Ciencia Animal

Efecto fitobiótico del polvo de hojas de Jatropha curcas en la productividad, calidad del huevo y bioquímica sanguínea de codornices ponedoras

Ivonne Salazar¹ 
http://orcid.org/0000-0003-0375-197X

R. Rodríguez² 
http://orcid.org/0000-0003-2641-1767

R. Aroche¹ 
http://orcid.org/0000-0002-3940-1026

M. Valdivié³ 
http://orcid.org/0000-0002-8858-0307

Y. Martínez^{4  *} 
http://orcid.org/0000-0003-2167-4904

¹Departamento de Zootecnia, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Granma, Bayamo, Granma, Cuba

²Centro de Estudios de Producción Animal, Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Granma, Bayamo, Granma 21, Cuba

³Centro Nacional para la Producción de Animales de Laboratorio, Santiago de las Vegas, Rancho Boyeros, La Habana, Cuba

⁴Centro de Investigación y Enseñanza Avícola, Departamento de Ciencia y Producción Agropecuaria, Escuela Agrícola Panamericana, Zamorano, Honduras

Resumen

Para evaluar el efecto fitobiótico del polvo de hojas de Jatropha curcas en la productividad, calidad del huevo y bioquímica sanguínea de codornices (Coturnix japonica) ponedoras, se realizó el tamizaje fitoquímico de las hojas de la planta. Se distribuyeron aleatoriamente 150 codornices ponedoras, de 25 semanas de edad, en tres tratamientos y cinco repeticiones por tratamiento durante 70 días. Los tratamientos consistieron en la suplementación dietética con 0, 0.5 y 1.0 % del polvo de hojas de J. curca. En el polvo medicinal se encontró alcaloides, cumarinas, resinas, antocianidinas, saponinas, aminoácidos libres, taninos, quinonas, flavonoides y mucílagos. La adición de 0.5 % de polvo mejoró (P < 0.05) la intensidad de puesta (1.89 %), aunque no hubo cambios significativos (P>0.05) para el peso vivo, viabilidad, consumo de alimento, conversión masal y porcentaje de huevos no aptos. En las semanas 30 y 35 de edad, el grupo experimental con 0.5 % incrementó la altura de la clara densa (0.59 y 0.36 mm) y la unidad Haugh (2.82 y 2.09). El resto de los indicadores de calidad del huevo no difirieron entre tratamientos (P>0.05). En sangre, la adición con 0.5 % redujo (P < 0.05) la concentración de glucosa y creatinina y el tratamiento con 1 % incrementó la concentración de aspartato aminotrasferesa, aunque sin diferencias notables para la concentración de alanina aminotranferasa, colesterol total y ácido úrico (P > 0.05). Se sugiere la suplementación dietética con 0.5 % de polvo de hojas de J. curcas en las dietas para codornices ponedoras para mejorar la puesta, calidad del huevo y bioquímica sanguínea.

Palabras clave: aditivo; codorniz; indicador productivo; calidad del huevo; indicador sanguíneo

En la actualidad, es de interés el uso de aditivos fitoquímicos en las dietas de los animales, como alternativa para reemplazar los antibióticos subterapéuticos en la producción intensiva (^{Alagawany et al. 2020}). Esto se debe, principalmente, porque estos productos naturales reducen la adherencia de patógenos, promueven el crecimiento, mitigan la respuesta ante situaciones de estrés, aumentan la biodisponibilidad de nutrientes para su absorción en el tracto gastrointestinal (TGI), estimulan la secreción de enzimas digestivas y modulan la inmunidad y la actividad antioxidante (^{da Silveira et al. 2021}).

Los fitobióticos son productos naturales, ricos en metabolitos secundarios, que se presentan en forma sólida por un proceso de secado o como aceites esenciales (^{Kikusato et al. 2021}). En las hojas de Jatropha curcas, que es una especie de planta de la familia de las Euphorbiaceae, originaria de los trópicos americanos, se han identificado metabolitos como apigenina, vitexina, isovitexina, taninos, coumarinas y flavonoides, responsables de diversas actividades biológicas en animales y humanos (^{Rahu et al. 2021}). Generalmente, se ha experimentado con estos productos naturales en pollos de engorde y gallinas ponedoras, pero son escasos los estudios que utilizan la codorniz como modelo animal.

La producción de codorniz aumentó paulatinamente, debido a su excelente tasa de reproducción, su baja conversión alimentaria, los requisitos mínimos que requiere su producción y el rápido crecimiento y ciclo productivo (^{Alagawany et al. 2020}). Sin embargo, la cría de carne y huevos enfrenta problemas de manejo, nutrición y salud, que resultan en pérdidas económicas e imposibilitan que las aves expresen su potencial genético (^{da Silveira et al. 2021}). El polvo de hojas de Jatropha curcas posee metabolitos secundarios con propiedades medicinales, lo que constituye una evidencia de su potencial para mejorar las funciones biológicas de las aves. El objetivo de esta investigación fue realizar el tamizaje fitoquímico del polvo de hojas de Jatropha curcas y determinar su efecto en la productividad, calidad del huevo y bioquímica sanguínea de codornices ponedoras.

Materiales y Métodos

Hojas de J. curcas y preparación de la muestra. Se tomaron al azar 30 kg de hojas de 20 árboles de J. curcas, de aproximadamente cuatro años de edad, de un total de 150 árboles, en noviembre de 2019 en la zona de Santa Isabel-Bayamo-Granma, Cuba. Esta región se caracteriza por una topografía llana y suelo pardo con carbonato. Se consideró para la recolección la diversidad de tamaño, estructura y la clasificación óptima de las hojas, identificadas en el Departamento de Botánica de la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad de Granma (^{Más et al. 2017}). Luego de la recolección, se eliminaron las impurezas de las hojas (principalmente polvo y tierra). Se secaron al sol durante siete días sobre planchas de cartón perforadas y se movieron dos veces al día. Después, las hojas se trituraron en un molino de cuchillas paralelas hasta obtener un polvo de 1 mm (^{Martínez et al. 2020}).

Extracciones sucesivas. Para lograr el mayor agotamiento de la muestra, se utilizó el esquema de extracción sucesiva con solventes de polaridad creciente: etanol y agua. Se tomó el polvo seco, obtenido de las hojas de J. curcas. Luego, se pesaron 5 g en una balanza analítica (BS 2202S SARTORIUS, China) y se adicionaron 50 mL de etanol al 70 % para la elaboración del extracto alcohólico y 50 mL de agua destilada para la obtención del extracto acuoso (^{Más et al. 2017}).

Tamizaje fitoquímico. Se cualificaron los metabolitos secundarios en el extracto etanólico y acuoso, según el protocolo propuesto por ^{Fajardo et al. (2018)}. La caracterización fitoquímica se realizó en el Centro de Estudio de Química Aplicada (CEQA) de la Facultad de Ciencias Técnicas, perteneciente a la Universidad de Granma, Cuba.

Ubicación experimental. El experimento in vivo se realizó de febrero a marzo de 2020 en la granja avícola “Comandante Manuel Fajardo”, ubicada en Jiguaní, Granma, Cuba. La humedad relativa media de esta región es de 80 %; la temperatura mínima promedio, de 26.5 °C y la máxima promedio de 31.1 °C.

Dietas, animales y tratamientos. Un total de 150 codornices ponedoras (Coturnix japonica), de 25 semanas de edad, se distribuyeron aleatoriamente en tres tratamientos y cinco repeticiones por tratamiento durante 70 d. Los tratamientos consistieron en la inclusión de 0, 0.5 y 1.0 % de polvo de hojas de J. curcas en las dietas para codornices. Se consideraron los resultados de ^{Suwarta y Suryani (2019)} para seleccionar los niveles de adición del polvo de hojas de J. curcas. Las dietas se formularon a partir de harina maíz y torta de soya, según lo recomendado por la ^{UECAN (2011)}. Se elaboraron semanalmente y se adicionó el polvo de hojas de J. curcas en la fábrica de pienso. Su composición y aporte se muestra en la tabla 1.

Table 1 Composition and contribution of the laying quail diet (25 to 35 weeks) 

Ingredients	Inclusion level, %
Corn meal	42.75
Soybean meal	42.87
Plant oil	3.25
Salt	0.30
DL-methionine	0.08
Monocalcium phosphate	1.79
Calcium carbonate	7.50
Choline chloride	0.33
Mineral and vitamin premix^1	1.13
Calculated contribution, %
Metabolizable energy, MJ/kg	11.50
Crude protein	21.00
Ca	3.20
Available P	0.50
Lysine	1.21
Methionine+ Cystine	0.72
Tryptophan	0.26
Threonine	0.56
Ether extract	1.67
Crude fiber	2.40

¹Each kg contains: vit. A, 10 x 10⁶ I.U.; vit. D₃, 1.5 x 10⁶ I.U.; vit. K₃, 2,100 mg; vit. E, 10,000 mg; thiamine, 800 mg; riboflavin, 2,500 mg; pantothenic acid, 10,000 mg; pyridoxine, 2,500 mg; folic acid, 250 mg; biotin, 100 mg; vit. B₁₂, 15 mg; manganese, 60,000 mg; copper, 8,000 mg; iron, 60,000 mg; zinc, 50,000 mg; selenium, 200 mg; iodine, 800 mg; cobalt, 500 mg; antioxidant, 125,000 mg.

Condiciones experimentales. La unidad experimental consistió en una jaula metálica de 40 x 40 cm, donde se alojaron 10 codornices ponedoras. Las aves recibieron 35 g de alimento/codorniz/d. El agua se suministró ad libitum mediante un bebedero de tetina por jaula y se ofertaron 16 h de iluminación cada día. El experimento tuvo un período de adaptación de 15 d (^{Martínez et al. 2020}). A las aves en experimentación no se le suministró medicamentos ni atención veterinaria terapéutica durante la etapa experimental.

Indicadores productivos. Los pesos inicial y final de las codornices ponedoras se determinaron de forma individual a las 25 y 35 semanas de edad en una balanza digital SARTORIUS(China), modelo BL 1500, con precisión ± 0.10 g. El huevo se pesó semanalmente, a razón de 30 huevos/tratamiento entre las 8:30 a 9:30 a.m. y se calculó el peso promedio.

Para determinar la intensidad de puesta se consideró la producción total de huevos/semana/tratamiento y se asumió como 100 % un huevo/d/ave alojada. El consumo de alimento y nutrientes se determinó por el método de oferta y rechazo. Para calcular la conversión masal se consideró el alimento consumido, peso del huevo por repetición y número de huevos puestos. También se determinó la viabilidad al finalizar el experimento. El porcentaje de los huevos no aptos (cascados, fárfara y roto) se determinó por la fórmula:

$\%\mathrm{h}\mathrm{u}\mathrm{e}\mathrm{v}\mathrm{o}\mathrm{s}\mathrm{}\mathrm{n}\mathrm{o}\mathrm{}\mathrm{a}\mathrm{p}\mathrm{t}\mathrm{o}\mathrm{s}\mathrm{}\left(HNA\right),\%HNA=\frac{HNA*100}{Huevosaptos}$

Calidad externa e interna del huevo. En las semanas 30 y 35 se muestrearon 30 huevos/tratamiento para determinar los indicadores de calidad externa e interna. El peso del huevo se calculó con una balanza digital OHAUS^® (China), con precisión de 0.01 g. Para el índice de forma (IF) se utilizó la expresión:

$IF=\frac{\mathrm{D}\mathrm{i}\mathrm{á}\mathrm{m}\mathrm{e}\mathrm{t}\mathrm{r}\mathrm{o}\mathrm{}\mathrm{m}\mathrm{e}\mathrm{n}\mathrm{o}\mathrm{r}}{\mathrm{D}\mathrm{i}\mathrm{á}\mathrm{m}\mathrm{e}\mathrm{t}\mathrm{r}\mathrm{o}\mathrm{}\mathrm{m}\mathrm{a}\mathrm{y}\mathrm{o}\mathrm{r}}100$

La altura de la clara densa y de la yema se midió con un calibrador, con exactitud de ± 0.01 mm. Los registros de las unidades Haugh (UH) se calcularon por la relación entre el peso del huevo (W) y la altura de la clara densa (H):

$UH=100*\log \left(H-1.7W^{0.37}+7.6\right)$

Bioquímica sanguínea. A las 35 semanas de edad, se realizó un examen hematológico en ayunas a seis codornices ponedoras por tratamiento. La sangre se extrajo por punción del ala izquierda. Se utilizaron jeringas de insulina de 1 mL y la sangre se colocó en frascos de 2 mL con heparina sódica. Se determinó la glucosa, ácido úrico, creatinina, alanino aminotranferasa (ALT), aspartato aminotranferasa (AST) y colesterol total mediante un espectrofotómetro ultravioleta, marca Humalyzer, con kits enzimáticos, comercializados por SPINREACT. SA. (España).

Análisis estadístico. Los datos se procesaron mediante análisis de varianza (Anova). En los casos necesarios se aplicó la dócima de ^{Duncan (1955)} para determinar las diferencias múltiples entre medias, según el programa estadístico SPSS 23.0.1.2014 (^{SPSS Inc., Chicago, IL, EE. UU.}).

Resultados y Discusión

Los resultados del tamizaje fitoquímico de los extractos de hojas de Jatropha curcas se muestran en la tabla 2. Se destacó la presencia de alcaloides, cumarinas, resinas y antocianidinas, saponinas, aminoácidos libres, taninos, quinonas, flavonoides y mucílagos, metabolitos responsables de diferentes actividades biológicas, cuando se utilizan en pequeñas concentraciones en las dietas (^{Más et al. 2017}).

Table 2 Phytochemical screening of Jatropha curcas leaf powder 

Trials	Ethanolic extract	Aqueous extract
Alkaloids	++	+
Coumarins	++	+
Resins and anthocyanidins	+	-
Triterpenes and steroids	-	-
Saponins	+	-
Free amino acids	++	+
Cardiotonic glycosides	-
Reducing sugars	-	-
Phenols and tannins	+++	++
Quinones	++	+
Flavonoids	++	++
Mucilages	+	+

(-): Absence, (+): Presence, (++): Moderate, (+++): Abundant

El exceso de taninos se considera un factor antinutricional porque limita la absorción de algunos nutrientes, como el hierro y las proteínas (^{Savón et al. 2007}). No obstante, pequeñas dosis de estos metabolitos en las dietas pueden ser eficientes bactericidas, fungicidas, antioxidantes y vasoconstrictores (^{Martínez et al. 2020}). Los flavonoides que se encontraron en los extractos alcohólico y acuoso también pueden ser benéficos por su efecto fitoestrogénico y capacidad antioxidante. Además, influyen en la síntesis de eicosanoides, agregación plaquetaria y oxidación de las lipoproteínas de baja densidad (^{Tungmunnithum et al. 2018}). ^{Méndez et al. (2020)} encontraron que la alta concentración de flavonoides y fenoles totales en las hojas de J. curcas induce a un efecto antioxidante in vitro. Según ^{Kamboh et al. (2019)}, estos metabolitos secundarios (flavonoides) se han utilizado en las dietas de las aves para mejorar la calidad del producto final (carne y huevos).

Las antocianidinas que se hallaron en el polvo de hojas de J. curcas se han utilizado en las dietas de las aves porque ejercen efectos positivos en estados inflamatorios relacionados con su capacidad antioxidante; además, estimulan el sistema inmune e incrementan la proliferación de linfocitos y la secreción de citocinas (^{Changxing et al. 2018}). Las cumarinas (++), identificadas por tamizaje fitoquímico en las hojas J. curcas (tabla 2), poseen efectos benéficos en pequeñas proporciones, y son potentes anticoagulantes y bactericidas contra cepas de Staphylococcus aureos y Escherichia coli (^{Rahu et al. 2021}).

Según ^{Martínez et al. (2020)}, los alcaloides se encuentran, principalmente, en el extracto alcohólico y, en menor medida, en el extracto acuoso, como ocurrió́ en el presente estudio (tabla 2). ^{Kikusato et al. (2021)} demostraron que pequeñas concentraciones de alcaloides (principal los isoquinolínicos) reducen el estrés oxidativo y la inflamación intestinal postprandial en producciones intensivas y con estrés térmico. A pesar de que se identificaron por tamizaje fitoquímico otros metabolitos secundarios (saponinas, aminoácidos libres, quinonas y mucílagos) responsables de la actividad biológica, los resultados no fueron concluyentes para relacionarlos con un posible efecto en la producción y calidad del huevo de codornices ponedoras.

En la tabla 3 se muestran los indicadores productivos de codornices ponedoras, alimentadas con la suplementación dietética de 0.5 y 1.0 % de polvo de hojas de J. curcas. La viabilidad, peso vivo, consumo de alimento, peso del huevo, conversión masal y huevos no aptos no indicaron diferencias significativas entre tratamientos. Sin embargo, la adición de 0.5 % de esta planta medicinal (J. curcas) incrementó la intensidad de puesta en 1.89 % con respecto a los tratamientos restantes (P < 0.05).

Table 3 Effect of J. curcas leaf powder on productive indicators of laying quails (25-35 weeks) 

Productive indicators	J. curcas leaf powder (%)			SE±	Value of P
	Control	0.5	1.0
Initial weight, g	187.00	188.00	188.00	0.49	0.179
Final weight, g	192.00	193.00	193.00	7.45	0.069
Viability, %	100.00	100.00	100.00
Laying intensity, %	78.35^b	80.24^a	78.09^b	0.65	0.042
Feed intake, g/quail/d	31.13	31.64	31.55	0.16	0.058
Egg weight, g	11.07	11.15	11.10	0.05	0.074
Mass conversion, kg/kg	3.59	3.54	3.64	0.08	0.059
Unfit eggs, %	0.25	0.27	0.25	0.03	0.090

^a,b Means with different superscripts in the same line differ at P<0.05

La viabilidad demuestra la inocuidad del fitobiótico (J. curcas) empleado hasta 1 % en las dietas de las codornices ponedoras durante 70 d experimentales (tabla 3). Estos resultados coinciden con lo informado por ^{Khalifa y Noseer (2019)}, ^{Suwarta y Suryani (2019)} y ^{Zeweil et al. (2019)}, quienes no encontraron morbimortalidad en codornices ponedoras cuando utilizaron ginger (Zingiber officinale), canela (Cinnamomum verum), cúrcuma (Curcuma longa) y regaliz (Glycyrrhiz glabra) como aditivos fitoquímicos, respectivamente.

El uso de estos compuestos medicinales en las dietas de las codornices se ha estudiado y aplicado poco, lo que se justifica, principalmente, por la rusticidad de la especie avícola, que muestra una gran resistencia ante los cambios medioambientales y las enfermedades (^{Nain et al. 2011}). No obstante, ^{Radwan et al. (2008)} y ^{Suwarta y Suryani (2019)} demostraron que el uso de 0.5 % de polvo de canela y cúrcuma mejoró la producción de huevos de codorniz, debido al efecto antioxidante y antiinflamatorio de estos compuestos naturales. Resultados similares se hallaron en este experimento, donde el uso de 0.5 % del polvo de hojas de J. curcas incrementó la intensidad de puesta en 1.89 % (tabla 3), lo que demuestra que esta planta medicinal rica en compuestos antinflamatorios (alcaloides), antioxidantes (flavonoides) y bactericidas (taninos y cumarinas) tiene un efecto benéfico en esta especie avícola. También, los posibles efectos fitoestrogénicos de los compuestos polifenólicos detectados en el polvo de J. curcas (tabla 2) podrían promover la producción de huevos (^{Ghasemi et al. 2010}). Al respecto, informes de ^{Çiftci (2012)} refieren que una mayor circulación de estrógenos en sangre mejoró la producción de huevos en gallinas ponedoras.

El consumo de alimento, peso del huevo y la conversión masal no cambiaron (tabla 3) (P > 0.05), a pesar de la incorporación del polvo de hojas de J. curcas rico en metabolitos secundarios (tablas 2 y 3). Resultados similares encontraron ^{Zeweil et al. (2019)} y ^{Santos et al. (2019)}, cuando utilizaron en pequeñas concentraciones compuestos fitoquímicos en las dietas de codornices ponedoras. Sin embargo, ^{Suwarta y Suryani (2019)} refirieron que niveles crecientes de metabolitos secundarios redujeron, paulatinamente, el consumo de alimento en las codornices ponedoras. Estos autores fundamentan este resultado a partir de la idea de que los compuestos químicos disminuyeron la palatabilidad del alimento. Este resultado demuestra que la adición de hasta 1 % del polvo de hojas de J. curcas no provoca trastornos intestinales sintomáticos, que podrían desencadenar en un aumento de la conversión masal y disminución del consumo de alimento y productividad (producción y peso del huevo) de las codornices ponedoras.

^{Savón et al. (2007)} informaron que una alta concentración de metabolitos secundarios (principalmente taninos) disminuye los indicadores productivos de las aves. Específicamente, los taninos identificados por tamizaje fitoquímico (tabla 2; +++) en el polvo medicinal no afectaron la absorción de los aminoácidos azufrados, ya que estos aminoácidos influyen directamente en el peso del huevo. Asimismo, los huevos aptos para el consumo no se afectaron por la suplementación del producto natural. ^{Salazar et al. (2017)} y ^{Martínez et al. (2020)} refirieron resultados similares, al utilizar pequeñas proporciones de plantas medicinales en las dietas de aves ponedoras.

En la tabla 4 se muestra la calidad externa e interna del huevo de codornices ponedoras, cuando se adicionó en la dieta 0.5 y 1 % del polvo de hojas de J. curcas. En ambas semanas muestreadas (30 y 35), la inclusión de 0.5 % de polvo de hojas de J. curcas incrementó (P < 0.05) la altura de la clara densa y la unidad Haugh con respecto a los tratamientos restantes, aunque en la semana 30, la unidad Haugh no fue diferente estadísticamente en los grupos con el polvo medicinal. Tampoco difirieron el peso del huevo, índice de forma y altura de la yema (P > 0.05) por efecto de los tratamientos experimentales.

Table 4 Effect of J. curcas leaf powder on the external and internal quality of the egg of laying quails 

Egg quality	J. curcas leaf powder (%)			SE±	Value of P
	Control	0.5	1.0
30 weeks
Egg weight, g	10.87	11.41	10.87	0.20	0.106
Shape index, %	88.36	88.67	89.80	0.63	0.185
Dense white height, mm	4.23^b	4.82^a	4.37^b	0.16	0.027
Yolk height, mm	11.48	11.45	11.52	0.31	0.569
Haugh units	88.59^b	91.41^a	89.38^ab	0.77	0.044
35 weeks
Egg weight, g	11.26	11.30	11.29	0.27	0.994
Shape index, %	87.02	88.93	87.35	1.00	0.189
Dense white height, mm	3.88^b	4.24^a	3.84^b	0.04	0.019
Yolk height, mm	10.48	10.35	10.49	0.34	0.284
Haugh units	86.25^b	88.34^a	85.98^b	0.80	0.020

^a,b Means with different superscripts in the same line differ at P<0.05

La altura de la clara y la unidad Haugh fueron los únicos indicadores que cambiaron, debido a los tratamientos ensayados (tabla 4) y, a su vez, son los que se relacionan con la frescura del huevo (^{Martínez et al. 2021}). Otros estudios con plantas medicinales han demostrado que estos indicadores (altura de la clara y unidad Haugh) son los más susceptibles a la incorporación de metabolitos secundarios en aves ponedoras (^{Más et al. 2017}). ^{Keener et al. (2006)} informaron que la cantidad y altura del albumen depende del balance de aminoácidos aportados en la dieta y de la absorción de estos en el lumen intestinal. Al parecer, los metabolitos secundarios benéficos, aportados por la adición de 0.5 % del polvo de hojas de J. curcas, mejoraron la salud intestinal y, a su vez, la absorción de los aminoácidos proteicos.

Una mayor adición (1.0 %) del polvo medicinal redujo la altura de la clara densa, si se compara con el tratamiento con 0.5 % (tabla 4). Quizás un mayor consumo de J. curcas (0.32 g/ave/d) y metabolitos secundarios, como los taninos, disminuyó la disponibilidad y absorción de algunos aminoácidos (principalmente, aminoácidos azufrados) (^{Savón et al. 2007}). La suplementación dietética con el polvo de hojas de J. curcas no modificó la altura de la yema en codornices ponedoras (tabla 4). Otros estudios en codornices y gallinas ponedoras demostraron que el uso de varios fitobióticos no influyó en este indicador de calidad interna (^{Más et al. 2017} y ^{Zeweil et al. 2019}).

La tabla 5 deja ver que la adición de 0.5 % del polvo de hojas de J. curcas en las dietas de codornices ponedoras redujo (P < 0.05) la glucosa y la creatinina con respecto al resto de los tratamientos. Además, la mayor inclusión de J. curcas (1 %) incrementó (P < 0.05) la concentración de aspartato aminotrasferasa, en comparación con otros tratamientos. No se detectaron diferencias entre tratamientos para la concentración de ácido úrico, alanina aminotransferasa y colesterol total en las codornices ponedoras.

Table 5 Effect of J. curcas leaf powder on blood chemistry of laying quails (35 weeks) 

Items, (mmol/mL)	J. curcas leaf powder (%)			SE ±	Value of P	References (mmol/mL) *
	Control	0.5	1.0
Glu	9.16^a	6.08^b	10.56^a	0.67	0.001	6-12
AST	3.98^b	4.10^b	6.20^a	0.42	0.032	3-6
ALT	98.20	97.58	102.36	2.61	0.656	90-120
Crea	42.34^a	29.58^b	39.88^a	1.87	0.001	25-45
AU	409.14	412.22	410.42	2.84	0.682	180-450
CT	5.86	5.98	5.30	0.88	0.331	3.07-6.80

^a,b Means with different superscripts in the same line differ at P<0.05. Glu: glucose; Crea: creatinine; AST: aspartate aminotransferase; ALT: alanine aminotransferase; AU: uric acid; CT: total cholesterol

*^{Shehab et al. (2012)}

Los indicadores bioquímicos siempre se han utilizado como índices de salud en humanos y animales. Los estudios de cómo las plantas medicinales y sus metabolitos secundarios influyen en algunos indicadores de la bioquímica sanguínea en la codorniz ponedora son escasos. Sin embargo, en las aves de postura se ha comprobado que pequeñas concentraciones de fitobióticos reducen la concentración de glucosa sérica, debido al efecto astringente de estos metabolitos, que provoca una lenta liberación intestinal y mantención de la glucosa dietética; además de una reducción de la glucosa en las aves, que puede reducir la circulación sanguínea de los lípidos perjudiciales (^{Martínez et al. 2012}). Este resultado demuestra que el polvo integral (0.5 %) de hojas de J. curcas y algunos metabolitos secundarios podrían tener efecto hipoglucemiante en las codornices ponedoras.

Contradictoriamente, la inclusión de 1 % de las hojas de J. curcas no redujo la concentración de glucosa sérica (tabla 5). Al parecer, una mayor ingestión de metabolitos secundarios provocó algunos daños hepáticos asintomáticos, debido a que las aves en este tratamiento mostraron la mayor concentración de aspartato aminotransferasa (AST) (tabla 5). Una mayor concentración de esta enzima (AST) en sangre se ha relacionado con problemas hepáticos (inflamación y/o irritación) en humanos y animales (^{Saeed et al. 2017}). Asimismo, la concentración de alanina aminotransferasa (ALT) no mostró cambios entre tratamientos (tabla 5). Este resultado demuestra que las aves no tenían enfermedades aparentes, ya que una alta concentración de esta enzima se asocia con infecciones microbianas, cáncer y enfermedades hepáticas en humanos y animales (^{de Oliveira et al. 2021}).

La concentración de creatinina disminuyó con la inclusión de 0.5 % del polvo de hojas de J. curcas (tabla 5). Una mayor concentración de creatinina se ha asociado con daño renal en humanos y animales (^{Hajare et al. 2020}). Al parecer, el uso de pequeñas concentraciones de esta planta medicinal (0.5 %) puede mejorar el funcionamiento renal sin signos visibles aparentes, lo que resulta importante para el proceso de filtrado y equilibrio químico de la sangre (^{Mnisi y Mlambo 2018}).

En las codornices ponedoras, los tratamientos experimentales (tabla 5) no afectaron la concentración del ácido úrico, que resulta el producto final del metabolismo de las purinas y algunas proteínas (^{Lin et al. 2014}). Este resultado demuestra que las aves se nutrieron adecuadamente (tabla 1), pues los factores alimentarios constituyen las causas más probables de hiperuricemia en las aves. De manera similar, el colesterol total en sangre no fue diferente, debido a los tratamientos experimentales (tabla 5). Sin embargo, autores como ^{Sawarta y Suryani (2019)} y ^{Zeweil et al. (2019)} informaron disminución de la lipoproteína de baja densidad (principalmente colesterol) y colesterol total, cuando utilizaron una mezcla fitobiótica (canela y cúrcuma) y un polvo medicinal (regaliz) respectivamente, debido al efecto hipocolesterolémico de algunos metabolitos secundarios. Al parecer, la concentración del polvo de J. curcas en las dietas de codornices ponedoras no fue suficiente para cambiar la concentración del colesterol sérico (tabla 5).

El polvo de hojas de Jatropha curcas mostró una amplia cualificación de metabolitos secundarios, que influyen directamente en la respuesta biológica de las codornices ponedoras. Se sugiere la inclusión de 0.5 % de polvo de hojas de J. curcas en las dietas para codornices ponedoras, para mejorar la puesta, calidad del huevo y algunos indicadores de la bioquímica sanguínea.

References

Alagawany, M., Ibrahim, Z.A., Abdel-Latif, E.A. & Reda, F.M. 2020. "Use of Aspergillus japonicas culture filtrate as a feed additive in quail breeder’s nutrition". Italian Journal of Animal Science, 19: 1289-1296, ISSN: 1594-4077. https://doi.org/10.1080/1828051X.2020.1837022.

Changxing, L., Chenling, M., Alagawany, M., Jianhua, L., Dongfang, W., Gaichao, Z., Wenyin, S.F., Syed, M.A., Saeed, M., Hassan, F. & Gaichao, W. 2018. "Health benefits and potential applications of anthocyanins in poultry feed industry". World's Poultry Science Journal, 74(2): 251-264, ISSN:0043-9339. https://doi.org/10.1017/S0043933918000053.

Çiftci, H.B. 2012. "Effect of estradiol­17β on follicle stimulating hormone secretion and egg laying performance of Japanese quail". Animal, 6(12): 1955-1960, ISSN: 1751-7311. https://doi.org/10.1017/S1751731112000997.

da Silveira, R.G., Meneghetti, C., de Oliveira, E. B., Júnior, A.A., Farias, R.V. & Deminicis, B.B. 2021. "Systematic review of the use of phytobiotics in broiler nutrition". Revista de Ciências Agroveterinárias, 20: 98-106. ISSN: 2238-1171. https://doi.org/10.5965/223811712012021098.

de Oliveira, C.O., Roll, A.A.P., Medeiros, F.M., Lopes, D.C.N. & Xavier, E.G. 2021. "Olive pomace for the feeding of commercial poultry: effects on performance, meat and eggs quality, haematological parameters, microbiota and immunity". World's Poultry Science Journal, 77(2): 1-14, ISSN: 0043-9339. https://doi.org/10.1080/00439339.2021.1894409.

Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X. https://doi.org/10.2307/3001478.

Fajardo, L., Viera, Y, Rosabal, U.M., Rodríguez, S., Guardia, Y. & Morales, G. 2018. "Tamizaje fitoquímico, control de la calidad y actividad antibacteriana del clon UF-650 en extractos de Theobroma cacao L. (cacao) ". Revista Cubana de Plantas Medicinales, 23(1): 1-12, ISSN:1028-4796.

Ghasemi, R., Zarei, M. & Torki, M. 2010. "Adding medicinal herbs including garlic (Allium sativum) and thyme (Thymus vulgaris) to diet of laying hens and evaluating productive performance and egg quality characteristics". American Journal of Animal and Veterinary Science, 5(2): 1151-154, ISSN: 1557-4555. https://doi.org/10.3844/ajavsp.2010.151.154.

Hajare, S., Ingole, R.S., Kotagiri, R. & Ganguly, B. 2020. "Evaluation of acute oral toxicity of a polyherbal liver tonic for poultry. Biosciences Biotechnology Research Asia, 17(1): 85-87, ISSN: 0973-1245. https://doi.org/10.13005/bbra/2813.

Kamboh, A.A., Leghari, R.A., Khan, M.A., Kaka, U., Naseer, M., Sazili, A.Q. & Malhi, K. K. 2019. "Flavonoids supplementation-An ideal approach to improve quality of poultry products". World's Poultry Science Journal, 75(1): 115-126, ISSN: 0043-9339. https://doi.org/10.1017/S0043933918000703.

Keener, K.M., McAvoy, K.C., Foegeding, J.B., Curtis, A., Anderson, K.E. &. Osborne, J.A. 2006. "Effect of testing temperature on internal egg quality measure meets". Poultry Science, 85(10): 550-555, ISSN: 0032-5791. https://doi.org/10.1093/ps/85.3.550.

Khalifa, M.I. & Noseer, E.A. 2019. "Cholesterol quality of edible eggs produced by quail fed diets containing probiotic and/or ginger (Zingiber officinale) ". Livestock Research for Rural Development, 31(10), Article #165, ISSN: 1213-7884, Available: http://lrrd.cipav.org.co/lrrd31/10/mrwa31165.html.

Kikusato, M., Xue, G., Pastor, A., Niewold, T.A. & Toyomizu, M. 2021. "Effects of plant-derived isoquinoline alkaloids on growth performance and intestinal function of broiler chickens under heat stress". Poultry Science, 100(2): 957-963, ISSN: 0032-5791. https://doi.org/10.1016/j.psj.2020.11.050.

Lin, Z., Zhang, B., Liu, X., Jin, R. & Zhu, W. 2014. "Effects of chicory inulin on serum metabolites of uric acid, lipids, glucose, and abdominal fat deposition in quails induced by purine-rich diets". Journal of Medicinal Food, 17(11): 1214-1221, ISSN:2155-9600. https://doi.org/10.1089/jmf.2013.2991.

Martínez, Y., Díaz, N., Bejarano, M.A., Paz, P. & Valdivié, M. 2021. "Effect of time and storage methods on daily changes in external and internal egg quality of Dekalb white® laying hens". European Poultry Science, 85, ISSN: 1612-9199. https://doi.org/10.1399/eps.2021.329.

Martínez, Y., Escalona, A., Martínez, O., Olmo, C., Rodríguez, R., Iser, M., Betancur, C., Valdivié, M. & Liu, G. 2012. "The use of Anacardium occidentale as nutraceutical in hypoprotein diets for laying hens". Cuban Journal of Agricultural Science, 46(4): 395-401, ISSN: 2079-3480.

Martínez, Y., Rodríguez, R., Pupo, G.E., Rosabal, O., Olmo, C. & Valdivié, M. 2020. "Phytobiotic effect of Psidium guajava leaves powder on egg productivity and quality of laying hens". Cuban Journal of Agricultural Science, 54(4): 1-12, ISSN: 2079-3480.

Más, D., Martínez, Y., Rodríguez, B., Pupo, G., Rosabal, O. & Olmo, G. 2017. "Análisis preliminar de los metabolitos secundarios de polvos mixtos de hojas de plantas medicinales". Revista Cubana de Plantas Medicinales, 22(1): 1-9, ISSN: 1028-4796.

Méndez, L., Rojas-Vera, J., Contreras-Moreno, B. & Celis, M.T. 2020. "Tamizaje fitoquímico de hojas y raíces de Jatropha curcas L. colectadas en Mérida-Venezuela". Revista Ciencia e Ingeniería, 41(1): 75-80, ISSN: 1316-7081.

Mnisi, C. M. & Mlambo, V. 2018. "Growth performance, haematology, serum biochemistry and meat quality characteristics of Japanese quail (Coturnix Coturnix japonica) fed canola meal-based diets". Animal Nutrition, 4(1): 37-43, ISSN: 2405-6545. https://doi.org/10.1016/j.aninu.2017.08.011.

Nain, S., Bour, A., Chalmers, C. & Smits, J.E.G. 2011. "Immunotoxicity and disease resistance in Japanese quail (Corturnix Coturnix japonica) exposed to malathion". Ecotoxicology, 20(4): 892-900, ISSN: 1573-3017. https://doi.org/10.1007/s10646-011-0657-6.

Radwan, N.L., Hassan R.A., Qota, E.M. & Fayek, H.M. 2008. "Effect of natural antioxidant on oxidative stability of eggs and productive and reproductive performance of laying hens". International Journal of Poultry Science, 7(2): 134-150, ISSN: 1682-8356.

Rahu, M.I., Naqvi, S.H.A., Memon, N.H., Idrees, M., Kandhro, F., Pathan, N.L., Sarker, N.I. & Bhutto, M.A. 2021. "Determination of antimicrobial and phytochemical compounds of Jatropha curcas plant". Saudi Journal of Biological Sciences, 28: 2867-2876, ISSN: 1319-562x. https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2021.02.019.

Saeed, M., Babazadeh, D., Arif, M., Arain, M.A., Bhutto, Z.A., Shar, A.H., Kakar, M.U., Manzoor, R. & Chao, S. 2017. "Silymarin: a potent hepatoprotective agent in poultry industry". World's Poultry Science Journal, 73(3): 483-492, ISSN: 0043-9339. https://doi.org/10.1017/S0043933917000538.

Salazar, I., Martínez, Y., Rodríguez, R., Olmo, C., Aroche, R., Pupo, G., Rosabal, O. & Más, D. 2017. "Efecto de la suplementación dietética con polvo mixto de plantas medicinales en la productividad y calidad del huevo de gallinas ponedoras". Revista de Producción Animal, 29(3): 1-5, ISSN: 2224-7920.

Santos, T.S., Lopes, C.D.C., Junior, O., Murilo, G., Santos, L.M, Santana C.C.S. & Souza, D.M .2019. "The use of cinnamon powder in the diet of Japanese laying quail". Acta Scientiarum Animal Sciences, 41: 1-7, ISSN: 1525-3163. https://doi.org/10.4025/actascianimsci.v41i1.42963.

Savón, L., Scull, I. & Martínez, M. 2007. "Integral foliage meals of three tropical legumes for poultry feeding. Chemical composition, physical properties and phytochemical screening". Cuban Journal of Agricultural Science, 41(1): 359-341, ISSN: 2079-3480.

Shehab, A.E., Kamelia, M.Z., Khedr, N.E., Tahia, E.A. & Esmaeil, F.A. 2012. "Effect of dietary enzyme supplementation on some biochemical and hematological parameters of Japanese quails". Journal of Animal Science Advances, 2(9): 734-739, ISSN: 2251-7219.

SPSS. 2014. Statistical Package for Social Sciences (version 23). SPSS Inc., Chicago, Illinois, USA.

Suwarta, F.X. & Suryani, C.H.L. 2019. "The effects of supplementation of Cinnamon and Turmeric powder mixture in ration of quail on performance and quality of eggs". Worlds Veterinary Journal, 9(4): 249-254, ISSN: 2322-4568. https://dx.doi.org/10.36380/scil.2019.wvj31.

Tungmunnithum, D., Thongboonyou, A., Pholboon, A. & Yangsabai, A. 2018. "Flavonoids and other phenolic compounds from medicinal plants for pharmaceutical and medical aspects: An overview". Medicines, 5(3): 93-109, ISSN: 2305-6320. https://doi.org/10.3390/medicines5030093.

UECAN. Unión de Empresas del Combinado Avícola Nacional 2011. Aportes de los piensos avícolas. Ed. Ministerio de la Agricultura, La Habana, Cuba"

Zeweil, H.S., Dosoky, W.M., Zahran, S.M., Ahmed, M.H. & Mohamed, A.A. 2019. "Effect of licorice as an alternative to antibiotics on productive, egg quality and yolk and blood lipid profile of laying japanese quail". Journal of the Advances in Agricultural Research, 24(2): 164-177, ISSN: 1110-5585. https://doi.org/10.21608/jalexu.2019.163066.

Recibido: 07 de Junio de 2021; Aprobado: 19 de Octubre de 2021

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