y la uremia (6,15 - 6,81 mmol/L) desde la primera hasta la quinta y sexta semana, respectivamente, aunque en las subsiguientes se observó disminución paulatina. Las concentraciones de colesterol (1,04 - 1,80 mmol/L) y triglicéridos (0,26 - 0,80 mmol/L) mostraron incremento continuo durante el estudio (P <.0001). Las proteínas totales presentaron disminución (P <.0001) en sus concentraciones desde la primera hasta la quinta semana (82,48 - 76,76 g/L), mientras que en las posteriores se observó aumento progresivo. Se demostró que durante las primeras ocho semanas posparto existen variaciones en las concentraciones de los indicadores del metabolismo energético y proteico en las búfalas, debido fundamentalmente al incremento en la producción láctea y la movilización de sus reservas corporales, como consecuencias del desbalance metabólico entre el ingreso de nutrientes y la energía requerida.

Palabras clave: búfalas; indicadores sanguíneos; lactancia; posparto

INTRODUCCIÓN

En los últimos años la crianza del ganado bufalino muestra crecimiento acelerado en diferentes regiones de Europa, América del Norte, Central y Sur. La capacidad de adaptarse a los diversos ecosistemas, así como la calidad nutricional de la carne y los productos lácteos, son algunos de los aspectos que estimulan su expansión (Fraga et al. 2017). Actualmente muchos países desarrollan programas de mejoramiento genético, con el objetivo de incrementar los rendimientos productivos y compensar la demanda creciente. Al parecer el futuro se proyecta hacia rebaños de alta producción, similar a los modelos existentes en el ganado vacuno especializado.

Sin embargo, es necesario un análisis prospectivo de los sistemas de alimentación inicialmente concebidos para esta especie, ya que al intensificar la producción aumentarían los riesgos de padecer alteraciones en la salud y la reproducción (Espósito et al., 2014). Un incremento en el potencial productivo, así como modificaciones en la dieta, generan transformaciones en el metabolismo energético, proteico, endocrino, mineral, vitamínico y enzimático, los cuales se reflejan en las concentraciones plasmáticas de los compuestos intermediarios. Según Balarezo et al. (2016), las mayores variaciones ocurren durante el posparto temprano, como consecuencias de aumentos en la producción de leche (pico de producción) y disminución en el consumo de nutrientes, situación que genera un desequilibrio energético.

En la especie bufalina existe insuficiente información acerca del estudio de los indicadores metabólicos en los sistemas actuales de producción en Cuba, fundamentalmente en la lactancia temprana. El objetivo de esta investigación fue evaluar el comportamiento de las concentraciones sanguíneas de glucosa, colesterol, triglicéridos, proteínas totales y urea, durante las primeras ocho semanas del posparto.

MATERIALES Y MÉTODOS

Localización, animales y etapa de estudio. El trabajo se realizó en la unidad experimental bubalina ¨Genético 1¨, perteneciente al Instituto de Ciencia Animal de la República de Cuba. Se utilizaron 30 búfalas de agua multíparas. El estudio se desarrolló durante los meses de octubre y noviembre de 2016. El promedio de las precipitaciones durante el periodo fue de 93,65 mm, mientras que la temperatura y la humedad relativa media se comportaron en 23,1 °C y 78%, respectivamente.

Manejo y alimentación. El sistema de producción se desarrolló de manera semi-intensiva, con rotación de cuartones y carga de 1,0 UGM hectárea-1. El ordeño se realizó por el método manual, una vez al día, de 04:00 hasta la 06:00 am, sin oferta de alimento y con estímulo de la cría. La producción promedio de leche de los animales fue de 5,2 kg/animal/d. La alimentación fue exclusiva basada en pastos naturales y mejorados, con predominio del pasto estrella (Cynodum nlenfuensis) y Cenchrus purpureus vc. CT 115 (tabla 1). No se aplicó riego ni fertilización durante el periodo de experimentación. La disponibilidad de pastos durante la época de estudio fue de 17,0 kg de MS. búfala-1, cubriéndose los requerimientos en materia seca al 80%, de acuerdo con el aprovechamiento del pasto calculado in situ. Se consideró 70,0% de aprovechamiento para un búfalo de 500kg, con una demanda del 3% de su peso vivo.

Table 1 Bromatological composition of Cenchrus purpureus cv. CT-115 and star grass (% of DM) 

CP ADF NDF Lig Cel Ca P Ash
Cenchrus CT-115 5.37 46.3 67.3 4.3 38.4 0.43 0.19 9.3
Star grass 6.25 32.2 60.5 4.2 31.6 0.26 0.17 10.4

Diseño experimental, procesamiento y análisis de las muestras. Desde la primera y hasta la octava semana posparto se extrajeron, de cada animal y con una frecuencia de siete días, 10 mL de sangre de la vena yugular. Se utilizaron tubos de ensayos al vacío sin anti-coagulante (Vacutainer®, Becton-Dickinson, Franklin Lakes, NJ, EUA), los que se transportaron en refrigeración hacia el laboratorio, donde se centrifugaron a 3 000 revoluciones por minuto (rpm) durante 15 minutos para la obtención del suero. Los análisis bioquímicos se realizaron por el método colorimétrico enzimático, con la utilización de kits comerciales (Kovalent Biosys ®) para glucosa (GOD-PAP), colesterol (CHOD-PAP), triglicéridos (GPO-POD), urea (urea UV) y proteínas totales (método Biuret). La determinación de las concentraciones de los metabolitos se realizó mediante espectrofotometría de absorción con luz visible (espectrofotómetro semiautomático Stardust MC 15).

Análisis estadístico. Se utilizó un modelo lineal generalizado mixto con empleo del procedimiento GLIMMIX (Wolfinger y O Connell 1993). Para todos los datos analizados se empleó la función de enlace dist=gamma y link=log, ya que todas las distribuciones probadas rechazaron la prueba de Normalidad (Shapiro-Wilk, Kramer von Mises, Kolgomorov -Smirnov y Anderson-Darling) y se ajustaron mejor a la distribución gamma mediante el procedimiento Severity del paquete estadístico empleado (SAS 2007 versión 9.1.3). Las medias se compararon con la dócima de Kramer (1956) para las variables evaluadas. Los factores estudiados a través del modelo fueron: Número de partos (3…,8), semanas (1…,8) y ajuste por covarianza a la producción diaria de leche (60 días).

Modelo

Yijk = µ + α i+ γj + βk (φk -xk)  + a1 + eijk

Donde:

µ

- constante común a todas las observaciones.

αi

- efecto fijo de la i-ésima semana post parto i = 1, 2...8

γj

- efecto fijo del j-ésimo número de parto j = 3, 4…8

φk

- efecto fijo de la producción diaria de leche en el k-ésimo día k=1, 2…60.

Xk

- media de la variable producción diaria de leche post parto (60 días).

βk

- Efecto de la covariable producción diaria de leche en la variable evaluada.

a

- efecto aleatorio del l-ésimo animal l=1, 2....30.

eijk

- error residual, normal e independientemente distribuido (0, σe 2).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las semanas posparto mostraron efecto significativo (P <.0001) en el comportamiento de los indicadores séricos estudiados (tabla 2). Sin embargo, el número de partos y la producción de leche, durante los primeros 60 días de la lactancia, no mostraron similar comportamiento. La utilización de búfalas multíparas pudo influir en los resultados de la presente investigación, ya que las primíparas requieren mayor demanda de nutrientes para culminar su crecimiento y mantener la producción de leche, situación que genera un Balance Energético Negativo (BEN), y como consecuencia, mayores pérdidas de condición corporal (CC) y desequilibrio del metabolismo intermediario (Quintela et al. 2011).

Table 2 Effect of number of parturitions, weeks and milk production on the performance of metabolic indicators 

VS gl Significance
Glucose Cholesterol Triglycerides Total Protein Urea
NP 4 0.0841 0.613 0.4631 0.2566 0.3652
SEM 7 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001
MP 60 1 0.84 0.3900 0.9586 0.9586 0.3010

VS: variation source, NP: number of parturitions, SEM: weeks and MP 60: milk production in the first 60 days of lactation

La dinámica de la glicemia durante las primeras ocho semanas del posparto (figura 1) es similar al comportamiento que se observa en las curvas de lactancias descritas por autores en rebaños bufalinos de Venezuela, Colombia y Cuba (Montiel et al. 2000; Vélez et al. 2010 y García et al. 2012). De igual manera, las mayores concentraciones de glucosa en el presente estudio coinciden con el pico de producción de leche para esta especie (Suárez y Ramos 2011 y Fraga et al. 2017). Sin embargo, una vez que se rebasan las semanas de mayor producción láctea (semanas 5 y 6) se observa disminución significativa de las concentraciones de glucosa en sangre. Valores similares a esta investigación obtuvieron Hagawane et al. (2009), en búfalas de agua durante la etapa inicial (2.08 ±0.19 mmol/L) y media (3.02 ±0.35 mmol/L) de la lactancia.

() Values retransformed in mmol/L

a, b, c Means with different superscripts differ according to Kramer (1956)

Figure 1 Glucose concentration in blood during the eight first postpartum weeks 

Sin embargo, Khan et al. (2011) no hallaron diferencias durante los primeros sesenta días posteriores al parto. Por el contrario, en vacas lecheras se constata que la mayoría de las investigaciones informan las menores concentraciones de glucosa durante las primeras cinco semanas posteriores al parto (Santini et al. 2009, Galvis et al. 2013 y Gallego et al. 2017). Esto sugiere que la producción de leche sería uno de los factores responsables de la disminución de los valores de glucosa, presumiblemente como consecuencia de la mayor demanda de nutrientes que la glándula mamaria impone al organismo para satisfacer los niveles de producción.

Aunque la mayor cantidad de estudios acerca del perfil metabólico durante el posparto temprano se encuentran en vacas lecheras, es posible que el comportamiento de las búfalas en el presente trabajo se justificaría también por los bajos niveles productivos del rebaño. Otro análisis que pudiera explicar la dinámica y concentración de la glicemia es el alto porcentaje de grasa que posee la leche de búfala, si se compara con los vacunos, situación que genera mayor actividad metabólica del tejido adiposo (lipólisis) y, en consecuencia, un incremento de precursores gluconeogénicos como el glicerol para la síntesis de glucosa. No obstante, se requieren estudios posteriores que profundicen en estos aspectos, ya que en vacas lecheras se conoce que este precursor solo aporta entre cinco y diez por ciento de la glucosa en sangre (Galvis and Cardona 2002).

Las concentraciones de colesterol total y triglicéridos (Figura 2 y 3) mostraron incremento continuo (P<.0001) durante las primeras ocho semanas del posparto. Hagawane et al. (2009) observaron comportamiento similar del colesterol total desde la fase temprana (3.66 ±0.94 mmol/L) hasta la media (11.8 ±1.94 mmol/L) de la lactancia. De igual manera, Monteiro et al. (2012) también señalaron aumento de los triglicéridos en la medida que avanzaban los días de lactancia en búfalas Mehsana.

() Values retransformed in mmol/L

a, b, c, d Means with different superscripts differ according to Kramer (1956)

Figure 2 Total cholesterol concentration in blood during the first eight postpartum weeks 

() Values retransformed in mmol/L

a, b, c Means with different superscripts differ according to Kramer (1956)

Figure 3 Triglyceride concentration in blood during the first eight postpartum weeks 

La tendencia al incremento de ambos metabolitos se puede atribuir a la necesidad de energía y sustratos lipídicos una vez que se inicia la lactancia. Por ejemplo, Kessler et al. (2014) refieren que los triglicéridos son utilizados por la glándula mamaria para formar las grasas lácteas, y su necesidad aumenta durante las primeras semanas del posparto. A diferencia de los vacunos, el elevado porcentaje de grasa presente en la leche bubalina pudiera justificar el incremento continuo de las concentraciones de lípidos durante los primeros meses posteriores al parto.

Los menores valores de las proteínas totales en sangre coinciden con el pico de producción de leche para esta especie (figura 4). Este comportamiento pudiera estar dado fundamentalmente por la relación entre el período de mayor demanda de nutrientes para la síntesis láctea y el limitado aporte proteico y energético de los pastos consumidos por los animales (tabla 1). Resultados similares informaron Cardentey et al. (2008), quienes observaron que las concentraciones más bajas (P < 0.01) de proteínas séricas (47.2 ±2.6 g/L) se correspondían con los animales de mayor producción láctea. Serdura et al. (2011) también encontraron una proteinemia significativamente inferior en búfalas lactando (73.0 ±9.5 g/L), al compararlas con los animales gestantes (55.3 ±2.53 g/L). Sin embargo, Yotov et al. (2013) no hallaron similar comportamiento en búfalas Murrah durante la etapa inicial del posparto (28 días), situación que pudiera justificarse por el nivel productivo, la condición corporal pre y posparto, la dieta utilizada y/o el porcentaje de alimentos proteicos y energéticos incluidos en la ración, fundamentalmente. Por ejemplo, Piccione et al. (2012) señalan que dietas con altos niveles de almidón (concentrados) generan mayor producción de ácido propiónico en el rumen y en consecuencias de proteína microbiana, lo que se refleja en aumento de las proteínas hemáticas.

() Values retransformed in mmol/L

a, b, c Means with different superscripts differ according to Kramer (1956)

Figure 4 Total protein concentration in blood during the first eight postpartum weeks in female water buffaloes 

Otros autores (Cozzi et al. 2011), señalan que la disminución de la concentración de proteínas totales, durante los primeros días posparto, se debe también a la transferencia de globulinas para la síntesis de calostro en la glándula mamaria, y/o disminución de la capacidad de síntesis proteica en el hígado, debido fundamentalmente a la acumulación de ácidos grasos provenientes del tejido adiposo durante el BEN.

Se observó incremento significativo de las concentraciones de urea en sangre durante las primeras seis semanas posteriores al parto (figura 5). En búfalas Mediterráneas, Verdurico (2015) también halló las mayores (P <0,001) concentraciones de urea sanguínea entre la cuarta y octava semana de la lactancia (5.04 mmol/L), al compararla 21 días antes del parto (3.0 mmol/L) y durante este (3.58 mmol/L). De igual manera, investigaciones recientes en esta misma especie corroboran la influencia de la etapa de lactancia en la concentración de urea en sangre (Das et al. 2017).

() Values retransformed in mmol/L

a, b, c Means with different superscripts differ according to Kramer (1956)

Figure 5 Blood urea concentration during the first eight postpartum weeks in female water buffaloes 

El comportamiento de este metabolito podría deberse al incremento paulatino de la degradación de las proteínas tisulares, como consecuencia de un estado de subnutrición. Todo ello involucra, además del tejido adiposo, la utilización de aminoácidos como fuente importante de carbono para la formación de glucosa (aminoácidos glucogénicos), sustrato esencial para síntesis de lactosa en la glándula mamaria. Este análisis se sustenta a partir de las evidencias de los estudios de Noro y Wittwer (2012), quienes demostraron que la tasa de gluconeogénesis a partir de alanina es más del doble en animales lactando, comparada durante el preparto. De igual manera, Galvis et al. (2013) observaron una correlación positiva y significativa entre las concentraciones de urea en sangre, la producción láctea y la actividad gluconeogénica, evaluada esta última a partir de la enzima hepática fosfoenolpiruvato carboxiquiinasa (PEPCK).

Se concluye que durante las primeras ocho semanas posteriores al parto existen variaciones en las concentraciones de algunos de los indicadores del metabolismo energético y proteico en las búfalas de agua, debido fundamentalmente a la movilización de las reservas corporales, como consecuencia del incremento paulatino de la producción láctea y los requerimientos nutricionales. En las condiciones actuales de alimentación y manejo, resulta limitante la disponibilidad energética y proteica, aspectos que deben ser considerados en el futuro. Se recomienda además estudiar otras etapas fisiológicas dentro del ciclo productivo e incluir mayor número de indicadores sanguíneos. Estos pueden proporcionar mayor información y respuestas al comportamiento del metabolismo intermediario en las búfalas lechera, con respecto a otras especies de animales domésticos.

REFERENCES

Balarezo, L., García, J., Hernández, M. & López, R. G. 2016. Metabolic and reproductive state of Holstein cattle in the Carchi region, Ecuador. Cuban Journal of Agricultural Science. 50 (3): 381-392, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Cardentey, O., Gutiérrez, O., Oramas, A., Montejo,A. & Cueto, M. 2008. Comportamiento de algunos indicadores sanguíneos del metabolismo proteico en un rebaño de búfalas lecheras en condiciones de pastoreo. Nota técnica. Revista Cubana de Ciencia Agrícola. 42(3): 265-267, ISNN: 0034-7485. [ Links ]

Cozzi, G., Ravarotto, L., Gottardo, f., Stefani, A., Contiero, B., Moro, l., Brscic, M. & Dalvit, P. 2011. Short communication: Reference values for blood parameters in Holstein dairy cows : Effects of parity, stage of lactation, and season of production. Journal of Dairy Science. 94(8): 3895-3901, ISSN: 0022-0302. [ Links ]

Das, H., Lateef, A., Panchasara, H., Ali, M., Kalita, P. & Doley, P. (2017). Effect of Lactation Stages on Blood Metabolic Profile of Mehshani Buffalo (Bubalus bubalis). International Journal of Livestock Research. 7(4): 256-263, ISSN: 2277-1964. [ Links ]

Esposito, G., Irons, P. C., Webb, C. & Chapwanya, A. 2014. Interactions between negative energy balance, metabolic diseases, uterine health and immune response in transition dairy cows, Animal Reproduction Science, 60(71): 144-153, ISSN: 0378-4320. [ Links ]

Fraga, L., García, D., García, Y., Mora, M., Rodríguez, L., Sánchez, A., Simón, M., Arce, A. & De Armas, Y. 2017. Productive and reproductive performance of water buffaloes in Empresa Pecuaria Genética del Este, in Cuba. Suggestions for their improvement. Cuban Journal of Agricultural Science, 51(2): 1-7, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Gallego, C., Peñalver, A., Garcia, A., Méndez, M., Souza, M., Oba, E. & García, R. 2017. Influence of the physiological state on the energy, protein and endocrine metabolism, in Siboney de Cuba cows. Cuban Journal of Agricultural Science. 51(4): 375-381, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Galvis, R. & Cardona, H. 2002. Interacciones entre el metabolismo y la reproducción en la vaca lechera: es la actividad gluconeogénica el eslabón perdido?. Revista Colombiana de Ciencias Pecuarias. 15(1): 37-49, ISSN:0120-0690. [ Links ]

Galvis, R., Correa, H., Ramírez, N. & Soler, W. 2013. Influencia de las alteraciones metabólicas sobre la actividad PEPCK, la generación de IGF-1 plasmático y la reactivación ovárica en vacas en la lactancia temprana. Revista Colombiana de Ciencias Pecuarias. 16(3): 237-248, ISSN: 2256-2958. [ Links ]

García, Y., Fraga, L. M., Guzmán, G., Mora, M., D. García, D. & Padrón, E. 2012. Evaluation of dairy performance of crossbred (Buffalypso x Carabao) buffalo cows. Cuban Journal Agricultural Science. 46(3): 357-361, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Hagawane, S., Shinde, S. & Rajguru, D. 2009. Haematological and Blood Biochemical Profile in Lactating Buffaloes in and around Parbhani city. Veterinary World. 2(12): 467-469, ISNN: 0972-8988. [ Links ]

Kessler, E., Gross, J., Bruckmaier, R. & Albrecht, C. 2014. Cholesterol metabolism, transport, and hepatic regulation in dairy cows during transition and early lactation. Journal of Dairy Science. 97(9): 5481-5490, ISNN: 0022-0302. [ Links ]

Khan, H., Mohanty, T., Bhakat, M., Raina, V. & Gupta, A. 2011. Relationship of Blood Metabolites with Reproductive Parameters during. Asian Australasian of Journal Animal Sciencies, 24(9): 1192 - 1198, ISSN: 1011-2367. [ Links ]

Kramer, C. 1956. Extention of multiple range tests to group means with unequal numbers of replications. Biometrics. 12(3): 307-310, ISSN: 1541-0420. [ Links ]

Monterio, B., Yasuoka, M., Pogliani, F., Ayres, H., Viana, R. & Birgel, E. 2012. Lipid and glucose profiles of dairy buffaloes during lactation and dry period. Revista de Ciencias Agrarias. 55(1): 33-39, ISNN: 1981-0997. [ Links ]

Montiel, N., Angulo, S. & Perozo, F. 2000. Variaciones en los parámetros productivos en búfalas mestizas de primer y segundo parto en un bosque muy seco tropical de Venezuela. In: I Congreso Internacional sobre Mejoramiento Animal. CIMA. La Habana, Cuba. [ Links ]

Noro, M. & Wittwer, F. 2012. Interrelaciones entre ureagénesis y gluconeogénesis hepática en rumiantes alimentados con elevado contenido de nitrógeno. Veterinaria México. 43(2): 143-154, ISSN 0301-5092. [ Links ]

Piccione, G., Messina, V., Marafioti, S., Casella, S., Giannetto, C. & Fazio, F. 2012. Changes of some haematochemical parameters in dairy cows during late gestation, post partum, lactation and dry periods. Veterinarian Medical Zootécnica. 58(80): 1392-2130, ISSN: 1695-7504. [ Links ]

Quintela, L., Becerra, J., Rey, C., Días, C., Cainzos, J., Rivas, F. & Huanca, W. 2011. Perfiles metabólicos en preparto, parto y postparto en vacas de raza rubia gallega: estudio preliminar. Recursos Rurais. 7(5): 5-14, ISSN: 2255-5994. [ Links ]

Santini, L., Drescher, K., Ruiz, A., Pérez, R., Domínguez, C., Benezra, M. & Martínez, N. 2009. Relación entre los niveles de glucosa e insulina sanguínea y el reinicio de la actividad ovárica en vacas de doble propósito con diferentes condiciones corporales al parto y diferente nivel de alimentación postparto. Interciencia. 34(5): 65-71, ISSN: 0378-1844. [ Links ]

SAS. 2007. User’s Guide Statistics Version 9.1.3. SAS Institute. INC, Cary, N.C., USA. [ Links ]

Serdura, M., Nicolae, I., Enculescu, M., Bota, A. & Bolocan, E. 2011. Seasonal Variations of some Hematological and Biochemical Parameters of the Carpathian Romanian Buffaloes. I. The Winter Period. Animal Science and Biotechnologies, 44(1): 637-645, ISSN: 2049-1891. [ Links ]

Suárez, M. & Ramos, F. 2011. Caracterización del comportamiento productivo y reproductivo en Búfalas Buffalypso en Cuba. Zootecnia Tropical. 29(4): 485-494, ISSN: 0798-7269. [ Links ]

Vélez, C., Gallo, J., Cerón, M., Hurtado, N. & Agudelo, D. 2010. Estimación de la curva de lactancia mediante modelosmatemáticos lineales y no lineales en búfalas colombianas. Revista Lasallista de Investigación. 5(1): 34-44, ISSN: 1794-4449. [ Links ]

Verdurico, L. 2015. Metabólitos sanguíneos de búfalas da raça Mediterrâneo no período de transição e início de lactação. Teses apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Nutrição e Produção Animal da Faculdade de Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo para obtenção do Título de Master em Ciências Veterinárias. Pirassununga, Brasil. [ Links ]

Wolfinger, R. & O'Connell, M. 1993. Generalized linear models: a pseudo-likelihood approach. Journal of Statistical Computation and Simulation. 48(6): 233-243, ISSN‎: ‎1563-5163. [ Links ]

Yotov, S., Atanasov, A. & Ilieva, Y. (2013). Relationship of Some Blood Serum Parameters with Reproductive Performance of Bulgarian Murrah Buffaloes after Hormonal Treatment during the Early Postpartum (Preliminary Study). Journal Veterinarian Advance. 3(5):160-164, ISSN: 2251-7685. [ Links ]

Recibido: 21 de Marzo de 2018; Aprobado: 29 de Julio de 2019

Creative Commons License This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License