Ciencia Animal

Efecto fitobiótico del polvo de hojas de Psidium guajava en la productividad y calidad del huevo de gallinas ponedoras

Y. Martínez¹ 
http://orcid.org/0000-0003-2167-4904

R. Rodríguez^{2  *} 
http://orcid.org/0000-0003-2641-1767

G.E. Pupo² 
http://orcid.org/0000-0002-8016-8780

O. Rosabal² 
http://orcid.org/0000-0001-9736-1985

C. Olmo² 
http://orcid.org/0000-0003-3517-3721

M. Valdivié³ 
http://orcid.org/0000-0002-8858-0307

¹Departamento de Ciencia y Producción Agropecuaria, Escuela Agrícola Panamericana. Zamorano, Honduras

²Centro de Estudios de Producción Animal, Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Granma. Bayamo, Granma 21, Cuba

³Centro Nacional para la Producción de Animales de Laboratorio, La Habana, Cuba.

Resumen

Para evaluar el efecto fitobiótico del polvo de hojas de Psidium guajava (guayaba) en la productividad y calidad del huevo de gallinas ponedoras, se desarrolló previamente un tamizaje fitoquímico a las hojas en estudio. Un total de 160 gallinas White Leghorn L-33, de 27 semanas de edad, se distribuyeron aleatoriamente durante 70 días en cuatro tratamientos, con 10 repeticiones cada uno, y cuatro gallinas por repetición. Los tratamientos consistieron en una dieta control (T0) y la adición de 0.5 (T1), 1.0 (T2) y 1.5 % (T3) del polvo de hojas de Psidium guajava. En las hojas de P. guajava se detectaron saponinas, azúcares reductores, quinonas, triterpenos, aminoácidos libres, antocianidinas, taninos y flavonoides (++). La adición con 0.5% de polvo de hojas de P. guajava mejoró (P<0.05) la conversión masal (2.41 kg/kg), la producción (83.46%) y el peso del huevo (54.75 g) en comparación con el control, sin cambios notables (P>0.05) para el consumo de alimento y los huevos no aptos. Además, este tratamiento (0.5 %) incrementó el grosor de la cáscara (0.26 mm) y el color de la yema (7). No obstante, la adición de 1.5% de P. guajava disminuyó (P < 0.05) la altura de la clara (5.97 mm) con respecto a T0. La superficie de la cáscara y altura de la yema no cambiaron por efecto de los tratamientos experimentales (P > 0.05). Se recomienda la adición de 0.5% del polvo de hojas de P. guajava en las dietas de gallinas ponedoras para mejorar la productividad y algunos indicadores de la calidad de huevo.

Palabras clave: aditivo; ave de postura; guayaba; respuesta biológica

La utilización de los antibióticos como aditivos en la alimentación animal, sobre todo en aves y cerdos fue una práctica común a partir de los años 50 del siglo pasado. Sin embargo, en la actualidad es motivo de preocupación para la comunidad científica el alarmante incremento de la resistencia a los antibióticos, debido al problema que esto supone en el tratamiento de las enfermedades infecciosas (^{Más et al. 2015}). Además, los antibióticos promotores de crecimiento (APC) pueden aumentar el número de cepas resistentes, así como transferir resistencias cruzadas a otros microorganismos (^{Ljubojević et al. 2016}). A pesar de las restricciones del uso de los APC en la Unión Europea, todavía muchos países los utilizan regularmente en la producción avícola (^{FAO 2016}).

Las alternativas actuales al uso de los antibióticos son los productos naturales (^{Vinus et al. 2018}). En la industria avícola se han investigado prebióticos, probióticos y fitobióticos con el objetivo de mejorar el estado de salud, disminuir los microorganismos patógenos y modular una mejor respuesta inmunitaria (^{Markowiak y Śliżewska 2018}). Los aditivos de plantas se consideran una alternativa para reemplazar los antibióticos, desde el punto de vista técnico, económico y biológico, por la seguridad de su inclusión y su nula residualidad (^{Castillo-López et al. 2017}). Se han informado muchos beneficios de los polvos de plantas medicinales en las aves, como el incremento de la digestibilidad de nutrientes, estabilidad inmunológica, exclusión competitiva de microorganismos en el tracto gastrointestinal, mejor salud intestinal y cambios positivos en el producto final (huevo y carne) (^{Vinus et al. 2018}). El árbol de la guayaba (Psidium guajava) es nativo de América Tropical. Los vestigios arqueológicos lo sitúan en Brasil o en algún lugar entre México y Perú (^{Singh 2018}). Sus hojas y corteza se utilizan como fitopreparados en animales y humanos, por sus propiedades antibacterianas, antieméticas, antinflamatorias, antihelmínticas, antisépticas, antitóxicas, astringentes, carminativas, espasmódicas y tónicas (^{Naseer et al. 2018}). ^{Salazar et al. (2017)} encontraron mejoras en la producción de huevo y conversión masal, cuando incluyeron el polvo de P. guajava como parte de una mezcla de plantas medicinales.

Asimismo, el extracto crudo de las hojas de P. guajava redujo la concentración sérica del malondialdehído (MDA) como indicador del estrés oxidativo en las gallinas ponedoras (^{Boonthium et al. 2010}). También, ^{Zargar et al. (2020)} informaron que el uso de las hojas de P. guajava redujo las lesiones histopatológicas y el colesterol de la canal de los pollos de ceba. ^{Geidam et al. (2015)} indicaron que con la utilización de las hojas de esta planta medicinal disminuyó el síndrome diarreico en pollos de engorde con E. coli. A pesar de las bondades químicas del P. guajava, pocos trabajos científicos se han realizado para demostrar sus beneficios como aditivo zootécnico en las dietas destinadas a gallinas ponedoras. El objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto fitobiótico del polvo de hojas de Psidium guajava en la productividad y calidad del huevo de gallinas ponedoras.

Materiales y Métodos

Tamizaje fitoquímico de las hojas de Psidium guajava. Para la preparación de la muestra se tomaron hojas de 20 árboles de Psidium guajava, de la variedad enana roja cubana, con aproximadamente cinco años de edad, en la zona de Peralejo Bayamo-Granma, Cuba. Esta región se caracteriza por una topografía llana y suelo pardo con carbonato. Para la recolección se consideró la diversidad del tamaño, estructura y la clasificación óptima de las hojas, identificadas en el Departamento de Botánica, de la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad de Granma.

Posterior a la recolección, se eliminaron las impurezas (principalmente polvo y tierra) de las hojas y se secaron al sol durante siete días. Luego, las hojas se molieron hasta obtener un polvo de 1 mm (^{Martínez et al. 2012a}).

Extracciones sucesivas. Para lograr el mayor agotamiento de la muestra, se utilizó el esquema de extracción sucesiva con solventes de polaridad creciente: etanol y agua (^{Fajardo et al. 2018}). Se tomó el polvo seco, obtenido de las hojas de guayaba. Luego, se pesaron 5 g en una balanza analítica (BS 2202S SARTORIUS, China) y se adicionaron 50 mL de etanol al 70 % para la elaboración del extracto alcohólico y 50 mL de agua destilada para la obtención del extracto acuoso. Seguidamente, se realizó la extracción de forma análoga (^{Más et al. 2017}).

Tamizaje fitoquímico. Los análisis fitoquímicos se realizaron en el extracto hidroalcohólico, según el protocolo propuesto por ^{Mijares et al. (2014)} y Rodríguez et al. (2018). Se hicieron los ensayos de resinas, Liebermann-Burchard (triterpenos y/o esteroides), espuma (saponinas), de ninhidrina (aminoácidos libres), Dragendorff y Mayer (alcaloides), Baljet (coumarinas), Fehling (carbohidratos reductores), cloruro férrico (fenoles o taninos), Borntrager (quinonas), Shinoda (flavonoides) y antocianidinas. La caracterización fitoquímica se realizó en el Centro de Estudio de Química Aplicada (CEQA), de la Facultad de Ciencias Técnicas, perteneciente a la Universidad de Granma, Cuba.

Ubicación experimental. El experimento in vivo se realizó en la granja avícola Antonio Maceo, en Bayamo, Granma, Cuba. La humedad relativa media fue de 78 %, la temperatura mínima promedio de 26.3 °C y la máxima promedio de 30.6°C.

Dietas, animales y tratamientos. Un total de 160 gallinas White Leghorn L-33, de 27 semanas de edad, se distribuyeron aleatoriamente en cuatro tratamientos y 10 repeticiones por tratamiento durante 70 d. Los tratamientos consistieron en una dieta control (T0) y la adición de 0.5 (T1), 1.0 (T2) y 1.5 % (T3) del polvo de hojas de Psidium guajava. Se consideraron los resultados de ^{Más et al. (2016)} y ^{Aroche et al. (2018)} para seleccionar los niveles de adición del polvo de hojas de P. guajava. Además, se utilizó la misma dieta control para gallinas ponedoras, aplicada en un experimento anterior (^{Rosabal et al. 2017}), formulado a partir de maíz y torta de soya, según lo recomendado por la ^{UECAN (2007)}.

Condiciones experimentales. La unidad experimental consistió en una jaula metálica de 40 x 40 cm, donde se alojaron cuatro gallinas. Las aves recibieron 110 g de alimento/gallina/d. El agua se suministró ad libitum mediante un niple/jaula y se ofertaron 16 horas de iluminación cada día. El experimento tuvo un período de adaptación de 15 días (^{Martínez et al. 2012b}). A las aves en experimentación no se les suministró medicamento ni atención veterinaria terapéutica durante la etapa experimental.

Indicadores productivos. Los pesos inicial y final de las gallinas ponedoras se realizaron de forma individual a las 27 y 37 semanas de edad en una balanza digital SARTORIUS, modelo BL 1500, con precisión ± 0.10 g. El peso del huevo se realizó semanalmente: 20 huevos/tratamiento, entre las 8:30 y 9:30 a.m. y se calculó el peso promedio.

Para determinar la intensidad de puesta se consideró la producción total de huevos/semana/tratamiento y se asumió como 100 % un huevo/d/ave alojada. La conversión masal se calculó al considerar el alimento consumido, el peso del huevo por repetición y el número de huevos puestos. También se computó la viabilidad al finalizar el experimento. El porcentaje de los huevos no aptos (cascados, fárfara y roto) se calculó por la fórmula: % Huevos no aptos (HNA), % HNA= $\frac{\mathrm{H}\mathrm{N}\mathrm{A}\mathrm{*}100}{\mathrm{h}\mathrm{u}\mathrm{e}\mathrm{v}\mathrm{o}\mathrm{s}\mathrm{}\mathrm{a}\mathrm{p}\mathrm{t}\mathrm{o}\mathrm{s}}$

Calidad externa e interna del huevo. En la semana 37 se muestrearon 20 huevos/tratamiento para determinar los indicadores de calidad externa e interna del huevo. El peso del huevo se determinó con una balanza digital OHAUS® (China), con precisión de 0.01 g. Para calcular el índice de forma (IF) se utilizó la fórmula: $IF=\frac{Diámetromenor}{Diámetromayor}100.$ Para medir el grosor de la cáscara en el ecuador y los polos superior e inferior del huevo se utilizó un pie de rey de fabricación rusa, con precisión de ± 0.01 mm. La superficie de la cáscara se determinó por la fórmula de ^{Carter (1975)}, donde Área= $3.9782*peso del huev{o}^{0.7056}.$

La altura de la clara densa y de la yema se midió con un calibrador de altura, con exactitud de ± 0.01 mm. El color de la yema se determinó por el abanico de Roche, de 15 colores. Los registros de las unidades Haugh (UH) se calcularon por la relación entre el peso del huevo (W) y la altura de la clara densa (H) mediante la fórmula: $UH=100*\text{log}\left(h-1.7W^{0.37}+7.6\right)$ (^{Rosabal et al. 2017}).

Análisis estadístico. Los datos se procesaron mediante análisis de varianza (Anova), de clasificación simple, en un diseño totalmente aleatorizado. En los casos necesarios, se empleó la dócima de ^{Duncan (1955)} para determinar las diferencias múltiples entre medias, según el programa estadístico SPSS versión 23.0. El por ciento de huevos no aptos se analizó por comparación de proporciones mediante el programa COMPARPRO 1.0 (^{Font et al. 2007}).

Resultados y Discusión

Los resultados del tamizaje fitoquímico de los extractos de hojas de Psidium guajava (tabla 1) muestran la diversidad de metabolitos secundarios en el extracto hidroalcohólico (principalmente flavonoides), metabolitos responsables de diferentes actividades biológicas cuando se utilizan en pequeñas concentraciones en las dietas (^{Salazar et al. 2019} y ^{Martínez et al. 2020}). Además, no se observaron alcaloides, coumarinas y resinas en el extracto hidroalcohólico de las hojas de P. guajava.

Tabla 1 Tamizaje fitoquímico de las hojas de P. guajava 

Metabolitos secundarios	Extracto hidroalcohólico
Mayer y Wagner (alcaloides)	-
Baljet (coumarinas)	-
Espuma (saponinas)	+
Shinoda (flavonoides)	++
Fehling (azúcares reductores)	+
Bortrager (quinonas)	+
Libermamn-Burchard (triterpenos y esteroides)	+
Ninhidrina (aminoácidos libres)	+
Antocianidinas	+
Cloruro Férrico (Fenoles y taninos)	+
Resinas	-

Leyenda:(-): Ausencia, (+): Presencia, (++): Abundancia

Los taninos presentes en las hojas de Psidium guajava han sido descritos por ^{Más et al. (2015)} y ^{Mapatac (2017)} como factores anti-nutricionales, cuando están en exceso en las dietas o fármacos, porque limitan la absorción de algunos nutrientes como el hierro y los aminoácidos (^{Sobral-Souza et al. 2019}). No obstante, se ha informado que estos compuestos polifenólicos, en pequeñas concentraciones, pueden ser eficientes antinflamatorios, astringentes, fungicidas, vasoconstrictores y antioxidantes (^{Xu et al. 2017}). En este sentido, ^{Huang et al. (2018)} informaron que los taninos pueden inhibir el crecimiento de enterobacterias y disminuir el colesterol circulante, al reducir la absorción de este lípido y expulsarlo a través de las heces.

A su vez, la presencia de flavonoides en el extracto hidroalcohólico de la planta en estudio corrobora lo expuesto por ^{Vargas et al. (2006)}, quienes detectaron que las hojas de guayaba son importantes fuentes de flavonoides. Los extractos y hojas de guayaba (Psidium guajava) poseen un grupo de nuevos componentes, solo presentes en estas plantas, como es el caso de las gammapironas, que pertenecen a la subclase de flavonoides glicosilatos. ^{Afzal et al. (2019)} encontraron que los extractos de las hojas de P. guajava regulan el funcionamiento del sistema nervioso entérico en el sistema digestivo, lo que demuestra su función antidiarreica.

^{Jiménez-Escrig et al. (2001)} informaron que las hojas y el jugo de la fruta P. guajava redujeron la actividad de los radicales libres DPPH (2,2-Difenil-1-Picrilhidrazilo) en pruebas in vitro y la oxidación de lipoproteínas de baja densidad inducida por el cobre. Otros autores plantean que estos compuestos (flavonoides) tienen actividad fitoestogénica, ya que estructuralmente son similares a los estrógenos naturales (17 beta estradiol) como sintéticos (^{Yang et al. 2000}). ^{Ismail et al. (2012)} habían señalado disminución del crecimiento de Staphylococcus aureus y Escherichia coli, al utilizar las hojas de guayaba con altos contenidos de flavonoides en las dietas.

La presencia de antocianidinas en el polvo de Psidium guajava se relaciona con la disminución del estrés oxidativo y la estimulación del sistema inmune, debido a la proliferación de linfocitos y la secreción de citocininas (interleucina II) por los linfocitos activados (^{Wu et al. 2018}). ^{Shipp y Abdel-Aal (2010)} informaron que las antocianidinas son pigmentos hidrosolubles naturales, que pueden incrementar la coloración de la yema del huevo como un valor agregado al producto. De acuerdo con estos resultados, los metabolitos secundarios benéficos en las hojas de Psidium guajava podrían beneficiar la respuesta biológica en las aves.

A pesar de que se identificaron por tamizaje fitoquímico otros metabolitos secundarios (saponinas, azúcares reductores, quinonas, triterpenos y esteroides), responsables de la actividad biológica, los resultados no son concluyentes para relacionarlos con un posible efecto en la producción y calidad del huevo de gallinas ponedoras.

La tabla 2 muestra que diferentes adiciones de polvo de hojas de P. guajava no cambiaron estadísticamente (P>0.05) la viabilidad, el consumo de alimento, los huevos no aptos y el peso inicial y final de las gallinas ponedoras. Sin embargo, la adición de 0.5 % de esta planta medicinal incrementó la intensidad de puesta en 3.28 % y el peso del huevo en 1.67 g; además de disminuir la conversión masal en 0.14 kg/kg en relación con elal tratamiento control y los otros tratamientos con polvo de hojas de P. guajava (P<0.05).

Tabla 2 Efecto del polvo de hojas de P. guajava en el comportamiento productivo de gallinas ponedoras 

	Polvo de hojas de P. guajava, %
Indicadores	Control	0.50	1.00	1.50	EE±	Valor de P
Viabilidad, %	100	100	100	100
Peso vivo inicial, g	1633	1625	1626	1625	5.849	0.411
Peso vivo final, g	1667	1660	1670	1686	9.519	0.143
Intensidad de puesta, %	80.18^b	83.46^a	79.89^b	79.65^b	0.890	<0.001
Consumo de alimento, g/ave/d	110	110	110	110
Conversión masal, kg/kg	2.61^a	2.41^b	2.62^a	2.58^a	0.033	<0.001
Peso del huevo, g	53.08^c	54.75^a	53.89^b	53.43^bc	0.260	0.023
Huevos cascados, %	0.22	0.21	0.22	0.22	0.098	0.060
Huevos en fárfara, %	0.04	0.08	0.04	0.04	0.039	0.160
Huevos rotos, %	0.00	0.00	0.00	0.00

^a,b,cMedias con letras diferentes en la mismas fila difieren a P<0.05 (^{Duncan, 1955})

La viabilidad (100 %) mostró la inocuidad del polvo de hojas de Psidum guajava utilizado hasta 1.5% en las dietas de gallinas ponedoras durante 10 semanas experimentales, sin provocar morbimortalidad (tabla 2). Al parecer, el polvo de hojas de P. guajava, adicionado en pequeñas concentraciones (hasta 1.5 %) en la dieta de gallinas ponedoras, no provocó efectos adversos, ya que los metabolitos presentes no modificaron la viabilidad, el peso vivo y el consumo de alimento.

Se ha reconocido que una alta suplementación con fitoquímicos puede disminuir la asimilación de los nutrientes, provocar diarreas y pérdidas de peso (^{Huang et al. 2018}). ^{Ni et al. (2016)} informaron que un consumo excesivo de ciertos metabolitos secundarios puede ocasionar síntomas relacionados con factores anti-nutricionales en las gallinas ponedoras (menor consumo de alimento, baja producción del huevo y mortalidad).

El incremento en la intensidad de puesta, con la adición de 0.5 % de polvo de P. guajava, demostró la efectividad de esta planta medicinal como promotora de la producción de huevos en gallinas ponedoras. ^{Ghasemi et al. (2010)} informaron respuestas similares al adicionar polvos de ajo (Allium sativum) y tomillo (Thymus vulgaris) en las dietas de gallinas ponedoras, lo que confirma el efecto benéfico de los productos naturales, como el polvo de P. guajava. Los posibles efectos fitoestrogénicos de los compuestos polifenólicos detectados en el polvo de P. guajava (tabla 2) también podrían influir en el mejoramiento de la producción de huevos y en la conversión masal (^{Purdom et al. 1994} y ^{Ghasemi et al. 2010}). ^{Çiftci et al. (2012)} encontraron que una mayor circulación de los estrógenos en sangre mejora la producción de huevo en gallinas ponedoras. En cuanto a los metabolitos secundarios y sus funciones benéficas en el polvo de hojas de P. guajava, se puede afirmar su efecto directo en la productividad de las gallinas ponedoras, ya que estas no los pueden sintetizar.

El mayor peso del huevo (T1) con esta planta medicinal pudo estar asociado a las condiciones idóneas intestinales de las aves, que favorecen el incremento y desarrollo de la flora benéfica, ya que los metabolitos secundarios presentes en las hojas de P. guajava pueden disminuir las bacterias patógenas (^{Más et al. 2015}) y contribuir a la exclusión competitiva del tracto gastrointestinal (TGI). Este efecto en el intestino favorece la absorción del Ca presente en las dietas y su incorporación en la formación de la cáscara (^{Sahin et al. 2018}). Al parecer, los taninos en el polvo medicinal no afectaron la absorción de los aminoácidos azufrados, ya que estos aminoácidos son los principales promotores del peso del huevo. Se debe desatacar que la mayor adición (T2 y T3) de este producto natural (P. guajava) disminuyó la respuesta productiva de las gallinas ponedoras en comparación con el T0, quizás debido a que los metabolitos secundarios ejercieron algunos efectos antinutricionales, sin afecciones aparentes en los animales.

Los huevos aptos para el consumo no se afectaron por la suplementación del producto natural. ^{Rosabal et al. (2017)} y ^{Salazar et al. (2017)} informaron resultados similares, al utilizar pequeñas proporciones de plantas medicinales en las dietas de gallinas ponedoras. Estos datos son importantes, si se tiene en cuenta que huevos más grandes son más propensos a la rotura de la cáscara (^{Taylor et al. 2016}), lo que demuestra que el aditivo incrementa el peso del huevo, sin afectar su comercialización, ya que según ^{Jones et al. (2018)} este indicador influye en la rentabilidad de la actividad avícola.

La tabla 3 muestra el efecto del polvo de P. guajava en la calidad externa e interna de los huevos de gallinas ponedoras. Se evidenció que la adición de las hojas de P. guajava no modificó el índice de forma, altura de la yema, superficie de la cáscara, peso del huevo y unidad Haugh, a las 37 semanas de edad. Sin embargo, el grosor de la cáscara y el color de la yema se incrementaron (P<0.05) con la adición de 0.5 % con respecto a los otros tratamientos experimentales. Además, en T3 disminuyó (P<0.05) la altura de la clara densa con relación al control, sin diferencias con el T1 y T2.

Tabla 3 Efecto del polvo de hojas de P. guajava en la calidad externa e interna del huevo de gallinas ponedoras (37 semanas) 

Indicadores	Adición del polvo de P. guajava, %
	Control	0.50	1.00	1.50	EE±	Valor de P
Peso del huevo, g	55.20	55.40	55.20	55.40	1.792	0.758
Índice de forma, %	73.75	75.07	77.89	75.74	0.005	0.201
Grosor de la cáscara, mm	0.20^c	0.26^a	0.22^bc	0.23^b	1.131	<0.001
Altura de la clara densa, mm	6.31^a	6.17^ab	6.03^ab	5.97^b	0.122	0.030
Altura de la yema, mm	6.93	6.99	7.00	6.96	0.235	0.052
Unidad Haugh	78.21	79.84	78.23	78.06	0.110	0.545
Superficie de la cáscara, cm^2	44.90	44.44	45.75	45.01	0.874	0.456
Color de la yema	6^b	7^a	6^b	6^b	0.567	0.003

^a,b,cMedias con letras diferentes en la mismas fila difieren a P<0.05 (^{Duncan, 1955})

El mayor grosor de la cáscara con el T1 se pudo deber a que una mejor salud intestinal incrementó la absorción del Ca en el lumen intestinal, ya que según ^{Savón et al. (2007)} se necesitan condiciones idóneas de pH por la insolubilidad o inestabilidad de este mineral. Además, la posible acción fitoestrogénica de los metabolitos secundarios pudo incrementar la incorporación del calcio a la cáscara. Según ^{Elaroussi et al. (1994)}, los estrógenos son los principales transportadores del carbonato cálcico del intestino a los huesos y, a su vez, entran al ciclo homeostático del Ca. Esto puede evitar los problemas en el desbalance de ese mineral en los huesos, la incidencia de problemas en las patas y el grosor de la cáscara. Sin embargo, estudios posteriores son necesarios para validar esta hipótesis. Los T2 y T3 tuvieron resultados equivalentes al control, con peores resultados con respecto al T1. Según ^{Martínez et al. (2013)}, el efecto benéfico de las plantas medicinales dependerá de la estructura química de los metabolitos secundarios, su concentración y nivel de adición en las dietas de las aves.

A pesar del efecto benéfico de los metabolitos secundarios de las hojas de P. guajava en las dietas de las gallinas ponedoras, estos no mejoraron la altura de la clara densa. Al contrario, esta porción del huevo disminuyó de forma paulatina con la adición de P. guajava (tabla 3). Al parecer, el consumo de 1.65 g/ave/d de P. guajava (1.5 %) provocó menor eficiencia aminoacídica para la formación de esta estructura, ya que según ^{Keener et al. (2006)} la cantidad de clara depende del equilibrio en los aminoácidos que aporta la proteína de la dieta. Una deficiencia en lisina o metionina reduce el peso del albumen y disminuye la concentración de todos los aminoácidos libres. Además, ^{Rodríguez et al. (2011)} informaron que la albúmina se caracteriza por su homogeneidad, dada por la clara líquida y espesa. La proporción de esta estructura varía en función de muchos factores, en particular de la edad del huevo.

A pesar de que la altura de la clara densa mostró diferencias estadísticas, esto no influyó en las unidades Haugh, que no variaron con la adición de la planta medicinal. Resultados similares encontraron ^{Rosabal et al. (2017)} y ^{Salazar et al. (2017)}. Sin embargo, no coincidieron con ^{Martínez et al. (2012b)}, quienes encontraron aumento de este indicador al utilizar hasta 1.5 % del polvo de hojas de Anacardium occidentale. ^{Nematinia et al. (2018)} indicaron que la unidad Haugh se encuentra en su valor máximo, cuando el huevo acaba de ser puesto o cuando se haya enfriado, lo que denota buen grado de frescura.

El polvo de hojas de P. guajava no modificó la altura de la yema, lo que se corresponde con lo informado por ^{Martínez et al. (2012b)}, ^{Más et al. (2015)} y ^{Salazar et al. (2017)}, cuando utilizaron varios fitobióticos en las dietas de gallinas ponedoras. Esta estructura del huevo está determinada por el contenido de lípidos. Al parecer, los metabolitos secundarios en la planta medicinal no modificaron el metabolismo de esta biomolécula. Además, otros factores pueden determinar esta porción del huevo, como el peso del huevo, la etapa productiva, la edad y raza (^{Grobas et al. 2001}).

La adición de aditivos fitobióticos en las dietas de gallinas ponedoras puede determinar la intensidad del color de la yema, sin afectar el desempeño de las aves, lo que es aceptable para la industria de huevos de mesa, panaderías y otras industrias (^{Odunsi 2003}). No obstante, estará en dependencia de la concentración del colorante natural en el material vegetal. En este estudio hubo incremento del color de la yema con la adición de 0.5 % de polvo de hojas de P. guajava, lo que se pudo deber a la presencia de antocianidinas determinadas en el tamizaje fitoquímico (tabla 1). El colorante natural influye en la pigmentación de la yema (^{Carrillo et al. 2005}). No obstante, los resultados indican que la formación más rápida del huevo, con la adición de 0.5 % de polvo de P. guajava, pudo determinar la mayor deposición de pigmentos en la yema, ya que en los tratamientos con 1 y 1.5 % hubo disminución del color de la yema (tabla 3).

El polvo de hojas de P. guajava tiene amplia variedad de metabolitos secundarios responsables de actividad biológica. Se recomienda 0.5 % del polvo de hojas de P. guajava en las dietas de gallinas ponedoras en pleno pico de postura para mejorar la productividad y algunos indicadores de la calidad del huevo.

References

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Recibido: 25 de Agosto de 2020; Aprobado: 04 de Octubre de 2020

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