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Cuban Journal of Agricultural Science

versión impresa ISSN 0864-0408versión On-line ISSN 2079-3480

Cuban J. Agric. Sci. vol.56 no.1 Mayabeque ene.-mar. 2022  Epub 01-Mar-2022

 

Biomatemática

Evaluación de modelos no lineales y no lineales mixtos para describir la cinética de producción de gas in vitro de alimentos para rumiantes

Yaneilys García Avila1 
http://orcid.org/0000-0003-0126-6233

Magaly Herrera Villafranca1 
http://orcid.org/0000-0002-2641-1815

R. Rodríguez Hernández1 
http://orcid.org/0000-0003-1894-4328

Yadiana Ontivero Vasallo2 
http://orcid.org/0000-0002-3558-1552

1Instituto de Ciencia Animal, Apartado Postal 24, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP. 32700

2Instituto de Pastos y Forrajes, La Habana, Cuba

Resumen

Se evaluó el comportamiento de modelos no lineales y no lineales mixtos en la descripción de la cinética de producción de gas in vitro de alimentos para rumiantes. Para ello se utilizaron los modelos logístico, Gompertz y Groot. Los análisis incluyeron la adición de efectos aleatorios al parámetro asintótico de cada modelo, pues dicho parámetro fue el que más varió entre las botellas de incubación. Cada efecto aleatorio se asoció con una fuente probable de variabilidad del experimento. Los parámetros se estimaron con el proc NLMIXED del programa SAS. Para la selección del modelo de mejor ajuste, se tuvo en cuenta el R2aj, σ2, AIC y BIC. Además, se valoró el cumplimiento de los supuestos básicos para los residuos y la relación entre ajuste matemático, simplicidad e interpretación biológica de los parámetros. Se concluye que los modelos no lineales mixtos permitieron obtener mejores R2aj, BIC y σ2. Los efectos aleatorios no tuvieron efecto considerable en el cumplimiento de los supuestos de autocorrelación y aleatoriedad de los residuos. El efecto aleatorio botella en el tiempo permitió determinar los horarios en los que hubo falta de ajuste. A pesar de las limitaciones de los modelos analizados, el logístico, sin la incorporación del efecto aleatorio, fue el más adecuado según criterio de parsimonia.

Palabras clave: modelación matemática; efecto aleatorio; bondad de ajuste; parsimonia; fermentación

Los estudios in vivo del valor nutritivo de los alimentos consumen mucho tiempo, requieren un número suficiente de animales y grandes cantidades de material vegetal, y son por tanto económicamente costosos (Posada y Noguera 2005). Sin embargo, las técnicas in vitro son menos costosas, se ejecutan en menor tiempo, requieren solo pequeñas cantidades de material vegetal como sustrato y permiten mayor control de las condiciones experimentales (Makkar 2005). Al respecto, Theodorou et al. (1994) propusieron un método para estudiar la cinética de fermentación de los sustratos a partir de la producción de gas que genera su fermentación in vitro, la que se estima en diferentes horarios a partir de la presión del gas que se mide dentro de botellas de vidrio. El volumen se asume constante para todas las botellas y en el tiempo.

De manera general, los modelos para describir la cinética de producción de gas in vitro son modelos no lineales (MNL). Se pueden clasificar según su estructura en modelos exponenciales, sigmoidales y multicompartimentales o multifásicos (Muro et al. 2017). Sin embargo, un problema frecuente al modelar los datos de producción de gas in vitro es que los residuos se correlacionan entre sí. Una de las posibles causas es que para obtener la producción de gas in vitro se realizan medidas repetidas en el tiempo sobre la misma unidad experimental y se genera una estructura de varianzas específica. Ante esta situación, los MNL mixtos constituyen una alternativa de análisis. Con ellos se puede modelar la estructura de correlación, de forma directa o mediante variables aleatorias. Otras de las bondades del enfoque mixto es que no requiere que la distribución de los datos sea normal, ayudan a controlar la heterogeneidad, mejoran los criterios de ajuste estadístico y tienen efectos positivos en el análisis de MNL, ajustados a datos longitudinales (Gómez y Agüero 2020).

Los modelos mixtos cobran valor en el ámbito agropecuario porque se aplican en el análisis de datos longitudinales, ensayos multiambientes y curvas de crecimiento (Bandera y Pérez 2018). Es común el uso de los modelos lineales con enfoque mixto en el análisis de varianza de los experimentos de producción de gas in vitro con medidas repetidas (Gómez et al. 2019). No obstante, poco se conoce acerca del uso de los MNL mixtos para describir el comportamiento de la producción de gas in vitro.

Este estudio tiene como objetivo principal evaluar el comportamiento de MNL y MNL mixtos en la descripción de la cinética de producción de gas in vitro de alimentos para rumiantes.

Materiales y Métodos

Procedimiento experimental. Se seleccionaron datos de un experimento que se realizó en el Instituto de Ciencia Animal en el 2019. En dicho estudio se evaluó el efecto de incluir tubérculo de boniato y Lactobacillus pentosus LB-31 en el valor nutritivo del ensilado mixto de Cenchrus purpureus x Cenchrus glaucum (híbrido OM-22) + Moringa oleifera (Rodríguez et al. 2019). El experimento utilizó la técnica de producción de gas (PG) in vitro, descrita por Theodorou et al. (1994). Se aplicó un diseño experimental completamente aleatorizado, con arreglo factorial (3 x 2). Los factores fueron tres niveles de inclusión del tubérculo (0, 25 y 50 %) y la utilización o no de la cepa bacteriana. La PG se midió a las 3, 6, 9, 12, 15, 18, 21, 24, 29, 48, 72, 77 y 144 h y se realizaron tres repeticiones por tratamiento. A pesar que el experimento analizó seis variantes de ensilaje, para el presente estudio se utilizaron los datos de PG de la fermentación del ensilado mixto + 25 % de tubérculo de boniato + el aditivo microbiano (L. pentosus LB-31).

Análisis estadístico. Se modelaron las ecuaciones sigmoidales que se muestran en la tabla 1. Para la evaluación se realizaron tres análisis. En el primero solo se consideró el efecto aleatorio de los residuales. En el segundo se añadió un efecto aleatorio al parámetro b, pues fue el que mostró mayor variabilidad entre las botellas de incubación. Este efecto aleatorio se relaciona con la individualidad de cada botella de incubación. Con su inclusión en el modelo, se trató de controlar la fuente de variabilidad que pudo tener cada sujeto en particular.

Tabla 1 Modelos matemáticos utilizados para describir la cinética de PG in vitro 

Análisis Modelo logístico
Schofield et al. (1994)
Modelo Gompertz
Lavrencic et al. (1997)
Modelo
Groot et al. (1996)
1:PG (t) = (b)/(1+ exp(2-4*c*(t-L)))+e (b)*exp(-k*exp(-r*t))+e (b)/(1+(T/t)F)+e
2:PGi (t) = (b+bi)/(1+ exp(2-4*c*(t-L)))+e (b+bi)*exp(-k*exp(-r*t))+e (b+bi)/(1+(T/t)F)+e
3:PGij (t) = (b+bij)/(1+ exp(2-4*c*(t-L)))+e (b+bij)*exp(-k*exp(-r*t))+e (b+bij)/(1+(T/t)F)+e

En los análisis anteriores se despreció el hecho de que los datos de PG no se toman con total aleatoriedad, sino que sobre la misma unidad experimental o botella de incubación se realizan mediciones repetidas veces, violándose el supuesto de independencia de las observaciones. Por ello, en el tercer análisis se consideró que existe un efecto aleatorio asociado a la PG asintótica, y que varía según la botella y el tiempo de incubación botella-tiempo.

La estimación de los parámetros se realizó con el procedimiento NLMIXED del SAS 9.3 (2013). Para aplicar este procedimiento se supuso que las observaciones eran independientes, y que existía una función de densidad de probabilidad conjunta, que vincula las observaciones y los vectores de efectos aleatorios. Se asumió que los efectos aleatorios fueron normales, con media cero y varianza constante. Se estimaron por el método empírico de Bayes (Gaver y O’Muircheartaigh 1987).

Los parámetros obtenidos con el proc NLMIXED se sustituyeron en el proc MODEL. De esta forma se ejecutó el test de White (Pérez et al. 2020) para valorar homogeneidad de varianzas de los residuos, y el contraste de Durbin-Watson (DW) para determinar la presencia de autocorrelación (Hurtado et al. 2021). Con la ayuda del proc CAPABILITY, se aplicó el test de normalidad Kolmogorov-Smirnov (De Roa 2020). Además, se utilizó el programa SPSS 22 (2013) para ejecutar la prueba no paramétrica de rachas a los residuos. Esta prueba permitió contrastar la hipótesis de un ordenamiento aleatorio versus una alternativa de tendencia.

La selección del modelo con mejor ajuste se realizó en función de la varianza del error (σ2), el coeficiente de determinación ajustado a los grados de libertad (R2aj), la significación de los parámetros, el criterio de información de Akaike (AIC) y el criterio de información bayesiano (BIC) (Tiago et al. 2017). Modelos con menores valores σ2, AIC y BIC se consideraron de mejor ajuste, a diferencia del R2aj, en los que se prefieren los valores más altos. Se valoró el cumplimento de las hipótesis sobre la componente residual, y también la relación entre ajuste matemático, simplicidad e interpretación biológica de los parámetros, según criterio de parsimonia (Santoyo et al. 2017).

Resultados y Discusión

En las tablas 2, 3 y 4 se muestran los coeficientes de regresión, así como las componentes de varianza del error (σ2) y de los efectos aleatorios (σ2 a). Se exponen los criterios de bondad de ajuste de los modelos en los tres enfoques mencionados (sin efecto aleatorio, con efecto aleatorio asociado a la botella de incubación y con efecto aleatorio vinculado a la botella en el tiempo). Las estimaciones obtenidas con el proc NLMIXED fueron las que maximizaron la función de verosimilitud integrada sobre los efectos aleatorios.

Tabla 2 Criterios estadísticos para los modelos sin efectos aleatorios 

Modelo logístico
Schofield et al. (1994)
Modelo Gompertz
Lavrencic et al. (1997)
Modelo
Groot et al. (1996)
Parámetro fijo ± EE Valor P Parámetro fijo ±EE Valor P Parámetro fijo ± EE Valor P
b = 151.4
c = 0.04
L = 7.94
2.35
0.003
0.71
< 0.0001
< 0.0001
< 0.0001
b = 154.2
k = 5.27
r = 0.1
2
0.49
0.006
< 0.0001
< 0.0001
< 0.0001
b = 160
T = 20.4
F = 2.55
2.19
0.4
0.13
< 0.0001
< 0.0001
< 0.0001
σ2 61.98 39.6 26.1
R2aj 97.82 % 98.61 % 99.08 %
AIC 285.6 268.2 249.9
BIC 297.3 279.8 259.9
Residuos
DW 1.0104 1.0161 0.8491
K-S p = 0.1378 p = 0.0391 p = 0.1500
White p = 0.6451 p = 0.3457 p = 0.0344
Rachas p = 0.009 p = 0.023 p = 0.023

Tabla 3 Criterios estadísticos para los modelos, cuando se añade al parámetro b el efecto aleatorio relacionado con la botella de incubación  

Modelo logístico
Schofield et al. (1994)
Modelo Gompertz
Lavrencic et al. (1997)
Modelo
Groot et al. (1996)
Parámetro Fijo ± EE Valor P Parámetro Fijo ± EE Valor P Parámetro Fijo ± EE Valor P
b = 151.5
c = 0.04
L = 7.94
2.84
0.003
0.694
0.0004
0.004
0.008
b =154.2
k = 5.27
r = 0.1
2.8
0.454
0.005
0.0003
0.0074
0.0027
b =160
ta = 20.4
F = 2.54
3
0.35
0.11
0.0004
0.0003
0.0019
Parámetro aleatorio ± EE Valor P Parámetro aleatorio ± EE Valor P Parámetro aleatorio ± EE Valor P
b1 = -2.31
b2 = 2.39
b3 = -0.09
3.46
3.53
2.43
0.5741
0.5676
0.9728
b1 = -3.48
b2 = 3.65
b3 = -0.17
3.01
3.05
2.64
0.37
0.35
0.95
b1 = -4.3
b2 = 4.59
b3 = -0.25
2.88
2.89
2.75
0.27
0.25
0.93
σ2 58.87 34.24 19.6
σ2 a 8.43 12.6 16.5
R2aj 98.02 % 98.82 % 99.33 %
AIC 285.1 265.8 243.7
BIC 278.8 259.5 238.3
Residuos
DW 1.0897 1.1916 1.1143
K-S p = 0.15 p = 0.0190 p = 0.1500
White p = 0.5785 p = 0.2533 p = 0.0083
Rachas p = 0.009 p = 0.105 p = 0.023

Tabla 4 Criterios estadísticos para los modelos, cuando se añade al parámetro b el efecto aleatorio relacionado con la botella de incubación en el tiempo  

Modelo logístico
Schofield et al. (1994)
Modelo Gompertz
Lavrencic et al. (1997)
Modelo
Groot et al. (1996)
Parámetro fijo ± EE Valor P Parámetro fijo ± EE Valor P Parámetro fijo ± EE Valor P
b = 138.9
c = 0.052
L = 9.33
4.91
0.002
0.231
< 0.0001
< 0.0001
< 0.0001
b =154.1
k = 5.713
r = 0.106
2.49
0.242
0.003
0.0001
0.0001
0.0001
b =158.9
Ta = 20.2
F = 2.68
2.49
0.37
0.09
0.0001
0.0001
0.0001
σ2 1E-12 2.85 5.68
σ2 a 282.5 68.57 45.5
R2aj 99.99 % 99.96 % 99.91 %
AIC 259.7 237.2 234.1
BIC 271.3 248.8 244.0
Residuos
DW 0.3183 1.2272 0.8468
K-S p = 0.01 p = 0.0100 p = 0.0159
White p = 0.0003 p = 0.1424 p = 0.1109
Rachas p = 0.001 p = 0.004 p = 0.023

La fermentación del tratamiento seleccionado (ensilado mixto + 25 % boniato + L. pentosus LB-31) dejó ver un valor asintótico de PG, que osciló entre 138.9 y 160 mL g-1 MOinc. La tasa de PG fue menor que 0.052 h-1. El factor constante de eficiencia microbiana estuvo próximo a 0.1 (h-1). La fase Lag fue significativa, lo que indica que la PG no comenzó de forma instantánea. La mitad de la PG se alcanzó cerca de las 21 h. Resultados similares obtuvieron Rodríguez et al. (2020) en un estudio del mismo ensilado, pero con la diferencia de que los valores de PG asintótica estimados en este trabajo se aproximaron a los 460 mL g-1 MOInc.

La adición de efectos aleatorios a los parámetros favoreció la mejora de criterios de ajuste, como la σ2, el BIC y R2aj. Deducciones semejantes obtuvieron Gómez y Agüero (2020), al estudiar curvas de lactación bovina. También Corral et al. 2019 llegaron a conclusiones similares, al evaluar la relación altura/diámetro de siete especies de Pinus.

Los R2aj fueron superiores al 97 %, lo que indica que los modelos explicaron gran parte de la variabilidad observada. Según Rodríguez et al. (2019), las curvas sigmoideas se ajustan de forma favorable al comportamiento de la PG, ya que permiten describir las tres fases de la PG (rápida PG, desaceleración y fase lineal o asintótica). De los modelos analizados, el de Groot et al. (1996) alcanzó los valores más adecuados de R2aj, AIC y BIC. Estos resultados concuerdan con los obtenidos por Chaves et al. (2021). Estos autores recomendaron el modelo de Groot et al. (1996) para estimar las curvas promedios de PG in vitro de ensilajes. No obstante, este modelo se ha divulgado poco porque tiene una compleja interpretación biológica del parámetro F.

En relación con los supuestos básicos para los residuos, se comprobó que la media residual fue aproximadamente cero en todos los casos. La normalidad y la homogeneidad de varianzas no tuvieron un comportamiento uniforme en los modelos evaluados. No se cumplió la independencia residual. El estadístico DW fue menor que 1.7, fuera del intervalo requerido para el número de observaciones y parámetros de los modelos utilizados (Guerra et al. 2018). La autocorrelación, sobre todo si se trata de datos longitudinales, se podría deber a que en el modelo no se han incluido variables que realmente afectan o que no se ha escogido el modelo adecuado (Gómez y Agüero 2020). El incumplimiento del supuesto de independencia de los errores es una limitación que puede conducir a estimaciones sesgadas (Pérez 2018).

La prueba de rachas para la aleatoriedad arrojó que los residuos no fueron aleatorios. Lo mismo se evidenció al estudiar los gráficos residuales, en los que se observó un patrón característico cerca de las 48 h. Cuando esto sucede, autores como Oddi et al. (2020) proponen la inclusión de una función de varianza que permita modelar la heterocedasticidad. Sin embargo, no se encontró información publicada acerca de funciones específicas de varianza para curvas de PG in vitro.

En el segundo análisis, se consideró el efecto botella de incubación como una fuente de error que no se controló en los MNL simples. La tabla 3 presenta los resultados. Se observó que los efectos individuales de las botellas en la PG asintótica no fueron estadísticamente significativos. Por ello, se dedujo que no fue necesario añadir dicho efecto en el análisis de regresión, y que durante el experimento se controlaron de forma adecuada las condiciones de incubación de las botellas.

En la tabla 4 se muestran los resultados obtenidos, cuando se añadió el efecto aleatorio botella-tiempo para explicar la correlación entre las medidas repetidas en el tiempo en la misma unidad experimental. Se observó que el crecimiento de la σ2 a provocó disminución de la σ2. La estructura de correlación inducida, cuando se añadió el efecto aleatorio botella-tiempo explicó parte de la variabilidad de los datos de PG. Con estos resultados se evidenció que hubo heterogeneidad dentro de las botellas, y que es importante considerar esta fuente de variación en el modelo. Los MNL mixtos botella-tiempo alcanzaron los mejores ajustes, pero no solucionaron el incumplimiento del supuesto de independencia residual y aleatoriedad. A pesar de que autores como Corral et al. (2019) plantean que es posible minimizar la autocorrelación mediante la adición de efectos aleatorios, no se obtuvieron los resultados esperados. La persistencia de la autocorrelación residual se atribuyó a que los modelos logísticos Gompertz y Groot et al. (1996) tienen limitaciones en la descripción de la PG in vitro.

Las estimaciones de los efectos aleatorios de cada modelo se pueden observar en las tablas 5, 6 y 7. Es importante señalar que cada conjunto de bij se comportó de forma normal, con media cero y varianza constante. La adición del efecto bij a los modelos produjo una PG característica para cada botella, según el horario. Además, se reflejaron las diferencias entre las PG asintóticas b+bij y la media general b (Bandera y Pérez 2018). Por medio de este análisis se pudo observar que la hora 48 de incubación fue determinante en la estimación de la asíntota de PG in vitro. Aproximadamente en este horario, los MNL caracterizaron de forma parcial la PG. Lo anterior pudo estar dado por limitaciones de los modelos utilizados para describir adecuadamente la PG in vitro en todas sus etapas o porque las lecturas después de las primeras 24 h no estuvieron igualmente espaciadas. Al no medir la PG de forma frecuente y sistemática, se pueden dejar de registrar fluctuaciones propias del proceso de PG in vitro (Muro et al. 2017).

Tabla 5 Efectos aleatorios asociados a la PG asintótica de la botella i en el tiempo j (bij: mL g-1MO inc.) para el modelo logístico 

Horario i =1 ± EE Valor P i =2 ± EE Valor P i = 3 ± EE Valor P
j = 3 h -14.72 6.46 0.028 3.90 7.34 0.598 15.94 7.94 0.052
j = 6 h -14.78 4.86 0.004 1.01 5.36 0.851 -23.28 4.63 0.000
j = 9 h -8.10 4.38 0.072 6.04 4.72 0.209 -7.41 4.39 0.100
j = 12 h 14.59 5.39 0.010 28.43 5.81 0.000 16.22 5.44 0.005
j = 15 h 15.16 6.26 0.020 26.25 6.62 0.000 21.79 6.48 0.002
j = 18 h 5.73 6.38 0.375 12.47 6.59 0.066 14.03 6.64 0.041
j = 21 h -0.99 6.03 0.871 7.84 6.25 0.218 8.99 6.28 0.160
j = 24 h -7.43 5.48 0.183 -0.44 5.59 0.938 2.40 5.63 0.673
j = 29h -16.73 4.93 0.002 -7.53 4.97 0.138 -6.78 4.97 0.180
j = 48h -10.49 4.90 0.039 -0.02 4.90 0.997 -3.04 4.90 0.538
j = 72h 7.68 4.91 0.126 18.62 4.91 0.001 10.69 4.91 0.036
j = 77h 14.13 4.91 0.007 25.19 4.91 0.000 15.10 4.91 0.004
j = 144h 22.14 4.91 0.000 33.35 4.91 0.000 21.48 4.91 0.000

Tabla 6 Efectos aleatorios asociados a la PG asintótica de la botella i en el tiempo j (bij: mL g-1MO inc.) para el modelo de Gompertz  

Horario i=1 ± EE Valor P i=2 ± EE Valor P i=3 ± EE Valor P
j = 3h 0.74 8.27 0.929 0.99 8.27 0.906 1.15 8.28 0.891
j = 6h 0.48 8.08 0.953 1.59 8.11 0.846 -0.12 8.08 0.988
j = 9h -4.86 7.76 0.535 -1.6 7.47 0.832 -4.7 7.74 0.548
j = 12h -4.54 6.27 0.473 1.91 6.18 0.759 -3.78 6.23 0.548
j = 15h -2.76 4.89 0.576 4.8 5.04 0.346 1.76 4.94 0.723
j = 18h -2.32 4.09 0.573 3.42 4.2 0.421 4.75 4.24 0.270
j = 21h -0.36 3.64 0.921 8.23 3.83 0.038 9.36 3.87 0.020
j = 24h -2.05 3.26 0.534 5.27 3.38 0.127 8.24 3.44 0.022
j = 29h -11.97 2.81 0.000 -2.04 2.85 0.478 -1.24 2.85 0.667
j = 48h -20.39 2.77 0.000 -10.03 2.7 0.001 -13.03 2.72 0.000
j = 72h -6.74 2.89 0.025 3.79 2.86 0.193 -3.84 2.88 0.191
j = 77h -0.69 2.89 0.812 9.94 2.86 0.001 0.24 2.88 0.935
j = 144h 6.75 2.89 0.025 17.52 2.89 0.000 6.12 2.9 0.041

Tabla 7 Efectos aleatorios asociados a la PG asintótica de la botella i en el tiempo j (bij: mL g-1MO inc.) para el modelo de Groot et al. (1996)  

Horario i=1 ± EE Valor P i=2 ± EE Valor P I = 3 ± EE Valor P
j = 3h 0.16 6.74 0.981 0.2 6.74 0.977 0.22 6.74 0.975
j = 6h 0.59 6.71 0.930 0.89 6.72 0.896 0.43 6.71 0.949
j = 9h -1.24 6.54 0.851 -0.04 6.51 0.995 -1.18 6.54 0.858
j = 12h -2.82 6.1 0.647 0.36 5.99 0.953 -2.44 6.07 0.690
j = 15h -3.55 5.31 0.508 1.17 5.25 0.825 -0.73 5.23 0.889
j = 18h -3.5 4.58 0.449 0.7 4.56 0.879 1.67 4.58 0.718
j = 21h -0.91 4.08 0.826 6.03 4.28 0.167 6.94 4.33 0.117
j = 24h -0.73 3.78 0.848 5.57 3.91 0.163 8.12 4.02 0.050
j = 29h -7.52 3.45 0.036 1.57 3.44 0.650 2.31 3.45 0.508
j = 48h -15.72 3.13 0.000 -5.76 2.93 0.057 -8.64 2.97 0.006
j = 72h -6.48 3 0.037 3.5 2.93 0.241 -3.73 2.97 0.216
j = 77h -1.33 2.97 0.656 8.71 2.97 0.006 -0.46 2.96 0.879
j = 144h 2.74 3.09 0.380 12.75 3.14 0.000 2.16 3.09 0.489

Se concluye que los modelos no lineales mixtos permitieron obtener mejores R2aj, BIC y σ2. Los efectos aleatorios no tuvieron un efecto considerable en el cumplimiento de los supuestos de autocorrelación y aleatoriedad de los residuos. El efecto aleatorio botella en el tiempo permitió determinar los horarios en los que hubo falta de ajuste. A pesar de las limitaciones de los modelos analizados, el logístico, sin la incorporación del efecto aleatorio, fue el más adecuado según el criterio de parsimonia.

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Recibido: 02 de Junio de 2021; Aprobado: 06 de Diciembre de 2021

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