SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.54 issue3Yield and bromatological composition of three Brachiaria varities in two areas of EcuadorSelection of promising rhizobia to inoculate herbaceous legumes in saline soils author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

My SciELO

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

  • Have no cited articlesCited by SciELO

Related links

  • Have no similar articlesSimilars in SciELO

Share


Cuban Journal of Agricultural Science

Print version ISSN 0864-0408On-line version ISSN 2079-3480

Cuban J. Agric. Sci. vol.54 no.3 Mayabeque Sept.-Dec. 2020  Epub Sep 01, 2020

 

Ciencia de los Pastos

Composición química, metabolitos secundarios y primarios de Tithonia diversifolia relacionados con el clima

1Instituto de Ciencia Animal, Apdo 24 San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba

2Universidad de Granma, Bayamo, Cuba

Resumen

Para establecer la relación entre la composición química, los metabolitos secundarios, los metabolitos primarios y las digestibilidades de la materia orgánica, materia seca, proteína, FND y FAD de Tithonia diversifolia y los factores climáticos, se realizó el estudio de correlación. Los indicadores fueron: A) composición química: FAD, FND, lignina, celulosa, hemicelulosa, contenido celular, MO, cenizas, N, Si, Ca, P y Mg; B) metabolitos secundarios: taninos totales, fenoles totales, taninos condensados totales, taninos condensados ligados a la fibra, taninos condensados libres, alcaloides, saponinas, triterpenos, esteroides y flavonoides, y C) metabolitos primarios: glucosa, fructosa, sacarosa, N, verbascosa, estaquiosa y rafinosa. Los coeficientes de correlación (r) entre los factores climáticos y la composición química fueron variables y los mayores valores se obtuvieron para la celulosa y la lluvia total y el número de días con lluvia (-0.69 y -0.73, respectivamente); para los metabolitos secundarios sobresalieron los taninos condensados totales y taninos condensados libres con las temperaturas e indicadores de la lluvia (valores de r entre 0.62 y 0.85) y para los metabolitos primarios se destacaron la verbascosa y estaquiosa con las temperaturas (r superiores a 0.78). La digestibilidad in vitro de la MS correlacionó (r entre -0.63 y -0.91) con las temperaturas, las lluvias y su distribución. Similar comportamiento registró la digestibilidad de la materia orgánica y el r varió entre -0.69 y -0.90. Las digestibilidades de la PB, FDA y FDN sólo correlacionaron con las lluvias y su distribución (r entre -0.74 y -0.87). Los datos evidenciaron el efecto específico y variable de los elementos del clima en los indicadores estudiados lo cual es de utilidad para el manejo eficiente de esta planta en condiciones del cambio climático. Se recomienda considerar estos resultados para contrarrestar el efecto negativo que pueden causar los metabolitos secundarios de la Tithonia diversifolia en los sistemas de alimentación de rumiantes, aplicar la modelación matemática para predecir el comportamiento de estas sustancias con los factores climáticos y otros aspectos del manejo de esta planta, así como extender este tipo de investigación a otras plantas de interés para la ganadería.

Palabras clave: factores antinutricionales; composición química; digestibilidad; temperatura; lluvia

Desde la década de los 90s del pasado siglo se argumenta que la ganadería en los países tropicales tiene que ser rentable y competitiva, basada en el mínimo uso de insumos importados, amigable con el medio ambiente y empleo de recursos locales (Roggero et al. 1996). Esta área geográfica dispone de la mayor biodiversidad de plantas, pero los sistemas de alimentación animal se basan, principalmente, en el empleo de pocas especies vegetales.

El uso de arbustivas en los sistemas pecuarios ha tomado gran importancia durante los últimos años, debido a su contribución nutricional, productiva y ambiental (Schultze-Kraft et al. 2018) y entre ellas sobresalió Tithonia diversifolia (Hemsl.) A. Gray debido a su diversidad genética (Del Val et al. 2017), amplia adaptación a diferentes condiciones ambientales (Ruiz et al. 2010), elevada variabilidad en los indicadores morfológicos (Rivera et al. 2018), alta producción de biomasa (Ruiz et al. 2017) y mejor composición química (Londoño et al. 2019) que la mayoría de los pastos utilizados en el trópico.

Además de las bondades señaladas con anterioridad, esta planta contiene metabolitos secundarios (Verdecia 2014) que, debido a sus características químicas, le confieren valor agregado ya que sus extractos se pueden emplear como insecticida y herbicida, entre otras propiedades (Miranda et al. 2015 y Ejelonu et al. 2017).

Las plantas (pastos, forrajes y arbustos, entre otras) empleadas en el trópico para la alimentación presentan marcado rendimiento estacional, lo que responde a la existencia de dos estaciones climáticas bien definidas (período llovioso y poco lluvioso). La Tithonia no escapa a este efecto y se ha evidenciado su menor rendimiento en el período poco lluvioso (Ruiz et al. 2016, 2017, Verdecia et al. 2018 y Paumier et al. 2020).

Al considerar lo antes expuesto, el objetivo de este estudio fue determinar la relación entre la composición química y los metabolitos secundarios de Tithonia diversifolia con algunos factores climáticos.

Materiales y Métodos

Se emplearon los datos obtenidos por Verdecia (2014) de un experimento de Tithonia diversifolia de dos años de establecida en parcelas de 0.5 ha en un diseño completamente al azar y cinco réplicas, en suelo Pardo con carbonato (Hernández et al. 1999) con pH 6.2, contenidos de P2O5, K2O y N de 2.4, 33.4 y 3.0 mg/100g de suelo, respectivamente y 3.6% de materia orgánica. La temperatura media y las precipitaciones anuales del período experimental fueron 25.6 ºC y 1083 mm, respectivamente mientras que los valores históricos fueron, en el mismo orden, 25.2 ºC y 1000 mm. No se empleó riego ni fertilización.

Las muestras se tomaron de 10 plantas al azar por réplica (240 muestras en total) cortadas a 15 cm sobre el nivel del suelo y estaban compuestas por hojas, peciolos y los tallos menores de 2,0 cm, se homogenizó el material, se secó en estufa de circulación de aire a 65 ºC durante 72 h hasta peso constante y se molió hasta alcanzar tamaño de partícula de 1 mm. Se analizaron 600 muestras en los dos años experimentales.

Se determinaron: MS, N, cenizas, MO, P, Ca y Mg (AOAC 2000); FDN, FDA, lignina, celulosa, hemicelulosa, contenido celular y sílice (Goering y Van Soest 1970); fenoles y taninos totales (Makkar 2003); taninos condensados totales, condensados libres y condensados ligados a la fibra (Porter et al. 1986); flavonoides (Boham y Kocipai-Abyazan 1944); saponinas (Obdoni y Ochuko 2001); triterpenos (Jie-Ping y Chao-Hong 2006); esteroides ( Galindo et al. 1989) y alcaloides (Muzquiz et al. 1994); digestibilidades in vitro de la MS, PB, FDA y FDN (Ankom 2000) y de la MO (Aumont et al. 1995) y azúcares por cromatografía gas-liquido. Además, se cuantificaron las temperaturas máximas, mínimas y medias, así como la lluvia total y el número de días con lluvias entre los muestreos realizados.

Se establecieron los coeficientes de correlación (Visauta 2007) entre los metabolitos secundarios (fenoles totales, taninos totales, taninos condensados ligados a la fibra, taninos condensados libres, alcaloides, saponinas, triterpenos, flavonoides y esteroides); la composición química (FDN, FDA, lignina, celulosa, hemicelulosa, contenido celular, materia orgánica, cenizas, nitrógeno, Si, Ca, P y Mg); las digestibilidades de la MO, MS, PB, FAD, FND, y los azúcares (verbascosa, estaquiosa, rafinosa, glucosa, fructosa y sacarosa) de Tithonia diversifolia con algunos factores climáticos (temperaturas máxima, mínima y media, número de días con lluvias y lluvia total).

Resultados

La correlación entre los factores climáticos y la composición química fue variable (tabla 1). Los mayores coeficientes (r) se obtuvieron para: el P con la temperatura máxima (0.64) y la temperatura media (0.63); la MO y ceniza con la temperatura mínima (0.62 y -0.62, respectivamente); la celulosa con la temperatura máxima, la lluvia total y el número de días con lluvias (-0.62, -0.69 y-0.73, en ese mismo orden) y el nitrógeno (N) con las lluvias y su distribución (-0.81 y -0.82, respectivamente). Para el resto de los indicadores de la composición química las correlaciones fueron bajas o no significativas.

Tabla 1 Coeficientes de correlación (r) entre la composición química y los factores climáticos 

Variables dependientes, % Variables independientes
Temperatura, ºC Lluvia, mm
Máxima Mínima Media Total # de días
FDN -0.15NS -0.45* -0.33 NS 0.31 NS 0.35 NS
FDA -0.29 NS -0.48* -0.42 NS 0.32 NS 0.39 NS
Lignina 0.15 NS -0.18 NS -0.04 NS 0.49* 0.56*
Celulosa -0.62** -0.29 NS -0.46* -0.69** -0.73**
Hemicelulosa 0.31 NS -0.22 NS 0.15 NS 0.07 NS 0.04 NS
Contenido celular 0.14 NS 0.45* 0.33 NS -0.31 NS -0.36 NS
Materia orgánica 0.47* 0.62** 0.55* 0.53* 0.55*
Cenizas -0.48* -0.62** -0.56* -0.54* -0.56*
Si -0.10 NS -0.19 NS -0.19 NS 0.20 NS 0.29 NS
Ca 0.50* -0.60** -0.58** -0.29 NS -0.17 NS
P 0.64** 0.49* 0.63** 0.18 NS 0.25 NS
Mg -0.29 NS -0.35 NS -0.30 NS -0.14 NS -0.008 NS
N -0.45* -0.23 NS -0.33 NS -0.81*** -0.82***

*P<0.05 **P<0.01 NS: no significativo

Las mayores correlaciones (tabla 2) se encontraron: entre los fenoles totales, taninos condensados totales, taninos condensados ligados a la fibra y taninos condensados libres con la temperatura máxima (entre 0.67 y 0.89) y temperatura media (entre 0.63 y 0.85); para los taninos condensados totales y taninos condensados libres con la temperatura mínima (0.77 y 0.76, respectivamente) y estos mismos compuestos con la lluvia total (0.72 y 0.79, respectivamente) y con el número de días con lluvias (0.64 y 0.77, respectivamente). Para el resto de los metabolitos secundarios las correlaciones fueron bajas o no significativas.

Tabla 2 Coeficientes de correlación (r) entre los metabolitos secundarios y los factores climáticos 

Variables dependientes Variables independientes
Temperatura, ºC Lluvia, mm
Máxima Mínima Media Total # de días
Taninos totales 0.40 NS 0.29 NS 0.34 NS 0.51* 0.58*
Fenoles totales 0.67** 0.57* 0.63** 0.48* 0.52*
Taninos condensados totales 0.88*** 0.77*** 0.85*** 0.72*** 0.64**
Taninos condensados ligados a fibra 0.63** 0.56* 0.63** 0.45* 0.33 NS
Taninos condensados libres 0.89*** 0.76*** 0.84*** 0.79*** 0.77***
Flavonoides 0.20 NS -0.28 NS -0.16 NS 0.46* 0.50*
Alcaloides -0.10 NS -0.33 NS -0.19 NS 0.45* 0.42 NS
Saponinas -0.26 NS -0.45* -0.38 NS 0.31 NS 0.34 NS
Triterpenos 0.06 NS -0.27 NS -0.13 NS 0.42 NS 0.47*
Esteroides 0.01 NS -0.29 NS -0.16 NS 0.48* 0.52*

*P<0.05 **P<0.01 ***P<0.001 NS: no significativo

Los mayores coeficientes entre la verbascosa y la estaquiosa (0.78-0.90) se obtuvieron con las temperaturas (máxima, mínima y media). Para el resto de los azúcares no se encontró relación con las temperaturas, mientras que con las lluvias y su distribución las relaciones fueron bajas o no significativas (tabla 3).

Tabla 3 Coeficientes de correlación (r) entre los azúcares y los factores climáticos 

Variables dependientes Variables independientes
Temperatura, ºC Lluvia, mm
Máxima Mínima Media Total # de días
Verbascosa 0.78*** 0.90*** 0.88*** 0.39 NS 0.39 NS
Estaquiosa 0.78*** 0.87*** 0.86*** 0.55* 0.46*
Rafinosa -0.12 NS 0.03 NS 0.20 NS -0.40 NS -0.53*
Glucosa 0.19 NS 0.35 NS 0.31 NS -0.24 NS -0.35 NS
Fructosa 0.25 NS 0.32 NS 0.32 NS -0.11 NS -0.20 NS
Sacarosa 0.23 NS 0.34 NS 0.32 NS -0.17 NS -0.27 NS

*P<0.05 ***P<0.001 NS: no significativo

La digestibilidad in vitro de la MS (DIVMS) y de la materia orgánica (DMO) correlacionaron negativamente con las temperaturas, las lluvias y su distribución, mientras que en la verdadera (DV) las correlaciones fueron significativas solo con las temperaturas. Las mayores correlaciones entre las digestibilidades de la proteína (DPB), de la fibra detergente ácida (DFDA) y fibra detergente neutra (DFDN) se obtuvieron con las lluvias y su distribución, aunque esta última también correlacionó con la temperatura mínima (tabla 4).

Tabla 3 Coeficientes de correlación (r) entre las digestibilidades y los factores climáticos 

Variables dependientes Variables independientes
Temperatura, ºC Lluvia, mm
Máxima Mínima Media Total # de días
DIVMS -0.80*** -0.63** -0.74*** -0.91*** -0.89***
DV 0.82*** 0.61** 0.72** 0.56* 0.55*
DMO -0.81*** -0.69** -0.76** -0.90*** -0.88***
DPB -0.53* -0.37 NS -0.46 -0.85*** -0.87***
DFDA -0.34 NS -0.09 NS -0.20 NS -0.74** -0.77**
DFDN -0.34 NS -0.79** -0.19 NS -0.74** -0.76**

*P<0.05 **P<0.01 ***P<0.001 NS: no significativo

Discusión

La mayoría de las investigaciones que se realizan sobre el rendimiento y calidad de los pastos, forrajes y otros cultivos de interés para la ganadería se realizan en experimentos de campo y las diferencias en los resultados se han explicado mediante la edad de rebrote, frecuencia y altura de corte, fertilización, riego, manejo, especies y variedades, entre otros factores. Mientras que los aspectos del clima han sido tratados de forma general mediante el comportamiento de sus indicadores en los períodos estacionales.

Es ciencia constituida que los integrantes del clima (temperaturas, lluvias, humedad, entre otros) actúan de forma interrelacionada en el rendimiento y calidad de los pastos. Sin embargo, en la presente investigación se empleó la hipótesis de estudiar la influencia individual de algunos factores del clima (temperaturas, lluvias y su distribución) en la composición química, metabolitos secundarios y digestibilidad de la Tithonia diversifolia. Para ello, se emplearon los datos climáticos correspondientes a cada período de crecimiento donde se efectuaron los muestreos y los análisis químicos de los indicadores estudiados durante dos años. De esta forma se obtenían suficientes datos para establecer las correlaciones con precisión. Además, se consideró como significativo cuando el coeficiente de correlación alcanzó valor superior a 0.60 y significación superior a P<0.05.

La literatura señala las bondades de la composición química de la Tithonia, caracterizada por altos valores de proteína, moderados contenidos de elementos fibrosos y aceptables tenores de minerales, los que varían en dependencia del manejo agronómico (variedad, frecuencia y altura de corte, fertilización y edad de rebrote, entre otros aspectos) a que sea sometida la planta. Sin embargo, la información muestra alta variabilidad de los valores de los indicadores de la composición química con el manejo (Verdecia et al. 2011, Rivera et al. 2018 y Londoño et al. 2019).

Los coeficientes de correlación entre los indicadores de la composición química y los factores climáticos fueron, en general, bajos y con alta variabilidad, con excepción de la celulosa, la MO y el P (tabla 1). La correlación negativa encontrada entre la celulosa y la temperatura máxima pudiera estar relacionada, quizás, con el hecho de que las temperaturas máximas fueran superiores a la temperatura óptima para el crecimiento de la planta e influyera negativamente en él. Sin embargo, las correlaciones con la lluvia y su distribución fueron negativas y significativas lo que indica la posible alteración de la síntesis de este compuesto. Esto reafirma lo encontrado por Nava et al. (2019) al estudiar el efecto de lluvia en este cultivo.

Las correlaciones negativas y altamente significativas del N con la lluvia y su distribución pudieran estar relacionada con el efecto de dilución que sufre el N, así como la probable disminución de la capacidad de absorción, por la raíz, de este elemento al existir un gradiente de humedad en el suelo que no favorece el referido proceso (Taiz y Zeiger 2010).

Se ha informado variabilidad en la composición mineral de la Tithonia en dependencia del manejo, incluido el clima, a que es sometida (Verdecia 2014 y Guatusmal-Gelpud 2020). En el caso de los minerales (Si, Ca y Mg) no se encontraron ajustes o estos fueron bajos con los factores del clima, lo cual pudiera indicar cierta independencia a los factores climáticos, aspectos estos que necesitan investigaciones futuras. Sin embargo, las mayores correlaciones sólo correspondieron al P con las temperaturas máxima y media. Lo anterior pudiera indicar que la absorción de este elemento se favorece con el incremento de las temperaturas máximas y medias.

Rivera et al. (2018) en su artículo recopilaron la información sobre los metabolitos secundarios de la Tithonia y señalaron la diversidad de compuestos químicos que los conforman, así como la variedad de efectos que producen en el animal: las saponinas tienen actividad antibacteriana e intervienen en la disminución o eliminación de los protozoos del rumen; los flavonoides tienen propiedades antimicrobianas y los terpenoides pueden reducir la actividad peptidolítica de las bacterias ruminales e inhiben efectivamente el crecimiento de las bacterias ruminales implicadas en la producción de amoníaco. Esta variedad de compuestos químicos constitutivos de los flavonoides, alcaloides, saponinas, triterpenos y esteroides pudieran ser los responsables de que las relaciones entre estos metabolitos secundarios y los factores del clima fueran variables y de bajo coeficiente de correlación en la presente investigación. Por ello, se precisan futuros experimentos para profundizar en esta respuesta, así como su efecto en el animal.

En relación con los taninos, estos son compuestos polifenólicos de elevado peso molecular con diferentes propiedades, existen varias clasificaciones y estos compuestos pueden inhibir enzimas (celulasas y pectinasas), producir alteraciones en las paredes celulares, reducción de emisiones de CH4 y afectar el transporte de carbohidratos y aminoácidos, entre otras funciones (Makkar et al. 1988, Makkar 2003 y Rivera et al. 2018).

La determinación química de estos compuestos necesita marchas analíticas específicas, por lo general de elevado costo, por lo que es frecuente que se emplee su determinación cualitativa (Lezcano et al. 2012 y Sandoval-Pelcastre et al. 2020). Sin embargo, como toda marcha analítica cualitativa depende de varios factores (la edad y parte de la planta muestreada, concentración del compuesto en el material y sensibilidad del reactivo a utilizar) por lo que el resultado puede ser variable y no reflejar la verdadera composición de la muestra.

En Tithonia diversifoliaGallego-Castro et. al (2017) encontraron variaciones en el contenido de compuestos fenólicos cuando estudiaron diferentes métodos de siembra; Scull et al. (2008) hallaron diferencias en el contenido de polifenoles entre las hojas, tallos y planta íntegra y Verdecia et al. (2011) determinaron el efecto de la edad de rebrote y la estación del año en varios compuestos fenólicos.

En la presente investigación las mejores correlaciones se obtuvieron en los taninos condensados totales y los taninos condensados libres con las temperaturas (máxima, mínima y media) y las lluvias y su distribución, lo que evidencia el efecto positivo de los factores del clima en la concentración de estos compuestos químicos de la Tithonia. Por ello, sería de interés conocer cuál sería el valor límite de las temperaturas y lluvias que propiciara valores apropiados de estos compuestos que no influyan negativamente en la fisiología y nutrición de los animales que consumen esta planta.

En relación con los azúcares la información es limitada y ha estado fundamentada en la determinación cualitativa de azúcares reductores. En la presente investigación las mejores correlaciones se encontraron en la verbascosa y estaquiosa con las temperaturas (máxima, mínima y media). Estos azúcares están formados por moléculas galactosa, glucosa y fructosa en proporciones 2:1:1 y 3:1:1 para la estaquiosa y verbascosa, respectivamente. Sin embargo, no hubo correlación entre la glucosa y la fructosa con los factores del clima lo cual llamó la atención, pues estas sustancias son la base a partir de las cuales se sintetizan la verbascosa y estaquiosa, clasificados como oligosacárido y tetrasacárido, respectivamente. Además, estos compuestos al ser consumidos pueden producir flatulencia y ejercer efecto negativo en la nutrición animal. Por ello, todos estos aspectos necesitan de investigaciones futuras.

La digestibilidad señala la eficiencia de utilización por el animal de un indicador (MS, MO, PB, FDN y FDA, entre otros) y se ha informado que ella depende del manejo del pasto, así como de factores internos como el contenido de compuestos fibrosos, lignina y sílice, entre otros aspectos (Valenciaga et al. 2009a b). Por otro lado, La O et al. (2012) al estudiar diferentes digestibilidades (MS, MO, FDA, FDN) de varios ecotipos de Tithonia diversifolia encontraron variabilidad de los valores entre los ecotipos. Como estos compuestos constitutivos de la planta varían con la estación climática, es de esperar que la digestibilidad también fluctúe y por ello se puede considerar que los factores climáticos influyen indirectamente en la digestibilidad.

En la literatura consultada no se encontró artículo similar al presente estudio y fue interesante encontrar la influencia negativa y significativa entre las temperaturas máxima, mínima y media (coeficiente de correlación entre -0.63 y -0.81) y la DIVMS y DMO, pero las lluvias y su distribución también mostraron coeficientes de correlación negativos y altamente significativos (entre -0.88 y -0.91). Sin embargo, para la DPB, DFDN y DFDA las mayores correlaciones negativas y significativas se obtuvieron con la lluvia y su distribución. Estos elementos pudieran servir de alerta para realizar el manejo eficiente de esta especie en el período lluvioso, caracterizado por altas temperaturas y precipitaciones.

Los resultados obtenidos en la presente investigación, al considerar que los elementos del clima (temperaturas, lluvias y su distribución) actúan de forma individual y o interrelacionados, evidenciaron la respuesta específica y variable de los factores del clima en los indicadores estudiados, lo cual es de utilidad para el manejo eficiente de esta planta en condiciones del cambio climático. Además, es preciso considerar la necesidad de realizar estudios futuros para contrarrestar el probable efecto negativo que pueden causar los metabolitos secundarios de Tithonia diversifolia en los sistemas de alimentación de rumiantes; aplicar la modelación matemática para predecir el comportamiento de estas sustancias con los factores del clima e incluir otros indicadores como la duración e intensidad de la luz; considerar estos resultados al diseñar el manejo eficiente de esta planta y extender este tipo de investigación a otras plantas de interés para la ganadería.

References

Ankom Technology. 2000. Procedures for fiber and in vitro analysis. Available: http://www.ankom.com. [ Links ]

AOAC (Association of Official Analytical Chemists). 2000. Official Methods of Analysis. 17th Ed. Ed. AOAC International. Gaithersburg, MD, USA. [ Links ]

Aumont, G., Caudron, I., Saminadin, G. & Xandé, A. 1995. "Sources of variation in nutritive values of tropical forages from the Caribbean". Animal Feed Science and Technology, 51(1-2): 1-13, ISSN: 0377-8401, DOI: https://doi.org/10.1016/0377-8401(94)00688-6. [ Links ]

Boham, B.A. & Kocipai-Abyazan, R. 1994. "Flavonoids and condensed tannins from leaves of Hawaiian Vaccinium vaticulatum and V. calycynium". Pacific Science, 48(4): 458-463, ISSN: 0030-8870. [ Links ]

Del Val, R., Miranda, J.M., Flores, M.X., Gómez, J.M., Solorio, B., Solorio, F.J. & González, S. 2017. "Diversidad genética de Tithonia diversifolia (Hemsl) Gray de Michoacán: Análisis con marcadores de ADN-SSR". Ciencia y Tecnología Universitaria, 4(3): 9-14, ISSN: 2007-7750. [ Links ]

Ejelonua, O.C., Elekofehintia, O.O. & Adanlawob, I.G. 2017. "Tithonia diversifolia saponin-blood lipid interaction and its influence on immune system of normal wistar rats". Biomedicine and Pharmacotherapy, 87: 589-595, ISSN: 0753-3322, DOI: https://doi.org/10.1016/j.biopha.2017.01.017. [ Links ]

Fan, J.P. & He, C.H. 2006. "Simultaneous quantification of three major bioactive triterpene acids in the leaves of Diospyros kaki by high-perfomance liquid chromatography method". Journal of Pharmaceutical and Biomedical Analysis, 41(3): 950-956, ISSN: 0731-7085, DOI: https://doi.org/10.1016/j.jpba.2006.01.044. [ Links ]

Galindo, W., Rosales, M., Murgueitio, E. & Larrahondo, J. 1989. "Sustancias antinutricionales en las hojas de árboles forrajeros". Livestock Research for Rural Development, 1(1): 36-47, ISSN: 0121-3784, Available: <http://www.lrrd.org/lrrd1/1/mauricio.htm>. [ Links ]

Gallego-Castro, L.A., Mahecha-Ledesma, L. & Angulo-Arizala, J. 2017. "Calidad nutricional de Tithonia diversifolia Hemsl. A Gray bajo tres sistemas de siembra en el trópico alto". Agronomía Mesoamericana,28(1): 213-222, ISSN: 2215-3608, DOI: https://doi.org/10.15517/am.v28i1.21671. [ Links ]

Goering, H.K. & Van Soest, P.J. 1970. Forage fiber analyses: Apparatus, reagent, procedures and some applications. In: Agriculture Handbook No. 379. Ed. U.S.D.A. Agricultural Research Service, Department of Agriculture, United States of America, p. 20. [ Links ]

Guatusmal-Gelpud, C., Escobar-Pachajoa, L.D., Meneses-Buitrago, D.H., Cardona-Iglesias, J.L. & Castro-Rincón, E. 2020. "Producción y calidad de Tithonia diversifolia y Sambucus nigra en trópico altoandino colombiano". Agronomía Mesoamericana,31(1): 193-208, ISSN: 2215-3608, DOI: https://doi.org/10.15517/am.v31i1.36677. [ Links ]

Hernández, A., Pérez, J.M. & Boch, D. 1999. Nueva versión de la clasificación genética de los suelos de Cuba. Instituto de Suelos, Ministerio de Agricultura, La Habana, Cuba, p.64. [ Links ]

La O, O., González, H., Orozco, A., Castillo, Y., Ruiz, O., Estrada, A., Ríos, F., Gutiérrez, E., Bernal, H., Valenciaga, D., Castro, B.I. & Hernández, Y. 2012. "Chemical composition, in situ rumen degradability, and in vitro digestibility of Tithonia diversifolia ecotypes of interest for ruminant feeding". Cuban Journal of Agricultural Science, 46(1): 47-53, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Lezcano, Y., Soca, M., Sánchez, L.M., Ojeda, F., Olivera, Y., Fontes, D., Montejo, I.L. & Santana, H. 2012. "Caracterización cualitativa del contenido de metabolitos secundarios en la fracción comestible de Tithonia diversifolia (Hemsl.) A. Gray". Pastos y Forrajes, 35(3): 283-292, ISSN: 2078-8452. [ Links ]

Londoño, J., Mahecha, L. & Angulo, J. 2019. "Desempeño agronómico y valor nutritivo de Tithonia diversifolia (Hemsl.) A Gray para la alimentación de bovinos". Revista Colombiana de Ciencia Animal RECIA, 11(1): 28-41, ISSN: 2027-4297, DOI: http://dx.doi.org/10.24188/recia.v11.n1.2019.693. [ Links ]

Makkar, H.P.S. 2003. "Effects and fate of tannins in ruminant animals, adaptation to tannins, and strategies to overcome detrimental effects of feeding tannin-rich feeds". Small Ruminant Research, 49(3): 241-256, ISSN: 0921-4488, DOI: https://doi.org/10.1016/S0921-4488(03)00142-1. [ Links ]

Makkar, H.P.S., Dawra, R.K. & Singh, B. 1988. "Determination of both tannin and protein in a tannin-protein complex". Journal of Agricultural and Food Chemistry, 36(3): 523-525, ISSN: 1520-5118, DOI: https://doi.org/10.1021/jf00081a600. [ Links ]

Miranda, M.A., Varela, R.M., Torres, A., Molinillo, J.M.G., Gualtieri, S.C.J. & Macias, F.A. 2015. "Phytotoxins from Tithonia diversifolia". Journal of Natural Products, 78(5): 1083 -1092, ISSN: 1520-6025, DOI: https://doi.org/10.1021/acs.jnatprod.5b00040. [ Links ]

Muzquiz, M., Cuadrado, C., Ayet, G., de la Cuadra, C., Burbano, C. & Osagie, A. 1994. "Variation of alkaloid components of lupin seeds in 49 genotypes of Lupinus albus L. from different countries and location". Journal of Agricultural and Food Chemistry, 42(7): 1447-1450, ISSN: 1520-5118, DOI: https://doi.org/10.1021/jf00043a011. [ Links ]

Navas-Panadero, A. & Montaña. V. 2019. "Comportamiento de Tithonia diversifolia bajo condiciones de bosque húmedo tropical". Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú, 30(2): 721-732, ISSN: 1682-3419, DOI:https://doi.org/10.15381/rivep.v30i2.15066. [ Links ]

Obdoni, B.O. & Ochuko, P.O. 2001. "Phytochemical studies and comparative efficacy of the crude extract of some homostatic plants in Edo and Delta States of Nigeria". Global Journal of Pure and Applied Sciences, 8(2): 203-208, ISSN: 1118-0579, DOI: https://doi.org/10.4314/gjpas.v8i2.16033. [ Links ]

Paumier, M, Verdecia. D.M., Ramírez, J.L., Herrera, R.S., Santana, A., Méndez-Martínez, Y., Torres, E. & Sánchez, A.R. 2020. "Indicators of Yield of Tithonia diversifolia in the Zone of Granma Province, Cuba". Modern Concepts & Developments in Agronomy, 6(4): 670-673, ISSN: 2637-7659, DOI: https://doi.org/10.31031/MCDA.2020.06.000645. [ Links ]

Porter, L., Hrstich, L. & Chan, B. 1985. "The conversion of procyanidins and prodelphinidins to cianidin and delphidin". Phytochemistry, 25(1): 223-230, ISSN: 0031-9422, DOI: https://doi.org/10.1016/S0031-9422(00)94533-3. [ Links ]

Rivera, J.E., Chará, J., Gómez-Leyva, J.F., Ruíz, T. & Barahona, R. 2018. "Variabilidad fenotípica y composición fitoquímica de Tithonia diversifolia A. Gray para la producción animal sostenible". Livestock Research for Rural Development, 30(12), ISSN: 0121-3784, Available: <http://www.lrrd.org/lrrd30/12/rive30200.html>. [ Links ]

Roggero, P., Bellon, S. & Rosales, M. 1996. "Sustainable feeding systems based on the use of local resources". Annales de Zootechnie, 45(Suppl1): 105-118, ISSN: 1297-9651. [ Links ]

Ruíz, T.E., Alonso, J., Febles, G.J., Galindo, J.L., Savón, L.L., Chongo, B.B., Torres, V., Martínez, Y., La O, O., Gutiérrez, D., Crespo, G.J., Cino, D.M. Scull, I. & González, J. 2016. Tithonia diversifolia: I. "Integral study of different materials for their potential biomass production and nutritional quality". Avances en Investigación Agropecuaria, 20(3): 63-83, ISSN: 2683-1716. [ Links ]

Ruiz, T.E., Febles, G.J., Alonso, J., Crespo, G. & Valenciaga, N. 2017. Agronomy of Tithonia diversifolia in Latin America and the Caribbean region. In: Mulberry, moringa and tithonia in animal feed, and other uses. Results in Latin America and the Caribbean. Savon, L.L, Gutierrez, O. & Febles, F. (eds.). Ed. FAO-ICA. La Habana, Cuba, pp. 171-202, ISBN: 978-959-7171-72-0. [ Links ]

Ruíz, T.E., Febles, G., Torres, V., González, J., Achan, G., Sarduy, L. & Díaz, H. 2010. "Assessment of collected materials of Tithonia diversifolia (Hemsl) Gray in the center-western region of Cuba". Cuban Journal of Agricultural Science, 44(3): 285- 289, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Sandoval-Pelcastre, A.A., Ramírez-Mella, M., Rodríguez-Ávila, N.L. & Candelaria-Martínez, B. 2020. "Tropical trees and shrubs with potential to reduce the production of methane in ruminants". Tropical and Subtropical Agroecosystems, 23(33): 1-16, ISSN: 1870-0462. [ Links ]

Schultze-Kraft, R., Rao, I.M., Peters, M., Clements, R.J., Bai, C. & Liu, G. 2018. "Tropical forage legumes for environmental benefits: An overview". Tropical Grasslands, 6(1): 1-14, ISSN: 2346-3775, DOI: http://dx.doi.org/10.17138/tgft(6)1-14. [ Links ]

Scull, I., Savón, L. & Ramos, Y. 2008. Composición química de la harina de forraje de Tithonia diversifolia con diferentes edades de corte. Memorias XXI Congreso Panamericano de Ciencias Veterinarias, La Habana, Cuba. [ Links ]

Taiz, L. & Zeiger, E. 2010. Plant Physiology. 5th Ed. Ed. Sinauer Associates Inc. Publishers, Sunderland, Massachusetts U.S.A., p. 778, ISBN: 9780878935116. [ Links ]

Verdecia, D.M. 2014. Composición química y metabolitos secundarios en seis variedades de árboles, arbustos y leguminosas volubles en el Valle del Cauto. PhD Thesis. Universidad de Granma, Cuba, p. 100. [ Links ]

Valenciaga, D., Chongo, B., Herrera, R.S., Torres, V., Oramas, A. & Herrera, M. 2009a. "Effect of regrowth age on in vitro dry matter digestibility of Pennisetum purpureum cv. Cuba CT-115". Cuban Journal of Agricultural Science, 43(1): 81-84, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Valenciaga, D., Herrera, R.S., de Oliveira-Simoes, E., Chongo, B. & Torres, V. 2009b. "Monomeric composition of the lignin from Pennisetum purpureum cv. Cuba CT-115 and its variation with the regrowth age". Cuban Journal of Agricultural Science, 43(3): 305-310, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Verdecia, D.M., Herrera, R.S., Ramírez, J.L., Bodas, R., Leonard, I., Giráldez, F.J., Andrés, S., Santana, A., Méndez-Martínez, Y. & López, S. 2018. "Yield components, chemical characterization and polyphenolic profile of Tithonia diversifolia in Valle del Cauto, Cuba". Cuban Journal of Agricultural Science, 52(4): 457-471, ISSN: 2079-3480. [ Links ]

Verdecia, D.M., Ramírez, J.L., Leonard, I., Álvarez, Y., Bazán, Y., Bodas, R., Andrés, S., Álvarez, J., Giráldez, F. & López, S. 2011. "Calidad de la Tithonia diversifolia en una zona del Valle del Cauto". Revista Electrónica de Veterinaria REDVET, 12(5): 1-13, ISSN: 1695-7504 [ Links ]

Visauta, B. 2007. Análisis estadístico con SPSS 14. Estadística básica. 3rd Ed. Ed. McGrawHill/Interamericana, Madrid, España, p. 281, ISBN: 9788448156701. [ Links ]

Recibido: 25 de Febrero de 2020; Aprobado: 05 de Junio de 2020

Creative Commons License This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License