CIENCIA ANIMAL

Efecto de la suplementación dietética con harina de tallos de Agave tequilana en los indicadores hematológicos y bioquímica sanguínea de conejos de ceba

Maidelys Iser¹ 

M. Valdivié² 

D. Sanchez³ 

M. Rosales³ 

D. Más⁴ 

Y. Martínez^{5  *} 

¹Universidad de Granma, Bayamo, Granma, Cuba

²Instituto de Ciencia Animal, Apartado Postal 24, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba

³Universidad de Guadalajara, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA), Departamento de Producción Animal, Guadalajara, Jalisco, México

⁴Laboratorio de Nutrición Animal, Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Querétaro 76230, México

⁵Escuela Agrícola Panamericana, Valle de Yeguare, San Antonio de Oriente 96, Honduras

RESUMEN

Para evaluar el efecto de la suplementación dietética con harina de tallos de Agave tequilana en los indicadores de salud de la sangre y bioquímica sanguínea de conejos de ceba, se ubicaron 64 animales de la raza nueva Zelanda x California con 35 días de edad durante 60 días, según diseño completamente aleatorizado, con ocho repeticiones y dos animales por repetición, al finalizar el experimento se tomaron seis conejos por tratamiento para los análisis de laboratorio. Los tratamientos consistieron en una dieta basal y tres dietas con suplementaciones de 0.5, 1.0 y 1.5 % de harina de tallo de A. tequilana. Las suplementaciones hasta el 1.5 % no modificaron los indicadores clínicos sanguíneos (P˃0.05) y todos los valores estuvieron dentro de los rangos normales para la categoría y especie animal en estudio. También, el uso cotidiano de harina de tallo de A. tequilana redujo proporcionalmente (P<0.05) los valores prepandriales de nitrógeno ureico, glucosa, lípidos totales, triacilglicéridos, colesterol, lipoproteína de muy baja densidad, lipoproteína de baja densidad, lipoproteína de alta densidad e índice aterogénico. Además, la concentración sérica de creatinina disminuyó con la suplementación de 0.5 y 1.5 % (P<0.05) comparado con la dieta basal y el tratamiento con 1.0 %, aunque estos últimos tratamientos fueron diferentes entre ellos. Este producto natural basado en harina de tallos de A. tequilana usado como suplemento dietético durante la vida productiva del conejo de ceba (95 días) indicó propiedades hipoglucemiantes e hipolipemiantes, sin afectar los indicadores de salud en la sangre.

Palabras clave: Agave tequilana; bioquímica sanguínea; indicadores de salud; conejo ceba

INTRODUCCIÓN

La producción cunícola moderna se caracteriza por la alta intensidad productiva, en la que los animales están sometidos a diferentes situaciones de estrés. Éstas, a su vez, provocan desbalances en la microbiota intestinal, con el desarrollo de microorganismos patógenos, inmunosupresión, ineficiente conversión de los alimentos, alta mortalidad y disminución de la respuesta zootécnica (^{Jiya et al. 2018}). Por las razones anteriores, durante décadas, se han utilizado los antibióticos promotores de crecimiento (^{Liu et al. 2016}). En la actualidad, los alimentos funcionales y productos nutracéuticos se han utilizado para sustituir o disminuir el uso indiscriminado de estos antibióticos sub-terapéuticos (^{Ebrahimi et al. 2016}). Específicamente, los prebióticos se consideran una alternativa viable desde el punto de vista técnico, económico y biológico por la seguridad de su inclusión y su nula residualidad (^{Liu et al. 2017}).

En este sentido, las plantas pertenecientes al género Agave se han considerado como fuentes medicinales por su alta concentración de fructanos y otras sustancias químicas con acción antinflamatoria, por lo que su uso en las dietas de los animales promueve la producción y salud del huésped (^{Iser et al. 2016a} y ^{Padilla et al. 2018}). ^{Sánchez et al. (2015)} y ^{Chávez et al. (2019)} mostraron que la adición de harina de tallos de Agave tequilana en las dietas de cerdos y aves incrementó la población de bacterias benéficas cecales y modificó los lípidos perjudiciales séricos, respectivamente. También, resultados previos demostraron que el uso de hasta 1.5% de HTAT incrementó el comportamiento productivo y la calidad de la canal de conejos de ceba refiera (^{Iser et al. 2016b}).

Sin embargo, existe poca evidencia científica que refieran el efecto de este producto natural (HTAT) en los análisis hematológicos y bioquímica sanguínea de los conejos. Según ^{Iser et al. (2016a)} estos indicadores sanguíneos son particularmente afectados por la dieta y por los aditivos nutracéuticos, además permite evaluar de forma rápida los posibles efectos benéficos o perjudiciales del uso de nuevos productos naturales en los animales. El objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de la suplementación dietética con harina de tallos de Agave tequilana en los indicadores hematológicos y bioquímica sanguínea de los conejos de ceba.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación experimental. El trabajo se llevó a cabo en la Estación de Pruebas de Comportamiento de las instalaciones del Instituto de Biotecnología Animal, “Rancho Cofradía” de la Universidad de Guadalajara, ubicado en el km 7,5 de la carretera a San Isidro Mazatepec, municipio de Tlajomulco de Zúñiga, Jalisco, México.

Animales, dietas y tratamientos experimentales. Se utilizaron un total de 64 conejos machos del cruce Nueva Zelanda x California con 35 días de edad, con peso vivo inicial de 769 ± 2 g, se identificaron mediante marcaje con tinta indeleble y se ubicaron dos conejos/jaula durante 60 días, según diseño completamente aleatorizado con cuatro tratamientos, ocho repeticiones y dos animales por repetición. Para el tamaño de la muestra se tuvo en cuenta lo planteado por ^{de Blas y Mateos (2010)}.

Se utilizaron cuatro tratamientos: T1: dieta basal (DB) como control; DB+0.5 % de harina de tallos de Agave tequilana (HTAT); DB+1.0 % de HTAT y DB+1.5 % de HTAT. La harina de tallos de A. tequilana se suministró por el Centro Universitario de Ciencia Biológicas y Agropecuarias (CUCBA), Universidad de Guadalajara, Jalisco, México. Según el fabricante (CUCBA), este producto natural contiene 94.10% de materia seca , 2.17 % de proteína bruta, 0.34 % de extracto etéreo , 4.01 % de cenizas, 79.65 % de carbohidratos totales y 43.24 % de fructanos. Se tomaron los resultados de ^{Sánchez et al. (2015)} para seleccionar los niveles de suplementación de este producto natural en las dietas de los conejos.

La dieta basal para los conejos se confeccionó según los requerimientos nutricionales indicados por ^{de Blas y Mateos (2010)}. El concentrado comercial se elaboró en una fábrica industrial de pienso, con 2.5 mm de granulometría, según lo establecido para esta especie animal (^{de Blas y Mateos 2010}). Los ingredientes y aportes nutricionales de la dieta se muestran en la tabla 1.

Table 1 Ingredients and nutritional contributions of the diet for fattening rabbits (35 to 95 days old) 

Ingredients	Content (%)
Wheat straw	17.4
Alfalfa hay	12.0
Barley grain	19.0
Wheat bran	24.0
Sunflower meal (crude protein 30 %)	12.0
Soy bean meal (crude protein 44 %)	11.0
Soy bean oil	2.88
Sodium chloride	0.50
Monocalcium phosphate	0.50
L-lysine	0.09
L-threonine	0.08
DL-methionine	0.05
Premix^1	0.50
Calculated contributions (%)
Crude protein	16.7
Digestible energy (MJ/kg)	9.92
Neutral detergent fiber	29.1
Lysine	0.77
Methionine + cystine	0.59
Threonine	0.65
Ashes	5.37

¹Each kg contains: vitamin A 12 000 IU, vitamin D3 2000 IU, vitamin B2 4160 IU, Niacin 16 700 IU, pantothenic acid 8200 IU, vitamin B6 3420 IU, folic acid 0.980 g, vitamin B12 16 mg, vitamin K 1560 IU, Vitamin E 16 g, BHT 8.5 g, cobalt 0.750 g, copper 3.5 g, iron 9.86 g, manganese 6.52 g, sodium 0.870 g, zinc 4.24 g, selenium 6.67 g

Condiciones experimentales. Los conejos se ubicaron en jaulas metálicas de 76 x 76 x 45 cm de largo, ancho y alto, respectivamente. El alimento se suministró ad libitum dos veces al día (8:00 am y 4:00 pm) en comederos tubulares de lámina galvanizada y se realizaron ajustes en la disponibilidad basados en la diferencia entre la oferta y rechazo. El agua se ofreció ad libitum en bebederos automáticos de chupón ubicados en las jaulas. No se ofrecieron medicamentos, ni se brindó atención veterinaria terapéutica durante toda la etapa experimental. No obstante, se verificó diariamente el estado de salud de los animales (presencia de diarreas, vómitos, depresión, estornudos, lagrimeo y tos) y se registraron las posibles muertes.

Indicadores hematológicos y bioquímica sanguínea. Al final de su vida productiva (95 días de edad), se seleccionaron al azar seis conejos por tratamiento y sacrificaron por el método de desangrado de la vena yugular, en el matadero del Instituto de Biotecnología Animal Rancho “Cofradía” de la Universidad de Guadalajara, Jalisco, México. Antes del sacrificio los animales se mantuvieron en ayuna durante 12 horas, solo con agua ad libitum (^{Iser et al. 2016b}).

De los conejos sacrificados por cada tratamiento, se tomaron 10 mL de sangre. Para la obtención del suero sanguíneo, las muestras se dejaron en reposo durante una hora en viales de 20 mL, luego se centrifugaron (centrífuga Eppendorf) a 10 000 rpm y 20 0C durante 25 min. Para la obtención del plasma sanguíneo, la sangre se depositó en tubos de 2 mL y se adicionó heparina sódica a una proporción de 2:1. Ambas muestras se conservaron a -20 0 C, hasta su futuro análisis en el laboratorio.

En el suero sanguíneo, se determinó por métodos colorimétricos: la glucosa empleando el kit LabAssay™ Glucose (Wako Pure Chemical Industries Ltd., Chuo-Ku, Osaka, Japan), creatinina mediante el paquete Creatinine-PAP test kit (Boehringer Mannheim GmbH, Germany), nitrógeno ureico con el kit Enzymatic Kit Urea-amonio (Boehringer Manheim GmbH, Germany), triglicéridos por el kit MAK266-1KT Triglyceride Quantification Colorimetric/Fluorometric Kit (Sigma-Aldrich St. Louis, MO, USA), colesterol total con el kit MAK043-1KT Cholesterol Quantitation Kit (Sigma-Aldrich St. Louis, MO, USA), para las lipoproteínas de muy baja densidad (VLDL) y lipoproteínas de alta densidad (HDL) con el Quantitation Kit (Sigma-Aldrich St. Louis, MO, USA) y el kit MAK045-HDL, respectivamente y los lípidos totales se determinaron con el kit MAK055-total lipids-CAL, se utilizó un espectrofotómetro ultravioleta marca Humalyzer 2000 (Alemania). Para determinar la concentración de la lipoproteína de baja densidad (LDL) e índice aterogénico (IA), se utilizaron las fórmulas de ^{Friedewald et al. (1972)} y ^{Dobiášová (2004)}, respectivamente:

${\mathrm{C}}_{\mathrm{L}\mathrm{D}\mathrm{L}}={\mathrm{C}}_{\mathrm{p}\mathrm{l}\mathrm{a}\mathrm{s}\mathrm{m}\mathrm{a}}-C_{\mathrm{H}\mathrm{D}\mathrm{L}}-\frac{TG}{5} IA=\frac{\mathrm{L}\mathrm{D}\mathrm{L}}{\mathrm{H}\mathrm{D}\mathrm{L}}$

En el plasma sanguíneo, los leucocitos se analizaron por frotis sanguíneo y colorante de Giemsa; la hemoglobina, por el método Hemotest; el hematocrito según ^{Wintrobe (1962)} y las proteínas totales por Biuret (^{Gornall et al. 1949}), leídas mediante un espectrofotómetro Shimadzu UV-Visible 160 A (Japón). Los eritrocitos y las plaquetas se determinaron mediante el método de la cámara de Neubauer y por el método cuenta glóbulos automáticos.

La concentración de la hemoglobina corpuscular media (MCHC), hemoglobina corpuscular media (MHC) y volumen corpuscular medio (MCV) se determinaron por las fórmulas siguientes:

$\mathrm{M}\mathrm{C}\mathrm{H}\mathrm{C}\mathrm{ }=\mathrm{ }\frac{\mathrm{ }\mathrm{ }\mathrm{ }\mathrm{H}\mathrm{b}\mathrm{ }(\mathrm{g}/100\mathrm{m}\mathrm{L})\mathrm{ }\mathrm{*}\mathrm{ }100}{\text{Ht (\%}\text{)}} \mathrm{M}\mathrm{C}\mathrm{V}\mathrm{ }=\mathrm{ }\frac{ \mathrm{H}\mathrm{t}\mathrm{ }\left(\mathrm{\%}\right) * 10}{\text{No. eritrocitos (millones}\text{/}{mm}^3\text{sangre}\text{)}} \mathrm{M}\mathrm{C}\mathrm{H}\mathrm{ }=\mathrm{ }\frac{\text{(}\mathrm{H}\mathrm{g}\mathrm{b}\mathrm{ }\text{*}\text{10)}}{\text{leucocitos}}$

Los estudios hematológicos se realizaron en el laboratorio del Centro de Investigación de Patología Animal, Departamento de Medicina Veterinaria, División de Ciencias Veterinarias de la Universidad de Guadalajara, Jalisco, México.

Análisis estadísticos. Los datos se procesaron mediante análisis de varianza (Anova) en un diseño totalmente aleatorizado. En los casos necesarios se aplicó la Dócima de comparación múltiple de ^{Duncan (1955)}. Se usó el software estadístico SPSS versión 20.0.1. 2012.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La tabla 2 muestra que los indicadores hematológicos de conejos de ceba no se alteraron (P>0.05) cuando se adicionó hasta 1.5 % de HTAT en las dietas, además se mantuvieron dentro de los rangos fisiológicos normales de la especie y la raza en estudio (^{Giusti et al. 2012}). En la actualidad, los indicadores hematológicos son tomados como indicadores de salud en humanos y animales. Una variación de estos indicadores puede indicar infecciones bacterianas, virales, parasitarias y micóticas, así como intoxicaciones, deshidratación y problemas de coagulación sanguínea (^{El-Ratel et al. 2017}). Estos resultados confirman que los animales se mantuvieron durante todo el período experimental sin síntomas clínicos visibles (Tabla 2).

Tabla 2 Effect of diet supplementation with Agave tequilana stem meal on hematological indicators of fattening rabbits (95 days old) 

Items	Agave tequilana stem meal (%)
	0	0.5	1.0	1.5	SE±	P Value	R Value^1
Erythrocytes (millions/mm^3)	6.53	6.42	6.44	6.48	0.27	0.093	4.5-7.0
Leucocytes (thousands/mm^3)	6.69	6.45	6.46	6.40	0.46	0.209	6.0-9.3
Hb (g/dL)	13.44	13.90	13.52	13.32	0.89	0.312	8-15
Ht (%)	40.50	41.60	40.70	40.34	0.98	0.266	30-50
MCH (Pg)	20.08	21.55	20.92	20.81	0.88	0.868	19-30
MCV (fL)	62.02	64.79	63.19	62.25	1.15	0.744	40-80
MCHC (g/dL)	33.18	33.41	33.22	33.01	0.27	0.206	32-38
Platelets (thousands/mm^3)	549.20	547.40	550.40	555.40	3.87	0.208	400-700
TP (gm/dL)	7.28	7.24	7.60	7.66	0.22	0.448	5.2-7.8

MCH: mean corpuscular hemoglobin; MCV: mean corpuscular volume, MCHC: mean corpuscular hemoglobin concentration; TP: total protein; Ht: hematocrits; Hb: hemoglobin.

^{1Giusti et al. (2012)}

Por lo general, la introducción de un nuevo alimento y/o aditivo en las dietas de los animales, sobre todo aquellos que no tienen afinidad enzimática provocan cambios en los leucocitos polimorfonucleares (neutrófilos y eosinófilos), por la activación del sistema inmune para eliminar el cuerpo extraño y/o el posible compuesto tóxico y alergénico (^{Ghasemi et al. 2010} y ^{Giusti et al. 2012}). La HTAT con alta concentración de fructanos y con presencia de metabolitos secundarios (^{Chávez et al. 2019}) no provocó síntomas adversos con su adición nutracéutica en la dieta de los conejos y no disminuyó las defensas (glóbulos blancos). El valor de hemoglobina señala que la adición de la HTAT pudo no haber afectado la absorción del hierro, ya que según ^{Martínez et al. (2013)}, los taninos encontrados en el HTAT (^{Velázquez et al. 2019}) impiden la absorción de este mineral, lo que induce anemia ferropriva.

Además, el valor de hematocrito refleja que los animales se sometieron a condiciones idóneas de hidratación, este indicador aumenta debido a una hemoconcentración por déficit hídrico (^{Martínez et al. 2013}). En este sentido, ^{Iser et al. (2016a)} encontraron resultados similares cuando suplementaron hasta 1.5 % de harina de tallos de Agave fourcroydes en las dietas de los conejos. Esto demuestra que el uso cotidiano de la HTAT en la dieta (hasta 1.5%) durante la vida productiva de los conejos no provoca reacciones adversas.

En la tabla 3 se observa que la suplementación dietética de tres niveles de harina de tallos de Agave tequilana modificó estadísticamente (P<0.05) todos los indicadores bioquímicos (sanguíneos) medidos en los conejos de ceba. El uso de este producto natural (HTAT) hasta 1.5% en la dieta redujo proporcionalmente (P<0.05) el nitrógeno ureico, glucosa, lípidos totales, triacilglicéridos, colesterol, VLDL, LDL, HDL e IA. Además, la concentración sérica de creatina disminuyó con la HTAT, principalmente con el T2 y T4.

Table 3 Effect of diet supplementation with Agave tequilana stem meal on blood biochemistry and atherogenic index of fattening rabbits (95 days old) 

Items (mg/dL)	Agave tequilana stem meal (%)
	0	0.5	1.0	1.5	SE±	P Value
Urea nitrogen	39.20ª	34.00^b	30.52^c	25.22^d	0.74	˂0.001
Glucose	129.80ª	105.50^b	95.20^c	81.60^d	1.42	˂0.001
Creatinine	0.98ª	0.76^c	0.83^b	0.78^c	0.02	˂0.001
TL	585.20a	553.80^b	539.00^c	512.00^d	2.48	˂0.001
TAG	180.60ª	142.60^b	144.40^b	133.68^c	1.89	˂0.001
Cholesterol	213.60ª	185.60^b	180.60^b	172.40^c	2.40	˂0.001
VLDL	41.80ª	36.40^b	31.00^c	31.20^c	0.87	˂0.001
LDL	184.60ª	85.60^b	86.00^b	67.00^c	1.88	˂0.001
HDL	65.44^ab	67.20ª	63.80^b	52.20^c	0.91	˂0.001
AI	2.82^a	1.27^b	1.34^b	1.28^b	0.03	˂0.001

^a,b,c,d Means with different letters differ at P<0.05 (^{Duncan 1955})

TL: total lipids; TAG: triacylglycerides, HDL: high density lipoproteins, LDL: low density lipoproteins, VLDL: very low density lipoproteins and AI: atherogenic index

Según ^{Bossart et al. (2001)}, el nitrógeno ureico en sangre es el producto final del catabolismo de proteínas y se utiliza a menudo como un indicador de la función renal y hepática, así como un medidor del estado de hidratación relativa de los animales. Una disminución de este indicador bioquímico (Tabla 3) con la adición de HTAT indicó que este producto incrementa la eficiencia proteica de la dieta, por el control de la síntesis de urea y la hidratación del hígado (^{Li et al. 2011}).

La creatinina sérica es uno de los principales indicadores bioquímicos sanguíneos, este indicador está asociado al funcionamiento de los riñones. Su concentración elevada puede indicar enfermedades renales agudas, crónicas e insuficiencia renal (^{Kin et al. 2016}). Aunque los conejos se mantuvieron sin enfermedades aparentes, una disminución de este indicador bioquímico con el HTAT en 0.22 mg/dL podría ser el punto de partida para futuras investigaciones en animales y humanos (Tabla 3).

Muchos reportes indican que alimentos ricos en fructanos como los agaves reducen la glucosa sérica, mediante un aumento de la secreción del péptido 1 tipo glucagón (GLP 1) en las células L endocrinas del intestino. Además, estimulan la secreción de insulina de las células β pancreáticas y la inhibición de la secreción de glucagón de las células α (^{Tappenden et al. 2003} y ^{Urías et al. 2008}). ^{Hernández et al. (2016)} encontraron un efecto hipoglucemiante al utilizar extractos de Agave tequilana en las dietas de ratones de laboratorio obesos.

Aunque existen contradicciones acerca de la importancia de reducir la glucosa sérica en los animales, sobre todo porque la glucosa es una fuente energética importante para varios procesos metabólicos, según ^{Yin et al. (2010)} una disminución de la glucosa sérica sugiere una alta eficiencia en el uso de glucosa y proteína. Además, ^{Delzenne y Williams (2002)} reportaron que una reducción de este carbohidrato favorece la disminución de la circulación sanguínea de los lípidos perjudiciales. Se demostró que la HTAT tiene un efecto hipoglucemiante importante, ya que disminuyó en 48.2 mg/dL la glucosa sérica con respecto al control.

Desde el siglo XX, el conejo ha sido utilizado como modelo para estudiar la influencia de los alimentos, aditivos o fármacos en la reducción de los lípidos perjudiciales (^{Niimi et al. 2016}). Un hecho relevante en este estudio es que la adición de HTAT en la dieta de los conejos tiene un efecto hipolipidémico importante, por la reducción de los lípidos perjudiciales séricos prepandiales. Según ^{Liu et al. (2016)}, para la reducción de estos lípidos es necesario una combinación de varios mecanismos fisiológicos, bioquímicos y microbiológicos. Investigaciones han demostrado que la HTAT con alta concentración de fructanos y algunos metabolitos secundarios benéficos (^{Chávez et al. 2019}) mejora el crecimiento de bacterias ácido lácticas (BAL) cecales y a su vez la salud intestinal de animales monogástricos (^{Sánchez et al. 2015} y ^{Chávez et al. 2019}), lo que podría influir en la disminución del colesterol sérico en 41.2 mg/dL con respecto al control.

Es conocido que las BAL incrementan la producción de AGV, lo que disminuye la actividad enzimática de HMG-CoA, que sintetiza el colesterol endógeno, esto provoca una disminución de la circulación de este lípido por menor absorción intestinal (^{Barclay 2010}). En este sentido, ^{Shehata et al. (2016)}, demostraron que cepas probióticas son capaces de asimilar el colesterol presente en el medio y disminuir estos niveles en sangre. En este sentido, ^{Hernández et al. (2016)} encontraron que la HTAT tiene un efecto hipocolesterolémico en ratones con dislipedemia. También, el uso de compuestos como inulina, fructanos y otros prebióticos en las dietas de especie no rumiantes reducen este lípido en sangre (^{Pérez et al. 2017}).

Generalmente, una disminución del colesterol circulante incide en una menor concentración de las LDL, con alto contenido de colesterol esterificado y bajos en apolipoproteína (^{Martínez et al. 2015}). Además, ^{Navab et al. (2001)} refieren que una disminución de colesterol sérico aumenta la expresión hepática del receptor de las LDL y la captación de estas lipoproteínas por el hígado. Quizás esto provocó una disminución de las LDL en 117.6 mg/dL, con respecto al control.

También, los triacilglicéridos disminuyeron por efecto del HTAT en 46.92 mg/dL respecto al control. Según ^{Clarke et al. (2002)}, los alimentos ricos en fructanos y en ácidos grasos esenciales inducen trigliceridemia, ya que estos disminuyen la lipogénesis hepática y estimulan la oxidación de los ácidos grasos en el hígado y el músculo. Asimismo, se encontró una reducción de la circulación de las VLDL, constituida principalmente por este lípido simple (^{Bennett et al. 1995}). Poco se conoce sobre la acción de aditivos nutracéuticos en las VLDL. Sin embargo, algunos estudios afirman que las VLDL tienen relación directa con la proteína C reactiva, que se activa con la inmunidad innata (^{Shrivastava et al. 2015}), al parecer la circulación de esta lipoproteína dependerá del estatus inmunológico de los conejos, sin embargo, son necesarios otros estudios para corroborar esta hipótesis.

Por lo general, una menor concentración de las LDL incrementa las HDL, algo que no ocurrió en este experimento, este producto natural (HTAT) reduce ambas lipoproteínas séricas, aunque con mayor énfasis en la LDL, que posee el mayor por ciento de colesterol esterificado y efecto perjudicial (^{Martínez et al. 2015}). Sin embargo, la HTAT redujo el índice aterogénico en 1.01 en comparación con la dieta basal. Este indicador mostró la efectividad de la ATAT para el descenso de los lípidos perjudiciales. Actualmente, no existen indicadores de índices aterogénicos para conejos. No obstante, una disminución de este índice debería favorecer la salud de estos animales en crecimiento.

Este producto natural basada en harina de tallos de Agave tequilana usado como suplemento dietético durante la vida productiva del conejo de ceba (95 días) mostró propiedades hipoglucemiantes e hipolipemiantes, sin afectar los indicadores de salud hematológicos. En este artículo se confirma que la harina de tallos de Agave tequilana es un producto natural eficaz para ser usado como suplemento dietético en las dietas de conejos de ceba.

REFERENCES

Barclay, T., Ginic, M., Cooper, P. & Petrovski, N. 2010. Inulin -a versatile polysaccharide with multiple pharmaceutical and food chemical uses. J. Excip. Food Chem.1(3):27-50. ISSN: 2150-2668.

Bennett, J., Billett, A., Salter, M., Mangiapane, H., Bruce, S., Anderton, L., Marenah, B., Lawson, N. & White, D.A. 1995. Modulation of hepatic apolipoprotein B, 3-hydroxy-3-methylglutaryl-CoA reductase and low-density lipoprotein receptor mRNA and plasma lipoprotein concentrations by defined dietary fats. Comparison of trimyristin, tripalmitin, tristearin and triolein. Biochem. J. 311(1):167-173. ISSN: 1470-8728. DOI: 10.1042/bj3110167.

Bossart, G., Reidarson, L., Dierauf, A. & Duffield, A. 2001. Clinical pathology, In: CRC handbook of marine mammal medicine. 2nd. CRC Press, Inc., Boca Raton, Florida. USA. p. 383. ISBN: 9880849308390.

Chávez, I., Sánchez, D., Galindo, J., Ayala, M.Á., Duifhuis, T. & Ly, J. 2019. Effect of agave oligofructose feed on egg production from laying hens. Rev. MVZ Córdoba. 24(1):7108-7112. ISSN: 1749-6632. DOI: 10.1111/j.1749-6632.202.tb04284.x.

Clarke, S.D., Gasperikova, D., Nelson, C., Lapillonne, A. & Heird, W. 2002. Fatty acid regulation of gene expression. Ann. NY. Acad. Sci. 967(1):283-298. ISSN: 1749-6632. DOI: 10.1111/j.1749-6632.202.tb04284.x.

de Blas, J. & Mateos, G. 2010. Feed formulation. In: de Blas C; Wiseman J. (Eds). The Nutrition of the Rabbit. 2nd ed. CABI Publishing. CAB International, Wallingford, Oxon, UK. p. 222. ISBN: 978-1-84593-669-3.

Delzenne, N. & Williams, C. 2002. Prebiotics and lipid metabolism. Curr. Opin. Lipidol. 13(1):61-67. ISSN: 1473-6535.

Dobiášová, M. 2004. Atherogenic index of plasma theoretical and practical implications. Clin. Chem. 50(7):1113-1115. ISSN: 1530-8561. DOI: 10.1373/clinchen.2004.033175.

Duncan, D.B. 1955. Multiple range and multiple F tests. Biometrics. 11(1):1-42. ISSN: 1541-0420. DOI: 10.2307/3001478.

Ebrahimi, H., Rahimi, S., Khaki, P., Grimes, J.L. & Kathariou, S. 2016. The effects of probiotics, organic acid, and a medicinal plant on the immune system and gastrointestinal microflora in broilers challenged with Campylobacter jejuni. Turk. J. Vet. Anim. Sci. 40(3):329-336. ISSN: 1300-0128. DOI: 10.3906/vet-1502-68.

El-Ratel, I.T., Abdel-Khalek, A. E., El-Harairy, M.A., Fouda, S.F. & El-Bnawy, L.Y. 2017. Impact of green tea extract on reproductive performance, hematology, lipid metabolism and histogenesis of liver and kidney of rabbit does. Asian J. Anim. Vet. Adv. 12(1):51-60. ISSN: 1683-9989 DOI: 10. 3923/ajava. 2017.51.60.

Friedewald, W., Levy, R. & Fredrickson, D. 1972. Estimation of the concentration of low-density lipoprotein cholesterol in plasma, without use of the preparative ultracentrifuge. Clin. Chem. 18(6):499-502. ISSN: 1530-8562.

Ghasemi, R., Zarei, M. & Torki, M. 2010. Adding medicinal herbs including garlic (Allium sativum) and thyme (Thymus vulgaris) to diet of laying hens and evaluating productive performance and egg quality characteristics. American J. Anim. Vet. Sci. 5(2):151-154. ISSN: 1557-4555. DOI: 10.3844/ajavap.2010.151.154.

Giusti, M., Raúl, L., Osvaldo, H. & Roberto, R. 2012. Indicadores bioquímicos, hematológicos y productividad de conejos alimentados con dietas normo e hipoproteica versión impresa. Acta Bioquímica Clínica Latinoamericana. 46(2):213-219. ISSN: 0325-2957.

Gornall, A.G., Bardawill, C.J. & David, M.M. 1949. Determination of serum proteins by means of the biuret reaction. J. Biol. Chem. 177:751-766. ISSN: 1083-351X.

Hernández, S.O., Bricio, R.I., Ramos, M.G., Zavalza, A.B., Cardona, E.G., García, L., Martínez, E. & Pascoe, S. 2016. Effect of inulin from Agave tequilana Weber Blue Variety on the metabolic profile of overweight and obese dyslipidemic patients. J. Clin. Trials. 6(254):2167-0870. ISSN: 1179-1519. DOI: 10.4172/2167-0870. 1000254.

Iser, M., Martínez, Y., Ni, H., Jiang, H., Valdivié, M., Wu, X., Al-Dhabi, N., Rosales, M., Duraipandiyan, V. & Fang, J. 2016a. Effects of Agave fourcroydes powder as a dietary supplement on growth performance, gut morphology, concentration of IgG and hematology parameters of broiler rabbits. Biomed Res. Int. 1-7. ISSN: 2314-6133. DOI: http://dx.doi.org/10.1155/2016/3414319.

Iser, M., Martínez, Y., Valdivié, M., Sánchez, D. & Rosales, M. 2016b. Comportamiento productivo y características de la canal de conejos alimentados con harina de Agave tequilana. Rev. Electrón. Vet. 17(10):1-12. ISSN: 1695-7504.

Jiya, Z. E., Abdumojeed, I. T., John, A. O., John, M. O. & Salamatu, S. 2018. Response of growing rabbits (Oryctolagus cuniculus) fed diets containing raw tallow (Detarium microcarpum) seed meal. J. Agri. Sci. 63(2):171-183. ISSN: 1450-8109. DOI: 10.2298/JAS 18021Z.

Kin, B., Tekce, H., Aktas, G. & Uyeturk, U. 2016. The role of the uncertainty of measurement of serum creatinine concentrations in the diagnosis of acute kidney injury. Renal failure. 38(2):305-310. ISSN: 1525-6049. DOI: 10.3109/0886022X.2015.1117925.

Li, L., Yin, B., Zhang, H., Peng, F., Li, N., Zhu, D., Hou, Y., Yin, J., Luo, Z., Tang, R. & Liu, G. 2011. Dietary supplementation with Atractylodes macrophala Koidz polysaccharides ameliorate metabolic status and improve immune function in early-weaned pigs. Livest. Sci. 142(1-3):33-41. ISSN: 1471-1413. DOI: 10.1016/j.livsci.2011.06-013.

Liu, G., Aguilar, Y. M., Ren, W., Chen, S., Guan, G., Xiong, X., Liao, P., Li, T., Huang, R. L., Park, I., Kim, S. W. & Yin, Y. L. 2016. Dietary supplementation with sanguinarine enhances serum metabolites and antibodies in growing pigs. J. Anim. Sci. 94(supl 3):75-78. ISSN: 0021-8812. DOI: 10.2527/jas.2015-9719.

Liu, G., Lei, Y., Martínez, Y., Ren, W., Duraipandivan, V., Ni, H., Yin, Y. & Al-Dhabi, N. 2017. Dietary Saccharomyces cerevisiae cell wall extract supplementation alleviates oxidative stress and serum amino acids profiles in weaned piglets. Oxid. Med Cell. Longev. 2017: 1-7. ISSN: 1942-0900. DOI:10.1155/2017/3967439.

Martínez, Y., Carrión, Y., Rodríguez, R., Valdivié, M., Olmo, C., Betancur, C. & Duraipandiyan, V. 2015. Growth performance, organ weights and some blood parameters of replacement laying pullets fed with increasing levels of wheat bran. Braz. J. Poult. Sci. 17(3):347-354. ISSN: 1806-9061. DOI:10.1590/1516-635X 1703347-354.

Martínez, Y., Martínez, O., Liu, G., Ren, W., Rodríguez, R., Fonseca, Y., Olmo, C., Iser, M., Aroche, R., Valdivié, M. & Nyachoti, C. 2013. Effect of dietary supplementation with Anacardium occidentale on growth performance and immune and visceral organ weights in replacement laying pullets. J. Food Agric. Environ. 13(3-4):1352-1357. ISSN: 1459-0263. DOI:10.1234/4.2013.4855.

Navab, M., Berliner, J. & Subbanagounder, G. 2001. HDL and the inflammatory response induced by LDL-derived oxidized phospholipids. Arterioscl. Throm. Vas. Biol. 21(4):481-488. ISSN: 1524-4636.

Niimi, M., Yang, D., Kitajima, S., Ning, B., Wang, C., Li, S., Liu, E., Zhang, J., Chen, E. & Fan, J. 2016. ApoE knockout rabbits: a novel model for the study of human hyperlipidemia. Atherosclerosis. 245(Feb):187-193. ISSN: 0021-9150. DOI:10.1016/j. atherosclerosis.2015.12.2002.

Padilla, E., Barragán, C.P., Diaz, N.E., Rathod, V. & Flores, J.M. 2018. Effects of Agave fructans (Agave tequilana Weber var. azul) on body fat and serum lipids in obesity. Plant Food Hum Nutr. 73(1):34-39. ISSN: 1573-9104. DOI:10.1007/s1113.

Pérez, Y.E., Becerra, E.M., Sáyago, S.G., Rocha, N.E., García, E.G., Castañeda, A., Montalvo, R., Rodriguez, C. & Montalvo, E. 2017. Nutritional characteristics and bioactive compound content of guava purees and their effect on biochemical markers of hyperglycemic and hypercholesterolemic rats. J. Funct. Foods. 35(August):447-457. ISSN: 1756-4646. DOI:10. 1016/j.jff.2017.06.027.

Sánchez-Chiprés, D. S., leal, E., Galindo, J., Valdavines, M. A. & Ly, J. 2018. Features of carcass performance and characteristics and meat quality in pigs fed Agave oligofructans. Cuban J. Agric. Sci. 52(1): 41-48. ISSN: 0864-0405.

Shehata, M.G., El Sohaimy, S.A., El-Sahn, M.A. & Youssef, M.M. 2016. Screening of isolated potential probiotic lactic acid bacteria for cholesterol lowering property and bile salt hydrolase activity. Ann. Agric. Sci. 61(1):65-75. ISSN: 0570-1783. DOI: 10.1016/j.aoas.2016.03.001

Shrivastava, A.K., Singh, H.V., Raizada, A. & Singh, S.K. 2015. C-reactive protein, inflammation and coronary heart disease. Egypt. Heart J. 672):89-97. ISSN: 2090-911X. DOI: 10.1016/j. bhj.2014.11.005.

Tappenden, K., Albin, D., Bartholome, A. & Mangian, H. 2003. Glucagon-like peptide-2 and short chain fatty acids: a new twist to an old story. J. Nutr. 133(11):3717-3720. ISSN: 1541-6100. DOI: 10.1093/jn/133.11.3717.

Urías, J., Cani, P., Delmeé, E., Neyrinck, A., López, M. & Delzenne, N. 2008. Physiological effects of dietary fructans extracted from Agave tequilana Gto. and Dasylirion spp. Brit.J. Nutr. 99(2):254-261. ISSN: 1475-2662. DOI:10.1017/50007114507795338.

Velázquez, I.O., González, G., Mellado, E., Veloz, R.A., Dzul, J.G., López, M.G. & García‐Vieyra, M.I. 2019. Phytochemical profiles and classification of Agave syrups using 1H‐NMR and chemometrics. Food Sci. Nutr. 7(1):3-13. ISSN: 2048-7177. DOI:10. 1002/fsn3.753

Wintrobe, M.M. 1962. Clinical hematology. Acad. Med. 37(1):78. ISSN: 1040-2446.

Yin, F., Zhang, Z., Huang, J. &. Yin, Y. 2010. Digestion rate of dietary starch affects systemic circulation of amino acids in weaned pigs. Bri.J. Nutr. 103(10):1404-1412. ISSN: 1475-2662. DOI: 10.1017/50007114589993321.

Recibido: 24 de Abril de 2019; Aprobado: 11 de Julio de 2019

^*Email: [e-mail]