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Distribución espacial de la población de ácaros en los árboles de Caryocar brasiliense. Nota técnica

G.L.D. Leite^{1  *} 
http://orcid.org/0000-0002-2928-3193

J. A. Lazo² 
http://orcid.org/0000-0001-8697-5981

R.V.S. Veloso¹ 
http://orcid.org/0000-0002-6807-3607

A.L. Matioli³ 
http://orcid.org/0000-0003-3708-5602

Ch.I.M. Almeida¹ 
http://orcid.org/0000-0001-6654-616X

M. A. Soares⁴ 
http://orcid.org/0000-0002-8725-3697

P. G. Lemes¹ 
http://orcid.org/0000-0002-1364-0424

⁵Insetário G.W.G. Moraes, Instituto de Ciências Agrárias, Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal 135, 39404-547 Montes Claros, Minas Gerais State, Brazil.

⁶Instituto de Ciencia Animal, Mayabeque, Cuba.

⁷Laboratório de Acarologia, Instituto Biológico, 13092-543, Campinas, São Paulo State, Brazil.

⁴Departamento de Agronomia, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, 39.100-000, Diamantina, State of Minas Gerais, Brazil.

Resumen

El objetivo de esta investigación fue estudiar la distribución espacial de la población de ácaros en los árboles de pequi (Caryocar brasiliense). Se utilizó un diseño completamente al azar y se evaluó la distribución espacial de los ácaros de acuerdo con la orientación de las ramas, parte de la copa de los árboles, parte de la hoja y superficie foliar. La parte de la copa del árbol y la orientación de las ramas no influyeron en la población de ácaros en las hojas y los frutos. La mayor cantidad de Histiostoma sp. se observó en la parte proximal de la hoja. La superficie de la hoja determinó la presencia de ácaros y un mayor número de Agistemus sp., Eutetranychus sp., Tetranychus sp. 1 y 2, Histiostoma sp. y Proctolaelaps sp. se observó en la superficie abaxial. Se recomienda como plan preliminar para el muestreo de ácaros en plantaciones de C. brasiliense para utilizar las hojas de todas las partes del árbol.

Palabras clave: pequi; Acari; clima; superficie foliar

El cerrado es un bioma característico del territorio brasileño y la especie Caryocar brasiliense Camb. (Malpighiales: Caryocaraceae) está ampliamente distribuido en estas regiones (^{Ribeiro et al. 2018}). Sus frutos se utilizan en la nutrición humana, producción de cosméticos, lubricantes y en la industria farmacéutica, y representan la principal fuente de ingresos en muchas comunidades (^{Leite et al. 2020}). Según los recolectores, las hojas y frutos de este árbol sufren daños causados por los ácaros, ya que crecen en áreas aisladas y deforestadas debido a su protección por la ley federal. A pesar de la importancia biológica y social de C. brasiliense, existen pocos estudios entomológicos con esta especie y se desconocen sus ácaros.

La diversidad y abundancia de ácaros puede variar según la disposición de las ramas en el árbol y las partes de la hoja. Algunas hipótesis explican estos hechos. ^{Roda et al. (2012)} señalaron que la disposición de las ramas en la copa de un árbol afecta la distribución de ácaros porque la dirección del viento influye en la propagación del insecto. Por otra parte, ^{Leite et al. (2017)} informaron que una mayor exposición del follaje al sol puede influir en la calidad de los tejidos de la planta huésped, unido al microclima donde se desarrollan. Una investigación realizada en otros cultivos (^{Lemtur y Choudhary 2016}) muestra que los ácaros generalmente prefieren las hojas y partes de las hojas más suaves y delgadas de los tricomas.

En este sentido, el objetivo de esta investigación fue estudiar la distribución espacial de la población de ácaros en los árboles de C. brasiliense cultivados en áreas del cerrado brasileño durante tres años.

El estudio se realizó en el municipio de Montes Claros, en el estado de Minas Gerais, Brasil, durante 3 años consecutivos (junio de 2011 a junio de 2014). La región tiene inviernos secos y veranos lluviosos, y se clasificada como clima Aw: sabana tropical, según Köppen.

Se utilizaron tres áreas para la recolección de datos: cerrado en sentido estricto (16º 44 '55.6 " S 43º 55' 7.3" O, a 943 msnm), pastos, vegetación anteriormente de cerrado (16º 46 '16.1" S 43º 57' 31.4" O, a 940 msnm), y campus del Instituto de CiênciasAgrárias da Universidade Federal de Minas Gerais (ICA/UFMG) (16º40'54,5" S, 43º50'26,8" O, a 633 msnm).

El diseño fue completamente al azar con 30 réplicas (30 árboles) - 10 árboles adultos (producción de fruto)/área. Los tratamientos fueron: orientación de las ramas (norte, sur, oeste y este), parte de la copa (parte apical, media e inferior del árbol), parte de la hoja (parte distal, media y proximal = cerca del pecíolo) y superficie de la hoja (adaxial y abaxial).

Se avanzó (~ 600 m) en línea recta en cada área, y cada 50 m se evaluó un árbol de C. brasiliense al azar. Los árboles adultos de C. brasiliense (que producen frutos) se muestrearon aleatoriamente en cada recolección, excepto en el pasto del campus universitario donde siempre se evaluaron los árboles. Se recolectaron mensualmente (en la mañana), durante los 3 años, cuatro hojas expandidas, cuatro flores y cuatro frutos de cada estrato de la copa (parte inferior, media y apical) y de cada orientación cardinal de ramas (norte, sur, oeste y este) de 30 árboles.

Estos materiales vegetales se colocaron en bolsas de plástico blanco transparentes, se sellaron y se transportaron al laboratorio para el conteo de ninfas y adultos (suma) de ácaros (fitófagos y depredadores). El conteo comenzó dentro de las 2 h posteriores a la recolección del material, utilizando un lente de aumento de 12.5 X para hojas y flores, pero en las frutas los ácaros se evaluaron por conteo directo (sin lente).

Se contaron tres áreas en la parte central (área equidistante entre la vena principal y el borde) de cada hoja (superficie adaxial y abaxial), pero las flores se distribuyeron al azar. En el caso de la fruta, se evaluaron los ácaros presentes en toda la fruta. Estas tres áreas se distribuyeron, una por cada parte de la hoja (distal, mediana y proximal = cerca del pecíolo). Estos ácaros presentes en las partes evaluadas (hojas, flores y frutos) de C. brasiliense se recolectaron con pincel y se conservaron en frascos con alcohol al 70% para su identificación por el Dr. AL Matioli (varias familias) y el Dr. Eddie A. Ueckermann (Agistemus).

Los datos se sometieron a una prueba de normalidad (Liliefors) y homogeneidad de varianza (Cochran y Bartlet) y, en los casos necesarios, se transformaron según √x + 0.5. Se realizó el análisis de varianza y la comparación de medias con la prueba de Tukey (P <0.05).

No se observaron ácaros en las flores. La parte de la copa del árbol y la orientación de las ramas no influyeron en la población de ácaros en hojas y frutos. La mayor cantidad de Histiostoma sp. (Histiostomidae)/cm2 (F=6 588, P=0.00213) se observó en la parte proximal de la hoja (0.0593±0.0082 A), sin diferir de la parte distal (0.0288±0.0047 B). En la parte media de la hoja, el número de Histiostoma sp. (Histiostomidae)/cm2 (0.0384 ± 0.0056 AB) fue intermedio. Las diferentes partes de la hoja no influyeron (P>0.05) en el número/m2 de Acari sp. (0.000675±0.00045), Agistemus sp. (Stigmaeidae) (0.00165±0.0007), Eutetranychus sp. (Tetranychidae) (0.0001±0.00005), Proctolaelaps sp. (Ascidae) (0.001275±0.00085), Tetranychus sp.1 (Tetranychidae) (0.00215±0.00145) y Tetranychus sp.2 (Tetranychidae) (0.00075±0.0006).

Los ácaros atacan preferentemente la parte proximal de la hoja, probablemente debido a que esta área es más joven en relación con otras partes de la hoja (^{Maksymowych 1973}) y, en consecuencia, les facilita su alimentación y colonización. Los ácaros pueden preferir hojas añejas -Neoseiulus californicus (McGregor) (Phytoseiidae), Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot (Phytoseiidae) y Tetranychus urticae (Koch)- u hojas dobladas y racimos de flores y frutas -N. cucumeris (Oudemans), N. aurescens Athias-Henriot y Phytonemus pallidus (Banks) (Tarsonemidae) en Fragaria sp. (Rosaceae) (^{Fitzgerald et al. 2008}).

La falta de relación entre la parte de la copa y la orientación de las ramas con la presencia de ácaros en las hojas y frutos de la especie Caryocar brasiliense puede explicarse quizás por los nichos de colonización uniformes en la copa de este árbol y por las bajas densidades (en general) de estos ácaros, que no permitieron encontrar ninguna tendencia. Sin embargo, ^{Roda et al. (2012)} señalaron que el estrato medio de una palma contiene significativamente más ácaros Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) que las hojas de la copa superior o inferior. Además, las hojas del estrato inferior, en promedio, tenían significativamente menos ácaros que los otros dos estratos. Dichopelmus notus Keifer (Eriophyidae) mostró un número mayor de hojas adaxiales maduras en los estratos inferior y medio en plantas de Ilex paraguariensis St. Hil. (Aquifoliaceae) (^{De Gouvea et al. 2006}).

La superficie de la hoja afectó a la población de ácaros (tabla 1). El mayor número de individuos/cm2 de las especies Agistemus sp. (Stigmaeidae), Eutetranychus sp. (Tetranychidae), Histiostoma sp. (Histiostomidae), Proctolaelaps sp. (Ascidae), Tetranychus sp.1 y sp.2 (Tetranychidae) se observó en la superficie abaxial de la hoja. El número de Acaridae fue similar en ambas superficies de las hojas.

Table 1 Number of mites (cm2) according to the leaf surface on Caryocar Brasiliense, Montes Claros, Minas Gerais State, Brazil 

Mites	Leaf surface		F	P
	Adaxial	Abaxial
Acarin.s.	0.0021±0.0007a	0.0036±0.0009a	1.560	0.21095
Agistemus sp.	0.0027±0.0009b	0.0115±0.0020 a	15.349	0.00000
Eutetranychus sp.	0.0000±0.0000b	0.0011±0.0005a	3.868	0.04747
Histiostoma sp.	0.0074±0.0018b	0.1141±0.0104a	153.759	0.00000
Proctolaelaps sp.	0.0010±0.0005b	0.0093±0.0034a	5.966	0.01274
Tetranychus sp.1	0.0004±0.0003b	0.0165±0.0028a	33.240	0.00000
Tetranychus sp.2	0.0018±0.0008b	0.0047±0.0012a	4.096	0.04122

Means followed by the same letter (average ± SE) in the line are not different by the test of Tukey (* P< 0.01 and ** P < 0.05). n.s. =no significant by ANOVA.

Esta preferencia (superficie abaxial) se informa comúnmente para los ácaros y se debe a una mayor protección contra los elementos climáticos (por ejemplo, la lluvia) y esta superficie es más tierna, que favorece la alimentación de los ácaros (^{Sudo y Osakabe 2011}). Agistemus sp., Euseius concordis (Chant) (Phytoseiidae) e Iphiseiodes zuluagai Denmark & Muma (Phytoseiidae) aparecieron en la cara inferior de las hojas de I. paraguariensis (^{De Gouvea et al. 2006}). Además, las superficies de las hojas con vellosidad y aspereza pueden afectar negativamente a los ácaros, incluidos los depredadores como Agistemus exsertus González (Acari: Stigmaeidae), en plantas de Althaea rosea L. (Malvacea) y Morus alba L. (Moraceae) (^{Sabre y Rasmy 2010}).

Se sugiere, como plan preliminar de muestreo para ácaros (fitófagos y depredadores) en la hoja de C. brasiliense, evaluar 1 cm2 (lupa) en la región proximal (cerca del pecíolo) de la superficie abaxial de la hoja en cuatro hojas/planta, todas las hojas de la región basal de la planta (mayor facilidad de muestreo), en 10 plantas por parcela (1 000 plantas/parcela).

References

De Gouvea, A., Boaretto, L.C., Zanella, C.F. & Alves, L.F.A. 2006. "Populational dynamics of mites (Acari) in the mate-tea tree (Ilex paraguariensis St. hil.: Aquifollaceae) ". Neotropical Entomology, 35(1): 101-111, ISSN: 1678-8052, DOI: https://doi.org/10.1590/s1519-566x2006000100014.

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Lemtur, M. & Choudhary, J.S. 2016. "Influence of weather parameters on population dynamics of thrips and mites on summer season cowpea in Eastern Plateau and Hill region of India". Journal of Agrometeorology, 18(2): 296-299, ISSN: 0972-1665.

Maksymowych, R. 1973. Analysis of leaf development. Ed. Cambridge University Press, Cambridge, Great Britain, p. 109, ISBN: 0-521-20017-2.

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Roda, A., Nachman, G., Hosein, F., Rodrigues, J.C.V. & Pena, J.E. 2012. "Spatial distributions of the red palm mite, Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae) on coconut and their implications for development of efficient sampling plants". Experimental & Applied Acarology, 57(3-4): 291-308, ISSN: 1572-9702, DOI: http://doi.org/10.1007/s10493-012-9538-9.

Saber, A.S. & Rasmy, A.H. 2010. "Influence of plant leaf surface on the development, reproduction and life table parameters of the predacious mite, Agistemus exsertus Gonzalez (Acari: Stigmaeidae) ". Crop Protection, 29(8): 789-792, ISSN: 0261-2194, DOI: http://doi.org/10.1016/j.cropro.2010.04.001.

Sudo, M. & Osakabe, M. 2011. "Do plant mites commonly prefer the underside of leaves? " Experimental & Applied Acarology, 55(1): 25-38, ISSN: 1572-9702, DOI: http://doi.org/10.1007/s10493-011-9454-4.

Recibido: 22 de Abril de 2019; Aprobado: 29 de Junio de 2020

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