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Cuban Journal of Agricultural Science

versión impresa ISSN 0864-0408versión On-line ISSN 2079-3480

Cuban J. Agric. Sci. vol.55 no.4 Mayabeque oct.-dic. 2021  Epub 01-Dic-2021

 

Biomatemática

Metaanálisis para determinar el efecto de aditivos energéticos en el pH de ensilajes de forrajes tropicales

Mildrey Torres Martínez1 
http://orcid.org/0000-0001-7942-0195

Magaly Herrera Villafranca1 
http://orcid.org/0000-0002-2641-1815

R. Rodríguez Hernández1 
http://orcid.org/0000-0001-8254-7509

1Instituto de Ciencia Animal, Apartado Postal 24, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba

Resumen

Se desarrolló un metaanálisis para estimar el efecto de aditivos energéticos en el pH de ensilajes de forrajes tropicales. Se revisaron 197 estudios, localizados en las bases de datos EBSCO, Scielo, ScienceDirect, ResearchGate y la revista Cuban Journal of Agricultural Science. La selección de los artículos tuvo en cuenta el cumplimiento de los criterios de inclusión, la fiabilidad de la búsqueda y la evaluación de la calidad metodológica de cada estudio. Se definió la diferencia de medias estandarizadas entre la muestra tratada con el aditivo y el control, como el índice del tamaño del efecto con su respectivo intervalo de confianza al 95 %. Se utilizó la prueba Q de Cochrane como test de heterogeneidad, y el estadístico de inconsistencia para cuantificar el porcentaje de variabilidad de los resultados entre estudios. Se aplicó la técnica de análisis de subgrupo para el análisis de las variables moderadoras cualitativas y la metaregresión para las cuantitativas. Mediante un modelo de efectos aleatorios, los resultados mostraron la efectividad global de los aditivos energéticos evaluados d (pH)=3.077 (I.C 95 % (2.365-3.789)). A pesar de la alta variabilidad encontrada en la literatura que se consultó (I2 >75 %), las técnicas de metaanálisis confirmaron de forma no experimental el efecto favorable de emplear aditivos energéticos para beneficiar el proceso fermentativo del ensilaje y su conservación. En este trabajo, la descripción de cada paso de la metodología puede servir de guía para extrapolar y aplicar el metaanálisis hacia otras esferas del sector agropecuario.

Palabras clave: indicador fermentativo; conservación de forraje; heterogeneidad; análisis de subgrupo; metaregresión

El escenario científico contemporáneo se caracteriza por un crecimiento exponencial de la publicación de artículos científicos, principalmente en formato digital (Rubio et al. 2018). En este contexto, existen diferentes tipos de aproximaciones clásicas que posibilitan resumir, interpretar y valorar la información, como son las revisiones narrativas, las revisiones sistemáticas y el metaanálisis (Huedo y Johnson 2010).

Autores como Botella y Zamora (2017) describen las narrativas como imprecisas y subjetivas, ya que se basan en la opinión particular de quien escribe. Sin embargo, las sistemáticas cumplen para su elaboración con normas propias del método científico (Mikolajewicz y Komorova 2019). Toledo et al. (2018) plantean que las técnicas del metaanálisis también utilizan todos los pasos de una revisión sistemática, pero incluyen la combinación estadística de los resultados de los estudios, con el objetivo de identificar patrones consistentes en los datos y las fuentes de variación entre ellos.

Según Sánchez et al. (2011), el metaanálisis tiene sus inicios en las ciencias médicas, sociales y del comportamiento. Sin embargo, en la actualidad este tipo de técnica también se comienza a aplicar en el contexto de las ciencias agropecuarias, pues posibilita arribar a nuevas conclusiones sin necesidad de experimentación alguna.

En la esfera agropecuaria, la conservación de forrajes mediante la producción de ensilaje permite suministrar alimento de calidad nutritiva al ganado durante el período seco (Espinoza 2016). Específicamente, en la literatura científica se encuentra una amplia información acerca del empleo de este método de conservación, en el que se emplean aditivos energéticos con elevados niveles de carbohidratos fermentables, como melaza, granos y tubérculos (Rodríguez et al. 2017) con el objetivo de favorecer la actividad ácido láctica, lograr valores de pH inferiores a 4.0 y, finalmente, garantizar la conservación adecuada del forraje (Espinoza 2016). En algunos trabajos se logra comprobar la mejoría del producto ensilado, mientras que en otros no se informan resultados significativos con el empleo de los aditivos.

El objetivo de este trabajo fue aplicar las técnicas del metaanálisis para estimar el efecto promedio de los aditivos energéticos en el indicador fermentativo pH, al ensilar forrajes tropicales como caso de estudio.

Materiales y Métodos

Para realizar el metaanálisis se cumplieron con los siguientes pasos, descritos por Shah et al. (2020):

  • 1. Fuentes de búsqueda de la información y criterios de inclusión/exclusión establecidos. Para la búsqueda de información de la literatura científica se consultó la revista Cuban Journal of Agricultural Science (CJAS) y las bases de datos electrónicas EBSCO, ScienceDirect, Scielo y ResearchGate, sin definir un período de tiempo específico para abarcar la mayor cantidad de publicaciones posibles.

  • Se seleccionaron artículos en español, inglés y portugués y se definieron como términos de búsqueda ensilaje/silage/silagem y aditivo/additive, los que se combinaron con el operador booleano “AND” o “OR”. Los títulos y resúmenes se examinaron para excluir los informes irrelevantes, se eliminaron los estudios duplicados, se recuperó el texto completo para los estudios relevantes, se revisaron los trabajos en su totalidad para verificar el grado de cumplimiento de los criterios de inclusión establecidos y finalmente, se obtuvieron los datos estadísticos necesarios de cada artículo.

  • Se platearon como criterios de inclusión los estudios experimentales que tuvieron como objetivo ensilar forrajes tropicales; investigaciones donde se utilizó como tratamiento/s aditivos energéticos (melaza, granos de cereales o subproductos industriales: harinas y pulpa cítrica) y estudios en los que se comparó la eficacia del tratamiento en los grupos experimentales. Se tomó como medida resultante la variable pH y se informaron los estadísticos de posición (media) y de dispersión (desviación estándar, error estándar o coeficiente de variación).

  • 2. Fiabilidad entre revisores. De acuerdo con la metodología, se seleccionaron dos revisores para identificar y seleccionar de manera independiente los títulos y resúmenes derivados de las fuentes de búsqueda a partir del cumplimiento de los criterios de inclusión. Para medir el grado de concordancia entre los revisores se utilizó el índice Kappa (Cortés y Guerra 2020).

  • 3. Evaluación de la calidad metodológica de los estudios. Para la valoración metodológica de los estudios seleccionados, se empleó la escala de calidad específica sobre composición química y valor nutritivo de ensilajes de forrajes, propuesta por Torres et al. (2018).

  • 4. Extracción de datos. Variables moderadoras codificadas de los estudios. Para cada uno de los estudios se tabularon los datos reportados de la variable pH, con sus estadísticos de posición y desviación. Además, se extrajeron y se codificaron las variables moderadoras, y se agruparon en tres categorías: sustantivas, metodológicas y extrínsecas. Se consideraron como sustantivas el tipo de pasto tropical utilizado para ensilar, la edad del pasto, el tipo de aditivo energético, el nivel de inclusión del aditivo y los días en que se abrió el silo. Como metodológicas, se consideró el tamaño de muestra, el diseño experimental aplicado y la calidad metodológica del estudio. Se seleccionó como variable intrínseca el año de publicación de la investigación.

  • 5. Análisis estadístico del metaanálisis. Tamaño del efecto. El estadístico tamaño del efecto (TE) se calculó en todos los estudios y por cada grupo experimental individualmente, mediante las ecuaciones propuestas por Sánchez et al. (2011):

d=cm*Ye- YcS (Equation 1)

cm=1-34*(ne+nc-2) (Equation 2)

S=ne-1*Se2+nc-1*Sc2ne+nc-2 (Equation 3)

Donde:

d -

índice del TE que se utiliza para la diferencia de medias estandarizadas

Ye -

valor promedio de la variable dependiente en el grupo experimental

Yc -

media en el grupo control

S -

desviación típica de ambos grupos

c(m) -

factor de corrección para muestras pequeñas

Las varianzas para el tratamiento y el control se definen como Se 2 y Sc 2, respectivamente. De igual manera, las siglas ne y nc indican los tamaños de muestra en el grupo experimental y el control, respectivamente.

Luego, con todos los índices individuales de los TE se estimó mediante un modelo de efectos aleatorios un TE promedio para obtener un resultado resumen de la eficacia de los tratamientos, así como su intervalo de confianza al 95 % para informar la precisión del efecto (Borenstein et al. 2010).

ESj=θ+ej+ξj (Equation 4)

Donde:

TEj -

estimaciones en torno al TE paramétrico (θ) para cada estudio (j = 1, 2…, k)

ejj -

error dado por la variabilidad intraestudios, que distribuye normalmente y de forma independiente con media cero y varianza σj2;

ξj

producto de la variabilidad entre-estudios y distribuye normalmente y de forma independiente con media cero y varianza Uj2.

Análisis de heterogeneidad. De acuerdo con Rubio et al. (2018), para comprobar la presencia de heterogeneidad entre-estudios se realizó la prueba Q de Cochrane, cuyo resultado se complementó con el estadístico de inconsistencia (I2). En caso de demostrar variabilidad entre-estudios, se utilizó la técnica de análisis de subgrupos para el análisis de las variables moderadoras cualitativas (Borenstein et al. 2010), y para las cuantitativas se aplicó el modelo de regresión (metaregresión), propuesto por Huedo y Johnson (2010). El modelo lineal se estimó mediante el método de los mínimos cuadrados ponderados, donde las moderadoras seleccionadas actúan como variables independientes y el TE como la variable dependiente, según la expresión:

dES=βo + β1*grass age + β2*additive inclusion+ β3* silo opening+ β4*methodological quality+ β5*sample size + β6*publication year+ ε (Equation 5)

Sesgo de publicación. Para verificar la presencia de sesgo de publicación se realizaron los métodos de correlación de rangos, descritos por Begg y Mazumdar (1994), y el análisis de regresión lineal, propuesto por Egger et al. (1997). Finalmente, para corregir el sesgo presente se implementó el método de trim & fill (Duval y Tweedie 2000).

Paquetes estadísticos empleados. Los datos de los estudios para el metaanálisis se tabularon en Excel (2010) en forma de matriz. Cada fila corresponde a un estudio y las columnas, a las variables moderadoras que los caracterizan. Para determinar la concordancia entre los revisores, se procesó la información en el paquete estadístico IBM-SPSS versión 22 (2013). El cálculo de los TE individuales, la estimación mediante un modelo de efectos aleatorios, la heterogeneidad entre-estudios, los análisis específicos de las variables moderadoras y del sesgo de publicación se ejecutaron mediante el paquete estadístico Comprehensive Meta-Analysis versión 3.0 (Borenstein et al. 2014).

Resultados y Discusión

La búsqueda por las fuentes de información permitió localizar un total de 197 estudios. Una vez verificados los criterios de inclusión en los textos completos, se seleccionaron 16 estudios que derivaron en 44 investigaciones y 194 observaciones, pues en ocasiones un mismo estudio evaluó diferentes fuentes energéticas con diferentes niveles de inclusión. Para el metaanálisis, las investigaciones se analizaron de forma independiente y se comparó cada tratamiento vs. el control. Es importante señalar que el número mínimo posible de estudios para el metaanálisis es de 10, pues los métodos de detección del sesgo de publicación son poco fiables para valores menores.

Los valores del estadístico Kappa por cada fuente de información fueron de: 0.64; 0.68; 0.82; 0.80; 0.79, para Scielo, ResearchGate, EBSCO, ScienceDirect y CJAS, respectivamente. Estos resultados fueron superiores a 0.60 en todos los casos, por lo que la concordancia se clasifica entre un acuerdo adecuado y excelente, según la escala propuesta por Huedo y Johnson (2010).

En la evaluación de la calidad metodológica de los estudios se observó que las investigaciones seleccionadas para realizar el metaanálisis cumplieron con 9 o más de los 12 criterios totales de la escala propuesta por Torres et al. (2018), por lo que la evaluación se considera de buena calidad metodológica.

En el análisis del TE promedio para la variable pH se observó (figura 1) que la media ponderada fue de d=3.077, con un intervalo de confianza entre 2.365 y 3.789, lo que indica que el TE medio fue estadísticamente significativo, al no contener el valor nulo en el intervalo (Huedo y Johnson 2010). En la figura 1 es importante señalar que la mayor parte de los estudios mostraron resultados significativos a favor del tratamiento (adición del aditivo energético) respecto al control, ya que los valores de los TE individuales fueron positivos (parte derecha del gráfico). En este sentido, se corrobora que la adición de aditivos energéticos en el ensilado favorece la disminución del pH (Rodríguez et al. 2017)

Figure 1 ES for the response variable p 

El análisis de heterogeneidad evidenció variabilidad en los datos con respecto al pH, pues el estadístico Q mostró diferencias significativas con P=0.000. El valor de I2=82.8% cuantificó la variabilidad existente. De acuerdo con lo planteado por Zimmermann et al. (2016), cuando este valor se encuentra por encima de 75 %, la heterogeneidad se clasifica como alta. Además, Rubio et al. (2018) sugieren que cuando este índice supera 50 % es necesario analizar las variables moderadoras y determinar cuánto estas influyen en la variabilidad.

El análisis de subgrupo se realizó para las tres variables moderadoras cualitativas seleccionadas (tipo de aditivo, tipo de pasto y diseño experimental) con sus respectivos niveles encontrados en la literatura. Estos niveles corresponden a harina de arroz, harina de yuca, melaza y pulpa cítrica para el tipo de aditivo. La moderadora tipo de pasto se fragmentó en: Cynodon nlemfuensis, Brachiaria decumbens, Manihot esculenta (Hojas), Panicum maximum y Cenchrus purpureus. El diseño experimental se dividió en: diseño de bloques al azar (DBA), completamente aleatorizado (DCA) y completamente aleatorizado con arreglo factorial. Para la prueba de heterogeneidad de este tipo de análisis, el estadístico Q quedó representado como Qbetween (QB), y probó la homogeneidad entre los niveles de cada variable moderadora cualitativa analizada (Villasís et al. 2020).

En la tabla 1 se muestra cómo influye cada moderadora en la variabilidad de los resultados del pH. Para cada nivel de las variables, se determinaron los TE medios, intervalos de confianza, cantidad de variabilidad que aporta en porcentaje (I2), Q test y su significación.

Table 1 Subgroup analysis for the moderating variables type of additive, type of grass and experimental design in pH 

Moderating variables Leves of moderating variables Number of studies d+ 95 % CI I2 Q test and its significance
Dlower Dupper
Type of additive Rice meal 6 5.118 ± 0.619 3.905 6.331 30 %

  • QB=44.58

  • P=0.000

Cassava meal 12 1.212 ± 0.224 0.773 1.650 24 %
Molasses 12 4.003 ± 0.433 3.153 4.852 15 %
Citrus pulp 8 0.589 ± 0.264 0.072 1.106 13 %
Type of grass C. nlemfuensis 6 3.318 ± 1.052 1.256 5.380 80 %

  • QB=10.137

  • P=0.000

B. decumbens 4 7.138 ± 0.871 5.431 8.846 80 %
M. esculenta (leaves) 7 4.332 ± 1.247 1.888 6.777 79 %
P. maximum 4 5.863 ± 0.621 4.646 7.080 86 %
C. purpureus 20 1.115 ± 0.245 0.636 1.594 45 %
Experimental design RBD 5 0.596 ± 0.325 0.040 1.232 0 %

  • QB=28.19

  • P=0.000

CRD 28 2.059 ± 0.187 1.693 2.425 85 %
CRD with factorial arrangement 9 1.903 ± 0.337 1.243 2.564 76 %

Los resultados de la tabla 1 mostraron que para las tres variables moderadoras existen diferencias significativas (P = 0.000) entre los distintos niveles, lo que permite analizar cada una por separado. En el caso de la variable tipo de aditivo, no se encontró una heterogeneidad sustancial, ya que en todos los niveles del aditivo los valores del estadístico I2 son inferiores a 50 % (Borenstein et al. 2010), por lo que la variable moderadora tipo de aditivo no influyó en la variabilidad general del análisis metaanalítico en cuestión.

Para la variable tipo de pasto se apreció que C. purpureus mostró resultados más homogéneos entre los estudios, pues el índice I2 fue inferior a 50 % (Borenstein et al. 2010). Sin embargo, el resto de los pastos presentaron alta variabilidad, con índices superiores al 75 % (Zimmermann et al. 2016), lo que pudiera estar relacionado con el tamaño de muestra. Alvarado y Butanero (2008) plantean que cuando el tamaño de muestra es lo suficientemente grande, la distribución de las medias sigue aproximadamente una distribución normal con media cero y varianza constante (teorema central del límite).

En el análisis de la variable moderadora diseño experimental, se observaron diferencias significativas entre los diseños empleados en las investigaciones, con mayor aplicación el DCA con 28 estudios. Además, este diseño de clasificación simple, así como en arreglo factorial, presentó altas variabilidades en el análisis, lo que pudiera estar asociado a las diferencias entre las condiciones experimentales de cada uno de los estudios. Sin embargo, el DBA solo se aplicó en cinco estudios, y no aportó a la variabilidad de análisis (I2 = 0 %) (Borenstein et al. 2010).

Para el análisis de metaregresión se utilizó una regresión lineal múltiple, que permitió estimar el TE del pH en función de las variables cuantitativas. En el análisis solo se tuvieron en cuenta las moderadoras que fueron significativas en el modelo (P < 0.05) (tabla 2).

Table 2 Values and significance of the regression parameters 

Dependent variable Intercept (β0) Grass 0 age (β1) Additive inclusion (β2) Silo opening (β3) Sample size (β5)
pH

  • 5.38 ± 1.559

  • P = 0.001

  • -0.06 ± 0.021

  • P = 0.005

  • -0.14 ± 0.063

  • P = 0.030

  • -0.02 ± 0.009

  • P = 0.024

  • 0.87 ± 0.201

  • P = 0.000

Al considerar la ecuación 5, se sustituyen en ella los parámetros que fueron significativos (tabla 2) y la expresión para estimar el TE de la variable dependiente pH quedó de la siguiente forma:

d(ES_pH )=5.38-0.06*(Grass age)-0.14*(Additive inclusion)-0.02*(Silo opening)+ 0.87*(Sample size)+ ε (Equation 6)

La ecuación 6 muestra la relación lineal entre el pH y las variables independientes. De esta forma, para lograr valores adecuados de pH en el ensilado, se debe tener en cuenta la edad del pasto empleado para ensilar, la cantidad del aditivo que se adiciona, así como los días en los que se abre el silo para su utilización. El tamaño de muestra influyó de manera positiva en la estimación.

En cuanto a la dependencia entre el pH y la edad del pasto, se plantea que lo más común en las gramíneas tropicales es que en la medida que este envejece, aumenta su contenido de carbohidratos estructurales y disminuyen los CHS. Estos últimos constituyen el sustrato fundamental para el proceso de fermentación del ensilaje, de lo cual se obtiene el ácido láctico, que luego contribuye a disminuir el pH para la conservación del material (Espinoza 2016).

Con respecto a la inclusión del aditivo, es importante señalar que si disminuye la cantidad de sustrato fermentable, necesario para una adecuada fermentación láctica, no se desarrollarán suficientes bacterias acido lácticas capaces de producir el ácido láctico que se requiere y, por tanto, aumenta el pH del producto ensilado (Valencia 2016).

Para los días de apertura del silo, se debe tener en cuenta que el proceso de estabilización de los procesos fermentativos en el ensilaje se logra entre los 15 y 21 d, momento en que se atenúan los procesos microbianos y se produce la acumulación del ácido láctico necesario, capaz de obtener un pH con valores óptimos para la conservación del producto con sus propiedades nutritivas (Espinoza 2016). Según Rodríguez et al. (2017), a efectos prácticos, se debe esperar un mes para proceder a su apertura, aunque con fines experimentales se recomienda esperar entre 45 y 60 d para evaluar la calidad del producto ensilado. Es por ello que, si disminuyen los días requeridos para abrir el silo, se pudiera obtener un material ensilado que no tiene la calidad necesaria. En los estudios para el metaanálisis, los valores promedios de apertura fueron aproximadamente a los 58 d, los cuales se encuentran en el intervalo sugerido por la literatura.

En la tabla 3, se muestran los criterios estadísticos del análisis de regresión lineal múltiple para la variable pH. De acuerdo con Sánchez et al. (2011), el estadístico Q quedó representado como QRegression (QR) y QError (QE).

Table 3 Statistical criteria of the regression model for the dependent variable pH 

Dependent variable QR P QE P R2
pH 25.33 0.000 183.71 0.000 11 %

En la tabla 3 se muestra que el estadístico QR fue significativo (P = 0.000), lo que indicó que la variable estimada con sus variables predictoras presentaron una correcta relación lineal. El estadístico QE también fue significativo (p = 0.000), lo cual demostró que deben existir otras variables moderadoras además de las analizadas, que influyen en la variabilidad del TE estimado, resultados que coinciden con lo informado por Sánchez et al. (2011).

En el análisis se obtuvo un coeficiente de determinación (R2 =11 %), que corroboró la existencia de otras fuentes no estudiadas, que pueden explicar parte de la variabilidad de los datos. Con respecto a este estadístico, Huedo y Johnson (2010) informan que estos valores siempre serán bajos o menores a lo esperado e incluso, puede parecer que el modelo no presenta un buen ajuste, pero este tipo de resultado es algo común en los metaanálisis, por la gran fuente de variabilidad asociada a los diferentes estudios que se seleccionaron.

Fernández et al. (2019) consideran que el sesgo de publicación representa un riesgo para la validez de cualquier metaanálisis por la publicación selectiva de artículos, por lo que siempre se debe valorar. Las pruebas de Egger y Begg mostraron valores de significación con p = 0.000, lo cual indicó presencia de sesgo. Posteriormente, el método de trim y fill permitió identificar la cantidad de estudios faltantes y estimó un nuevo TE ajustado (tabla 4).

Table 4 Trim and fill method, applied to treat publication bias 

Dependent variable Number ofmissing studies to eliminate bias d+ 95 % CI
Dlower Dhigher
pH 8 2.379 1.631 3.126

En la tabla 4 se puede observar el resultado del nuevo valor estimado del TE ajustado para el sesgo (d+=2.379). Se examinó la diferencia entre la estimación del TE original y su valor corregido para la significancia y se analizó si la estimación original se mantenía en los límites de confianza del TE corregido. Según van Driel et al. (2009), lo más importante en esta etapa del metaanálisis no es solo conocer la existencia del sesgo de publicación, sino su verdadero impacto en las conclusiones del estudio, de modo que no cambie su sentido inicial. Finalmente, el resultado ajustado corrobora la efectividad del empleo de los aditivos energéticos con respecto al control.

Conclusiones

A pesar de la alta variabilidad encontrada en la literatura que se consultó (I2 >75 %), las técnicas de metaanálisis confirmaron de forma no experimental el efecto favorable de emplear aditivos energéticos para beneficiar el proceso fermentativo del ensilaje, ya que estos aditivos posibilitan disminuir el pH a valores adecuados para la conservación del producto final. Estos resultados tuvieron un impacto en dos elementos importantes en el proceso de investigación, el ahorro de tiempo y de recursos materiales y humanos. En este trabajo, la descripción de cada paso de la metodología puede servir de guía para extrapolar y aplicar el metaanálisis hacia otras esferas del sector agropecuario.

References

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Recibido: 25 de Mayo de 2021; Aprobado: 24 de Noviembre de 2021

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