Artículo de Revisión

Las rizobacterias y su contribución a la tolerancia de las plantas a la sequía y a la salinidad

0000-0002-5738-7838C. J. Bécquer Granados^{2  *} 

²Instituto de Investigaciones de Pastos y Forrajes, Estación Experimental Sancti Spíritus, Apdo. 2228, Sancti Spíritus, Cuba

RESUMEN

El efecto positivo de las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal en las plantas que se encuentran sometidas a estrés ambiental se ha estudiado durante décadas. Esta reseña aborda, fundamentalmente, los aspectos relacionados con la base teórica del mecanismo fisiológico-bioquímico de estos microorganismos, y que tienen que ver con la tolerancia a la sequía y a la salinidad por parte de las plantas, donde se incluye la producción de fitohormonas, enzimas y osmolitos, entre otros. Se recopila, además, información acerca de los avances alcanzados en esta temática en los últimos años, en el mundo y en Cuba, sobre todo en lo relacionado con cereales, leguminosas y pastos. Se considera que el estrés hídrico, así como el salino, limita el crecimiento y la productividad de los cultivos, pero la utilización de inoculantes microbianos se destaca, entre las formas que existen para revertir las consecuencias de esos factores ambientales estresantes. Se citan resultados probados con la aplicación de bioinoculantes a partir de rizobacterias y otros microorganismos benéficos que demuestran su utilidad, al incrementar la productividad de diferentes cultivos, en condiciones de estrés por sequía y salinidad. Se hacen necesarias investigaciones futuras que desarrollen y apliquen bioinoculantes novedosos en la agricultura, de modo que se puedan contrarrestar las amenazas de la sequía y la salinidad. Este objetivo se puede lograr mediante el estudio aplicado de las interacciones planta-microorganismo, en condiciones de estrés ambiental.

Palabras-clave: rizobacterias; pastos; tolerancia; productividad

Introducción

Se conoce que el estrés hídrico provocado por la sequía limita el crecimiento y la productividad de los cultivos (^{Nakashima y Yamaguchi-Shinozaki 2013}), y es por mucho el más importante estrés ambiental que afecta a la agricultura. El estrés hídrico prolongado disminuye el potencial de agua de las hojas, su tamaño y apertura de los estomas, detiene el crecimiento de las raíces, reduce el número de semillas, su tamaño y viabilidad, demora la floración y la fructificación y limita el crecimiento de la planta y su productividad (^{Osakabe et al. 2014} y ^{Xu et al. 2016}).

La presencia excesiva de sales en el suelo es otro de los mayores factores responsables de la reducción del crecimiento vegetal y la productividad de los cultivos en todo el planeta. La salinidad crea un estrés osmótico, que se puede considerar como una sequía fisiológica; sin embargo, una acumulación de sales más alta puede causar una toxicidad iónica, que induce a una senescencia de las hojas (^{Munns y Tester 2008}). Algunos de los efectos del estrés hídrico causados por la sequía en las plantas se pueden encontrar también en condiciones de estrés salino.

El problema de los suelos salinos es frecuente en las zonas áridas y semiáridas, debido al uso irracional de fertilizantes químicos y a la utilización inapropiada de sistemas de riego (^{Bharti et al. 2013}), por lo que ambos tipos de estrés se encuentran altamente correlacionados. Este tipo de estrés ambiental ha convertido tierras agronómicamente útiles en tierras improductivas, y alcanza una afectación del 20 % en el mundo (^{Liu et al. 2020}).

Según ^{Saikia et al. (2018)}, además de los enfoques clásicos o transgénicos de hibridación en especies vegetales, la aplicación de las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR, por sus siglas en inglés) es una estrategia alternativa para mejorar la salud de la planta en condiciones ambientales estresantes. ^{Glick (2016)} afirmó que las PGPR no solo promueven directamente el crecimiento de las plantas, sino que las protegen contra un amplio rango de estreses abióticos, que incluyen la sequía y la salinidad.

En este material se analizarán, primeramente, un conjunto de elementos conceptuales. Después se abordarán algunos resultados investigativos acerca del efecto beneficioso de las PGPR en los cultivos, en condiciones de estrés por sequía y por salinidad.

El objetivo de esta revisión es sintetizar conocimientos acerca del efecto de la sequía y la salinidad en los cultivos. Se exponen resultados investigativos sobre esta temática, con énfasis en cereales, leguminosas y pastos, así como en la utilización de los PGPR. Se presentan además, algunos logros en esta línea de investigación en el ámbito internacional y en Cuba.

Elementos conceptuales: efecto de la sequía en las plantas

El estrés por sequía se considera el estrés abiótico más dañino para la productividad de los cultivos (^{Mir et al. 2012}). El estrés hídrico provocado por la sequía incrementa la producción de las especies reactivas del oxígeno (ROS, por sus siglas en inglés), lo que puede causar daño en estructuras celulares, así como estrés oxidativo. Las moléculas oxidativas dañan en un inicio los cloroplastos y causan efectos perjudiciales, que incluyen la destrucción de la clorofila, peroxidación de los lípidos y pérdida de proteínas (^{Zhang y Kirkham 1994}). La generación de las ROS, como el peróxido de hidrógeno (H₂O₂), es una de las más tempranas respuestas bioquímicas al estrés y ayuda a desencadenar las reacciones subsecuentes de defensa en las plantas (^{Apel y Hirt 2004}). Según ^{Noctor et al. (2014)}, el mantenimiento del balance de la producción y extracción de las ROS es crucial para la tolerancia a la sequía. Los sistemas de defensa enzimáticos y no enzimáticos reducen los efectos dañinos de estos compuestos. El sistema de defensa enzimático incluye al superóxido dismutasa, catalasa, guayacol peroxidasa, ascorbato peroxidasa, glutatión reductasa, monodihidroascorbato reductasa y dihidroascorbato reductasa (^{Munns y Tester 2008}).

Uno de los mecanismos que las plantas desarrollan para contrarrestar el efecto del estrés por sequía es la acumulación de osmolitos u osmoprotectores (^{Anjum et al. 2017} y ^{Tarveer et al. 2019}). Una variedad de moléculas osmóticamente activas (azúcares, prolina, glicina betaína y ácidos orgánicos) se acumulan para balancear las relaciones hídricas durante el estrés por sequía. El aminoácido prolina es el osmolito clave, que actúa como protector de las enzimas y de la membrana celular. Este conocido osmoprotector promociona la protección de la planta ante la sequía, salinidad y otros tipos de estrés (^{Peng et al. 2008}). Según ^{Szabados y Savoure (2010)}, el incremento en los niveles de prolina se puede atribuir al aumento en síntesis y decrecimiento en degradación en condiciones de estrés salino o hídrico. Rezayian et al. (2018) observaron que el contenido de H₂O₂ y de prolina se incrementa en plantas de colza sometidas a estrés hídrico, en comparación con el control. El incremento de dicho aminoácido en condiciones de estrés hídrico ayuda a la planta mediante ajustes osmóticos.

El ácido abscísico (ABA, por sus siglas en inglés) es importante en muchos procesos fisiológicos en las plantas. Esta hormona es necesaria para la regulación de varios acontecimientos durante la última etapa del desarrollo seminal, y es crucial para la respuesta al estrés ambiental (desecación, salinidad y frío). Asimismo, controla el crecimiento de la planta e inhibe la elongación radical (^{Pilet y Chanson 1981}), lo que significa que existe una correlación negativa entre el crecimiento y el ABA endógeno contenido en las plantas (^{Pilet y Saugy 1987}). También desempeña una función central en la señal celular y la que existe entre las raíces y la parte aérea de la planta durante el estrés por sequía; además de participar en la regulación del crecimiento y conductancia estomática (^{Davies et al. 2005}).

Según ^{Villagra et al. (2011)}, las gramíneas pratenses del monte central de Argentina, en el período seco, regulan la pérdida de agua mediante el cierre estomático, y posteriormente mediante cambios en la arquitectura foliar, al plegar las hojas sobre la nervadura central o plegando la lámina foliar por la mitad, como es el caso de Pappophorum caespitosum y Trichloris crinita, respectivamente.

Cenchrus ciliaris, otra gramínea pratense, se ha catalogado como resistente al estrés hídrico (^{Ruiz y Terenti 2012}). Esta especie se cultiva de forma extensiva en ecosistemas áridos y semiáridos en varios países, y se utiliza para estabilizar suelos e incrementar la productividad de praderas que han experimentado el efecto de la sequía combinado con el sobrepastoreo (^{Lyons et al. 2013}).

La inducción de aceites volátiles tiene lugar cuando las plantas se exponen a varios tipos de estrés (^{Loreto y Schnitzler 2010}). Estos aceites volátiles inducidos por estrés sirven como señales para desarrollar respuestas primarias y sistémicas en la planta y en las circundantes (^{Niinemets, 2010}). Según ^{Timmusk et al. (2014)}, los aceites volátiles son candidatos prometedores en una técnica no invasiva para evaluar el estrés por sequía y su mitigación durante el desarrollo del estrés.

En las plantas, a través de la vía biosintética del etileno, el aminoácido metionina se convierte en S-adenosil metionina (S-AdoMet, o SAM) por la enzima S-adenosil-L-metionina sintetasa (SAM sintetasa). La S-AdoMet, a su vez, se transforma por la 1-aminociclopropano-1-carboxilato sintetasa (ACS) en 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC), precursor inmediato del etileno (^{Vurukonda et al. 2015}).

El etileno es una hormona vegetal relacionada con la regulación de varios procesos fisiológicos en las plantas, pero su producción en ellas, debido al cambio climático, inflige una reducción significativa en el crecimiento vegetal y su desarrollo, y si no se controla correctamente, puede derivar en la muerte de la planta (^{Iqbal et al. 2017} y ^{Dubois et al. 2018}). Por tanto, el aumento en la producción de etileno en un gran número de plantas (figura 1) es un indicador de susceptibilidad hacia varios tipos de estrés ambiental, entre los que se pueden citar el estrés por sequía y por salinidad (^{Glick 2014}, ^{Müller y Munné-Bosch 2015}, ^{Liu et al. 2015} y ^{Abiri et al. 2017}).

Figure 1 Ethylene plant hormone affects a great number of different processes growth and development of the plant 

Efecto de la salinidad en las plantas

Los suelos salinos son altos en conductividad eléctrica, bajos en potencial hídrico y tienen exceso de sales iónicas, lo que hace difícil la supervivencia de las plantas y otras formas de vida (^{Mishra et al. 2018} y ^{Egamberdieva et al. 2019}).

El problema central que enfrentan las plantas sometidas a alta concentración de sal (NaCl) es la retención osmótica de agua y efectos iónicos de toxicidad específicos en las proteínas del citoplasma y las membranas. El agua se retiene osmóticamente en las soluciones salinas, de tal forma, que conforme aumenta la concentración de sal, el agua se encuentra cada vez menos disponible para la planta (^{Benavides 2002}). Según ^{Glick (2014)}, vale la pena observar que muchos de los primeros efectos del estrés salino se atribuyen al estrés hídrico causado por la sal en las plantas. Debido al incremento de la concentración de osmolitos en las células sometidas a estrés osmótico y a estrés hídrico, el potencial osmótico se vuelve negativo y causa endosmosis de agua, la cual mantiene así la presión de turgencia y la integridad de las células (^{Sharma et al. 2019}).

Al igual que el estrés hídrico, la salinidad dispara un desbalance iónico en las plantas, lo que causa deficiencia nutricional, perturbaciones en el carbono (C) y nitrógeno (N), senderos asimilatorios, índice de generación fotosintética reducido, generación de las ROS, estrés osmótico y oxidativo, por lo que retarda el crecimiento y rendimiento de los cultivos (^{Hashem et al. 2016} y ^{Pan et al. 2019}). La proporción K⁺/Na⁺ es muy importante para las plantas y el estrés salino causa alteraciones en el balance entre estos iones, lo que reduce esta proporción y hace decrecer la disponibilidad de nutrientes (^{Reich et al. 2017}).

La acumulación de prolina es uno de los mecanismos de respuesta de muchas plantas durante varios tipos de estrés (^{Anjum et al. 2016}, ²⁰¹⁷), entre los que se incluye el salino. La formación de este aminoácido en las plantas ocurre, principalmente, a partir del glutamato (^{Khan et al. 2015}).

Las plantas toleran la salinidad mediante la acumulación de osmolitos de bajo peso molecular como prolina, glicina betaína (GB) y poliaminas, que ayudan a mantener la estabilidad de la membrana. Estos osmoprotectores mejoran la tasa de germinación, el crecimiento y el desarrollo de la planta, lo que induce tolerancia hacia el estrés salino (^{Sudhakar et al. 2001}) y también hacia el hídrico (^{Kubis et al. 2014}). El primer paso en la formación de etileno es la formación de S-adenosilmetionina (SAM) a partir de la metionina (figura 2). El SAM, que se forma durante la síntesis de etileno, es también precursor de la biosíntesis de GB (^{Sharma et al. 2019}). Las poliaminas se relacionan con la biosíntesis del etileno, ya que su precursor (SAM) es común para ambos compuestos (^{Petruzzelli et al. 2000}).

Figure 2 Role of ethylene, glycine betaine (GB), and polyamines that form under salinity stress. ACC: 1-amino-cyclo-propane-1- carboxylic acid; SAM: S-adenosyl methionine; dcSAM: enzyme SAM decarboxylase (^{Petruzzelli et al. 2000}, ^{Sudhakar et al. 2001} and ^{Sharma et al. 2019}). 

La alta concentración de sal en las plantas no solo aumenta la producción excesiva de etileno, sino induce a una toxicidad iónica y al estrés oxidativo, además de afectar el potencial osmótico de las plantas. Todos los procesos fisiológicos, como la respiración, la fotosíntesis y la fijación del nitrógeno, entre otros, se afectan por la salinidad del suelo, lo que conlleva al decrecimiento de la productividad de los cultivos (^{Paul y Lade 2014} y ^{Acosta-Motos et al. 2017}).

Como se explicó en el acápite anterior, el aumento de la producción de etileno en las plantas es un indicador de susceptibilidad, no solo hacia el estrés por sequía, sino hacia el estrés por salinidad (^{Glick 2014}, ^{Müller y Munné-Bosch 2015}, ^{Liu et al. 2015} y ^{Abiri et al. 2017}).

Importancia de las pgpr ante el estrés ambiental

Las interacciones microbianas con los cultivos de plantas son fundamentales para la adaptación y supervivencia de microorganismos como de plantas, en cualquier ambiente abiótico. La tolerancia sistémica inducida (IST, por sus siglas en inglés) es el término que se usa para definir la inducción de respuestas al estrés abiótico a través de los microorganismos (^{Meena et al. 2017}). La función de los microrganismos para aliviar el estrés abiótico en plantas ha sido un área de gran interés desde hace unas pocas décadas (^{de Zelicourt et al. 2013}, ^{Nadeem et al. 2014} y ^{Souza et al. 2015}). Según ^{Gopalakrishnan et al. (2015)}, los microorganismos, con sus capacidades metabólicas y genéticas intrínsecas, contribuyen a aliviar el efecto del estrés abiótico en las plantas.

En este acápite se explica la función que desempeñan las PGPR, como inductoras de tolerancia al estrés hídrico por sequía y al estrés salino en las plantas. Como ambos pueden provocar respuestas similares en las plantas, las PGPR pueden inducir tolerancia al estrés hídrico y al salino, indistintamente, mediante mecanismos metabólicos similares.

Importancia de las pgpr ante el estrés hídrico

Las PGPR son altamente eficientes en la promoción del crecimiento de las plantas mediante mecanismos directos e indirectos (^{Hassan et al. 2015}). Los efectos directos están relacionados con la síntesis de fitohormonas por las PGP (auxinas, giberelinas y citoquininas), sea en la rizosfera o en los tejidos de las plantas. Estas fitohormonas estimulan el mayor desarrollo radical, lo que facilita la absorción de nutrientes en las plantas y proveen protección contra diferentes tipos de estrés ambiental (figura 2) (^{Kumari et al. 2009} y ^{García-Fraile et al. 2015}). ^{Ahmad et al. (2008)} encontraron que 80 % de las bacterias fijadoras de dinitrógeno producen ácido indolacético, sustancia de crecimiento que conlleva al aumento de fenoles totales, contenido de calcio y actividad de la enzima polifenol oxidasa, que protege la planta contra patógenos y mejora su crecimiento mediante la eliminación de las ROS (^{Chowdhury 2003}).

La producción de la enzima ACC-desaminasa por parte de las bacterias (figura 3), al inhibir la producción de etileno en las plantas (^{Yang et al. 2008}) mediante la división de ACC etileno en α-cetobutirato y amonio, permite que el sistema radical se desarrolle sin la inhibición propia de dicho compuesto, lo que propicia mayor absorción de nutrientes. Existen muchos informes acerca del mejoramiento del desarrollo de la planta, al inocular cepas bacterianas que son positivas a la producción de ACC-desaminasa durante estados de sequía (^{Sarma y Saikia 2014}), hipersalinidad (^{Nadeem et al. 2007}) y otros tipos de estrés.

Figure 3 IST caused by PGPR against drought and salinity stress. Block arrows show plant compounds that originate from environmental stress, dashed arrows show bioactive compounds secreted by PGPRs, solid arrows show plant compounds that are affected by bacterial components. IST (Induced Systemic Tolerance). PGPR (Plant Growth Promoting Rhizobacteria). ABA (Absicic Acid). ROS (Reactive Organic Species). ACC (1-aminocyclopropane-1-carboxylase). HKT1: high-affinity K+ transporter. IAA: Indoleacetic Acid 

Diversos autores se refieren también a la actividad de las citoquininas y de la catalasa, que actúan como antioxidantes, como la catalasa (factor de degradación de las ROS), o que impiden la presencia de otros compuestos que obstaculizan el desarrollo normal de la planta sometida a estrés hídrico, como es el caso de las citoquininas (figura 3), que contrarrestan el efecto negativo del ABA en las hojas, producido por la planta ante este tipo de estrés (^{Yang et al. 2008}).

La formación de biopelículas bacterianas o matriz extracelular (figura 3) es otro de los mecanismos que las PGPR pueden utilizar a favor de las plantas (^{Dimkpa et al. 2009} y ^{Timmusk y Nevo 2011}). En particular, una matriz extracelular, formada por una biopelícula bacteriana, puede proveer un rango casi infinito de macromoléculas beneficiosas para el desarrollo de la planta y su crecimiento. Las biopelículas contienen azúcares, así como oligo y polisacáridos, que pueden desempeñar diferentes funciones en las interacciones bacteria-planta, como mejorar la disponibilidad de agua en las raíces. La capacidad de retención de agua de algunos polisacáridos puede exceder hasta siete veces su masa (^{Timmusk y Nevo 2011}).

^{Cho et al. (2008)} observaron que la colonización radical de Arabidopsis thaliana con Pseudomonas chlororaphis O6 previene la pérdida de agua provocada por el cierre de los estomas, debido al efecto de 2R, 3R-butanediol, un metabolito volátil que lo produce P. chlororaphis O6. En tanto, las bacterias deficientes en la producción de 2R, 3R-butanediol, no mostraron inducción a tolerancia ante la sequía. De acuerdo con los autores citados, el incremento de ácido salicílico (AS) libre en plantas colonizadas por P. chlororaphis O6, en condiciones de estrés hídrico, después de un tratamiento con 2R, 3R-butanediol, sugiere la función primaria de las señales del AS en la inducción de tolerancia a sequía, lo que coincide con criterios de ^{Hussain et al. (2020)} acerca del efecto beneficioso del AS en plantas de Cicer arietinum L.

Importancia de las pgpr ante el estrés salino

Según ^{Kumar Arora et al. (2020)}, es probable que la mitigación del estrés salino por las PGPR, que son halo tolerantes, implique una acción entrelazada en tres niveles, como lo es la supervivencia de la bacteria por sí misma en un ambiente hiperosmótico, la inducción de mecanismos tolerantes a la sal en las plantas y la mejora de la calidad del suelo mediante diversos mecanismos.

Las plantas regulan la síntesis de fitohormonas, pero las bacterias son capaces también de producir fitohormonas y liberarlas fuera de la célula, ya sea en la rizosfera (rizobacterias) (figura 3) o en el interior de los tejidos de la planta (endófitos). La excreción de esas moléculas por las bacterias afecta positivamente el comportamiento de las plantas bajo estrés salino, ya que, en algunas situaciones, las plantas no generan suficientes cantidades para lograr su desarrollo óptimo (^{Egamberdieva et al. 2017}).

^{Etesami y Maheswari (2018)} aseguran que el principal aspecto de la tolerancia al estrés salino en las plantas mediante las PGPR halotolerantes (PGPR-HT) implica la generación de una maquinaria receptiva, que elimine la toxicidad y establezca un estado de equilibrio osmótico para evitar la desecación y flacidez en las células vegetales. Estos autores aseguran que las PGPR-HT limitan la adquisición de Na⁺ mediante el cambio de la composición de la pared/membrana celular. Así mismo, las PGPR-HT pueden promover el crecimiento de las plantas e indirectamente desarrollar tolerancia contra el estrés salino, al alterar la selectividad de Na⁺, K⁺ y Ca2⁺ para sostener una proporción K⁺/Na⁺ superior, regulando así los niveles de varias enzimas antioxidantes en las células. Estas enzimas no solo detoxifican las sustancias dañinas, sino que reducen los cambios fisiológicos indeseables derivados del estrés (^{Sukweenadhi et al. 2018}).

Los compuestos volátiles orgánicos (VOC, por sus siglas en inglés), como N-acilhomoserina lactona y ciclodipéptidos, que se producen por las PGPR- HT (figura 3) pueden también disparar la inducción del transportador de alta afinidad de K^{+ (}HKT1) en las ramas y la reducción del HKT1 en las raíces, lo que limita la entrada de Na⁺ en las raíces y facilita la recirculación de Na+ entre ramas y raíces (^{Qin et al. 2016}, ^{Schikora et al. 2016}, ^{Rosier et al. 2018} y ^{Hartmann et al. 2019}).

Las PGPR-HT son conocidas también por estimular la maquinaria de defensa antioxidante en las plantas que están involucradas en la síntesis de enzimas antioxidantes (figura 3) contra el estrés oxidativo causado por las ROS durante el estrés salino (^{Islam et al. 2016}). Entre ellas se pueden citar la superóxido dismutasa, peroxidasa, catalasa, nitrato reductasa, glutatión reductasa, polifenol oxidasa, guayacol peroxidasa, monohidrato dehidrogenasa y dihidroascorbato reductasa,

De acuerdo con ^{Belimov et al. (2014)} y con ^{Maksimov et al. (2015)}, la habilidad para sintetizar ABA, particularmente en condiciones estresantes, como la salinidad, y para afectar el nivel de ABA en las plantas, tiene lugar en PGPR de los géneros Azospirillum, Bacillus, Pseudomonas, Brevibacterium y Lysinibacillus, por lo que esta característica de dichas rizobacterias resulta útil para conferir tolerancia a las plantas ante el estrés ambiental.

Diferentes biopolímeros se secretan por las células microbianas (polisacáridos, poliésteres, poliamidas) hacia el ambiente circundante. Los biopolímeros desempeñan una función irremplazable en las relaciones planta-microorganismos, especialmente en el alivio del estrés salino en las plantas (^{Etesami y Maheshwari 2018} y ^{Gupta et al. 2019}), ya que se excretan fuera de las células y unen cationes como Na⁺ en concentraciones biodisponibles decrecientes. También sirven como moléculas de señal para la respuesta defensiva a las infecciones. Estos polisacáridos ayudan a las PGPR a sobrevivir en ambientes salinos, y así la mayor parte de las bacterias halotolerantes poseen la habilidad de excretar este tipo de compuesto (^{Etesami y Glick 2020}). Según ^{Vaishnav et al. (2016}), los polisacáridos extracelulares, en forma de biopelícula, funcionan como una barrera física alredededor de las raíces, que ayuda al crecimiento de las plantas en condiciones de estrés salino (figura 2).

Al estudiar la respuesta al estrés salino en trigo mediante la inoculación de Enterobacter cloacae SBP-8, ^{Singh et al. (2017)} informaron incremento del nivel de las proteínas relacionadas con la defensa de la planta, con la fotosíntesis y con las proteínas asociadas al transporte de iones. El estudio citado también demostró que la inoculación bacteriana reguló la expresión de las proteínas implicadas en el fortalecimiento de la pared celular y la integridad de la membrana para prevenir el daño celular y la difusión lateral de moléculas en la endodermis. Un mecanismo similar de tolerancia se informó en trigo duro al inocularse con PGPR-HT en estrés por sequía y estrés de calor, lo que resultó en una mejor adaptación de las plantas (^{Tenhaken 2015}). Estos resultados sugieren que existe una correlación entre salinidad y sequía mediante mecanismos comunes a nivel molecular, con el propósito de combatir esos tipos de estrés mediante la ayuda de las PGPR-HT.

Algunos resultados de la aplicación de las pgpr en plantas, en condiciones de estrés hídrico o salino

^{Khan et al. (2019)} informaron que dos genotipos de Cicer arietinum, tratados con consorcios de PGPR en condiciones de estrés por sequía, tuvieron mejores resultados en el contenido relativo de agua en hojas, mayor biomasa en hojas y tallos, así como mayor acumulación de proteína, azúcares y compuestos fenólicos. En las leguminosas de grano, Vigna mungo L. y Pisum sativum L., ^{Saikia et al. (2018)} encontraron que los niveles de prolina se incrementaron significativamente, al inocular las plantas con un consorcio formado por diferentes PGPR. También ^{García et al. (2017)} notaron que la inoculación de maíz con la cepa Az19 de Azospirillum spp., en estrés hídrico incrementó el contenido de prolina en las plantas.

^{Jochum et al. (2019)} demostraron el efecto superior de dos cepas de PGPR, al aplicarlas en trigo y maíz, en condiciones simuladas de estrés hídrico, al incrementarse significativamente variables relacionadas con la arquitectura de la raíz y elongación de hojas y tallos, en comparación con el control no inoculado. ^{Timmusk et al. (2014)} observaron que en trigo sometido a estrés hídrico, la inoculación de Bacillus thuringiensis AZP2 conllevó a una biomasa vegetal mayor y a una supervivencia a la sequía cinco veces mayor, debido a la reducción significativa de la emisión de aceites volátiles y a una fotosíntesis superior.

^{Curá et al. (2017)} encontraron que la inoculación de plantas de maíz con las cepas Azospirillum brasilense, SP-7 o Herbaspirillum seropedicae, Z-152, resultó en disminución en el contenido de ABA y etileno, así como reducción en el contenido de prolina. Esto se asoció con la menor percepción del estrés hídrico por la planta, que resultó en menor peroxidación de lípidos y mayor contenido de carbono, nitrógeno, clorofilas y contenido relativo de agua a nivel foliar; además de mayor producción de biomasa.

La inoculación con una mezcla de Bacillus sp. y Pseudomonas sp. demostró ser el tratamiento más eficiente para mejorar la tolerancia al deficit de agua en dos genotipos de trigo, al incrementar la biomasa de la planta y otros parámetros morfológicos y fisiológicos (^{Mutumba et al. 2018}).

^{Timmusk et al. (2014)} encontraron a través de microscopía electrónica la formación de biopelículas en pelos radicales de plántulas de trigo, en condiciones simuladas de estrés hídrico. Se determinó, en general, que la eficiencia de uso de agua en las plantas inoculadas con B. thuringiensis, cepa AZP2, se incrementó en 63 % con respecto a las plantas control.

^{Zhang et al. (2020)}, al aislar diferentes rizobacterias de la rizosfera de Ziziphus jujuba, observaron que Pseudomonas lini y Serratia plymuthica, en condiciones simuladas de estrés por sequía, incrementaron la altura de Z. jujuba, así como su masa seca radical, la masa seca aérea y el contenido relativo de agua. También, los niveles de ABA disminuyeron. Además, la actividad enzimática antioxidante se incrementó, sobre todo con inoculación mixta.

Estudios agronómicos de ^{Bécquer et al. (2016}, ^2017a) en triticale y maíz, respectivamente, demuestran el efecto estimulante de Bradyrhizobium sp., solo o combinado con Trichoderma harzianum en el crecimiento y desarrollo de esas especies, cultivadas en condiciones de sequía agrícola. También ^{Bécquer et al. (2017b}, ²⁰¹⁸, ^2019b) obtuvieron resultados promisorios con la aplicación de Bradyrhizobium sp., combinado con hongos benéficos, en diferentes gramíneas pratenses (Cenchrus ciliaris, Cynodon dactylon y Brachiaria hibrido, respectivamente) en condiciones de estrés por sequía. De esto se infiere que haya existido interacción microbiana positiva entre Bradyrhizobium sp. y Trichoderma harzianum, así como entre Bradyrhizobium sp. y Glomus cubense (figuras 4 y 5). Asimismo, ^{Bécquer et al. (2019a)}, al inocular C. ciliaris con Bradyrhizobium sp., Funneliformis mosseae y un bioestimulante en condiciones de estrés por sequía, obtuvieron resultados altamente promisorios.

Figure. 4 Effect of Bradyrhizobium sp. Ho13 and Trichoderma harzianum A-34, on the aerial biomass of Cenchrus ciliaris L. (Buffel Formidable), under drought stress conditions. 

Figure. 5 Effect of Bradyrhizobium sp. Ho13 and Trichoderma harzianum A-34, on the aerial biomass of Cynodon dactylon Tifton 85, under drought stress conditions. 

Los aislados de Bradyrhizobium sp. utilizados en estos estudios provienen de ecosistemas ganaderos afectados por la sequía y otros factores ambientales estresantes (^{Bécquer et al. 2000}, ²⁰⁰¹, ²⁰⁰², ²⁰¹⁶, ^2017c), lo que sugiere la influencia de estos factores en el efecto positivo de esta PGPR en los cultivos afectados por estrés ambiental.

^{Abril et al. (2017)} comprobaron que la coinoculación de Bacillus y Azotobacter contribuyó a promover el crecimiento de Megathyrsus maximus en condiciones de sequía.

^{Mapelli et al. (2013)} observaron que el microbioma bacteriano de plantas de Salicornia, cultivadas en ecosistemas hipersalinos de Túnez, mostró resistencia hacia un amplio rango de estrés abiótico y realizó diferentes actividades de promoción del crecimiento vegetal, así como mayor colonización radical. Esto sugiere que las PGPR-HT que habitan los ecosistemas áridos y salinos tienen potencial para promover el crecimiento vegetal en plantas que se encuentren bajo estrés hídrico o salino.

^{Mayak et al. (2004)} informaron resultados altamente satisfactorios de la inoculación con PGPR Achromobacter piechaudii ARV8 para estimular el crecimiento de plantas sometidas a estrés salino. Estos autores consideran que la ACC-desaminasa, producida por A. piechaudii, puede ser la causa de protección contra el estrés salino en las plantas, al inhibir al precursor del etileno, la ACC.

En estudios de ^{Zhang et al. (2008)} se demostró que la PGPR-HT Bacillus subtilis redujo la absorción de Na⁺ en raíces de Arabidopsis thaliana mediante la inhibición del HKT1 en condiciones afectadas por la sal. Asimismo, ^{Yasmin et al. (2020)} informaron que la inoculación de plantas de soya en estrés salino con Pseudomonas pseudoalcaligenes disparó la síntesis de enzimas principales de defensa, que redujeron la concentración de Na⁺ en raíces y follaje. Al mismo tiempo, se balanceó la condición celular al incrementar los niveles de K⁺ intracelular.

^{Atouei et al. (2019)} informaron que la PGPR-HT Bacillus subtilis subsp. inaquosorum, que produce exopolisacáridos, así como Marinobacter lipolyticus SM19, redujeron los efectos adversos de la salinidad y la sequía en trigo.

^{Ullah y Bano (2015)} inocularon cepas de Bacillus sp. y Arthrobacter pascens, capaces de solubilizar fósforo y producir sideróforos en plantas de maíz inducidas a estrés por salinidad, y observaron que la co-inoculación mejoró significativamente la producción de biomasa, aumentó la acumulación de prolina e incrementó la respuesta de las enzimas antioxidantes, como superóxido dismutasa, catalasa y ascorbato peroxidasa.

^{Rajput et al. (2018)} comprobaron que un consorcio de cepas halotolerantes de Aeromonas spp., con producción de ácido indolacético (AIA), actividad de ACC-desaminasa y habilidad para solubilizar P-/Zn, al aplicarse a trigo con una dosis reducida de NPK, resultó superior a cepas no halotolerantes de Azospirillum sp. y Pseudomonas sp., en cuanto a crecimiento vegetal, producción de biomasa y rendimiento de grano. Este consorcio mostró un potencial significativo, al promover el crecimiento del trigo en la germinación, estado vegetativo y madurez en las condiciones normales, salinidad inducida y salinidad natural.

^{López et al. (2011)}, al inocular la leguminosa forrajera Clitoria ternatea con una cepa de Rhizobium sp., previamente aislada en suelos afectados por la salinidad, observaron que el índice de efectividad de la inoculación sobre la base de la masa seca aérea fue superior, cuando las compararon con cepas comerciales.

^{Gupka y Pandey (2019)}, al inocular frijol (Phaseolus vulgaris L.) con cepas de Aneurinibacillus aneurinilyticus y Paenibacillus sp., altamente productoras de ACC-desaminasa, comprobaron su efecto significativamente superior al control en condiciones simuladas de salinidad.

En una investigación que realizaron ^{Hidri et al. (2019)} con la leguminosa Sulla carnosa, que es un recurso forrajero importante para la alimentación de animales en zonas afectadas por la salinidad, las plantas recibieron un efecto positivo de la inoculación con Bacillus subtilis, de forma simple como combinado con el hongo actinomicorrízico Rhizophagus intraradices. Estos autores sugieren que la eficiencia de B. subtilis se debió a la alta producción de AIA, en condiciones de estrés por salinidad.

Uso de las pgpr para combatir el estrés hídrico y el estrés salino en el futuro

La agricultura se considera el sector más vulnerable al cambio climático. Al explotar los beneficios de la interacción planta-microbio, se realiza un enfoque relevante para incrementar la producción de alimentos para una población creciente en el escenario actual del cambio climático. De acuerdo con ^{Kaushal y Wani (2015)}, las investigaciones futuras deben buscar una formulación microbiana eficiente para estimular el rendimiento de las plantas sometidas a estrés por sequía, de modo que reduzca sustancialmente el uso de fertilizantes químicos y pesticidas.

El aislamiento de PGPR en zonas que se encuentran sometidas a estrés ambiental es crucial para la formulación de bioinoculantes que se apliquen a cultivos que se desarrollen en ecosistemas estresantes. Los resultados de Marasco et al. (2013), ^{Mapelli et al. (2013}), ^{Bécquer et al. (2017b}, ²⁰¹⁸, ^2019a, ^2019b), entre otros autores, corroboran esta hipótesis.

^{Barea (2015)} asegura que muchos de los mecanismos subyacentes a las interacciones planta-microbio en la rizosfera, se explican de forma pobre aún. Según este autor, las dificultades están, principalmente, en describir el amplio rango de procesos implicados en las comunidades microbianas. El entendimiento de este intercambio de señales es fundamental para optimizar los mecanismos de adaptación de las plantas y para mejorar la habilidad de los microorganismos del suelo, de modo que se pueda aliviar el estrés en los cultivos.

Aunque aún se encuentran en una fase incipiente, las investigaciones actuales demuestran que la aplicación de PGPR-HT representa una solución efectiva y sostenible para el rescate de los suelos salinos. Con el progreso de metodologías y técnicas, un amplio rango de metabolitos y genes de los PGPR, que responden al estrés salino, se han identificado. Sin embargo, son necesarios nuevos conocimientos en la metabolómica de los PGPR-HT durante su interacción con plantas que se encuentren en ambientes normales y de estrés (^{Meena et al. 2017}). Según ^{Kumar Arora et al. (2020)}, novedosas bioformulaciones se pueden desarrollar al utilizar diversos PGPR-HT o sus metabolitos para mejorar la productividad y calidad de los suelos salinos.

Conclusiones

El estrés hídrico, provocado por la sequía, así como el estrés por exceso de sales, limitan el crecimiento y la productividad de las plantas. No obstante, existen diversas formas de combatir estos tipos de estrés ambiental, y entre las más novedosas se encuentra la utilización de inoculantes microbianos.

Varios pueden ser los mecanismos de acción de las bacterias para inducir tolerancia al estrés, entre los que se encuentra la acción de la enzima ACC, la actividad de la catalasa, la producción de AIA, giberelinas y citoquininas, así como de otras sustancias útiles. Existen resultados probados con la aplicación de bioinoculantes basados en rizobacterias y otros microorganismos benéficos, que han demostrado su utilidad al incrementar la productividad de diferentes cultivos en condiciones de estrés ambiental. Muchas de las PGPR, que han resultado efectivas al transferirle IST a las plantas, se aislaron en ecosistemas que se encuentran afectados por diferentes tipos de estrés.

Son necesarias investigaciones futuras para desarrollar y aplicar en la agricultura bioinoculantes novedosos que neutralicen las amenazas de la sequía y de la salinidad. Este objetivo se puede lograr medinte el estudio aplicado de las interacciones planta-microorganismo, en condiciones de estrés ambiental. No se debe obviar el hecho de que varios de los mecanismos de defensa que existen en las PGPR, y para transferir tolerancia al estrés a las plantas, son comunes indistintamente para contrarrestar las secuelas de la sequía o la salinidad.

References

Abiri, R., Shaharuddin, N. A., Maziah, M., Yusof, Z.N.B., Atabaki, N., Sahebi, M., Valdiani, A., Kalhori, N., Azizi, P. & Hana, M.M. 2017. “Role of ethylene and the APETALA 2/ethylene response factor superfamily in rice under various abiotic and biotic stress conditions”. Environmental and Experimental Botany, 134: 33-44, ISSN: 0098-8472. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2016.10.015.

Abril, J. L., Roncallo, B. & Bonilla, R. 2017. “Efecto de la inoculación del género Bacillus sobre el crecimiento de Megathyrsus maximus Jacq, en condiciones de estrés hídrico”. Revista Agronómica del Noroeste Argentino, 37(1): 25-37, ISSN: 2314-369X.

Acosta-Motos, J.R., Ortuño, M.F., Bernal-Vicente, A., Diaz-Vivancos, P., Sánchez-Blanco, M. J. & Hernández, J.A. 2017. “Plant responses to salt stress: adaptive mechanisms”. Agronomy, 7(1): 18, ISSN: 2073-4395. https://doi.org/10.3390/agronomy7010018.

Ahmad, F., Ahmad, I. & Khan, M. S. 2008. "Screening of free-living rhizospheric bacteria for their multiple plant growth promoting activities". Microbiological Research, 163(2): 173-181. ISSN: 0944-5013, https://doi.org/10.101G/j:micres.2006.04.001.

Anjum, S. A., Ashraf, U., Tanveer, M., Khan, I., Hussain, S., Shahzad, B., Zohaib, A., Abbas, F., Saleem, M. F., Ali, I. & Wang, L.C. 2017. “Drought Induced Changes in Growth, Osmolyte Accumulation and Antioxidant Metabolism of Three Maize Hybrids”. Frontiers in Plant Science, 8: 69, ISSN: 1664-462X. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00069.

Anjum, S.A., Tanveer, M., Hussain, S., Shahzad, B., Ashraf, U., Fahad, S., Hassan, W., Jan, S., Khan, I., Saleem, M.F., Bajwa, A.A., Wang, L., Mahmood, A., Samad, R.A. & Tung, S.A. 2016. “Osmoregulation and antioxidant production in maize under combined cadmium and arsenic stress”. Environmental Science and Pollution Research, 23: 11864-11875, ISSN: 0944-1344. https://doi.org/10.1007/s11356-016-6382-1.

Apel, K. & Hirt, H. 2004: “Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction”. Annual Review of Plant Biology, 55: 373-399, ISSN: 1545-2123. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.55.031903.141701.

Atouei, M.T., Pourbabaee, A.A. & Shorafa, M. 2019. “Alleviation of salinity stress on some growth parameters of wheat by exopolysaccharide-producing bacteria”. Iranian Journal of Science and Technology, Transactions A: Science, 43: 2725-2733, ISSN: 1028-6276. https://doi.org/10.1007/s40995-019-00753-x.

Barea, J. M. 2015. “Future challenges and perspectives for applying microbial biotechnology in sustainable agricultura base don a better understanding of plant-microbiome interactions”. Journal of Soil Science and Plant Nutrition, 15: 261-282, ISSN: 0718-9516. http://dx.doi.org/10.4067/S0718-95162015005000021.

Bécquer, C. J., Ávila, U., Galdo, Y., Quintana, M., Álvarez, O., Puentes, A., Medinilla, F. & Mirabal, A. 2017a. “Selection of Bradyrhizobium sp. isolates due to their effect on maize under agricultural drought conditions in Sancti Spíritus, Cuba”. Cuban Journal of Agricultural Science, 51(1): 129-138, ISSN: 2079-3480.

Bécquer, C. J., González, P. J., Ávila, U., Nápoles, J. A., Galdo, Y., Muir, I., Hernández, M., Quintana, M. & Medinilla, F. 2019a. “Efecto de la inoculación de microorganismos benéficos y Quitomax® en Cenchrus ciliaris L., en condiciones de sequía agrícola”. Pastos y Forrajes, 42(1): 52-60, ISSN: 2078-8452.

Bécquer, C. J., Galdo, Y., Mirabal, A., Quintana, M. & Puentes, A. 2017c. “Rizobios aislados de leguminosas forrajeras de un ecosistema ganadero árido de Holguín, Cuba. Tolerancia a estrés abiótico y producción de catalasa (Fase II)”. Cuban Journal of Agricultural Science, 51(1): 117-127, ISSN: 2079-3480.

Bécquer, C.J., Galdo, Y., Ramos, Y., Peña, M.D., Almaguer, N., Peña, Y. F., Mirabal, A., Quintana, M. & Puentes, A. 2016. “Rizobios aislados de leguminosas forrajeras de un ecosistema ganadero árido de Holguín, Cuba. Nodulación y evaluación morfocultural (fase I)”. Cuban Journal of Agricultural Science, 50 (4): 607-617, ISSN: 2079-3480.

Bécquer, C. J., Nápoles, J. A., Ávila, U., Yaldreisy Galdo; María Hernández; Ivón Muir; Orquidia Álvarez & F. Medinilla. 2018. “Productividad de bermuda Tifton 85, inoculada con Bradyrhizobium sp. y Trichoderma harzianum, sometida a estrés de sequía agrícola”. Pastos y Forrajes, 41 (3): 196-201, ISSN: 2078-8452.

Bécquer, C. J.; Prévost, Danielle & Cloutier, J. 2001. Aspectos fisiológicos y genéticos de rizobios aislados de leguminosas forrajeras. Pastos y Forrajes. 24(2): 123-130, ISSN 2078-8452.

Bécquer, C.J., Prévost, Danielle & Prieto, A. 2000. Caracterización fisiológica-bioquímica de rizobios aislados de leguminosas forrajeras. Biología. 14(1): 57-65, ISSN: 0864-3490.

Bécquer, C.J., Prévost, Danielle, Cloutier, J. & Laguerre, G. 2002. Enfoque taxonómico de rizobios aislados de leguminosas forrajeras. Biología. 16: 137-145. ISSN: 1545-2123.

Bécquer, C.J., Puentes, A.B., Ávila, U., Quintana, M., Galdo, Y., Medinilla, F. & Mirabales, A. 2016. “Efecto de la inoculación con Bradyrhizobium sp. y Trichoderma harzianum en triticale (X. Triticosecale Wittmack), en condiciones de estrés por sequía”. Pastos y Forrajes. 39 (1): 19-26, ISSN 2078-8452.

Bécquer, C. J., Reyes, R., Fernández, D., González, P.J. & Medinilla, F. 2019b. “Rendimiento de pasto Mulato II inoculado con Bradyrhizobium sp. y Glomus cubense, en condiciones de sequía agrícola”. Cuban Journal of Agricultural Science, 53(3): 1-12, ISSN: 2079-3480.

Bécquer, C. J., Ávila, U., Puentes, A., Nápoles, J.A., Cancio, T., Medinilla, F., Muir, I. & Madrigal, Y. 2017b. “Respuesta de Cenchrus ciliaris L. (Buffel cv. Formidable), inoculado con Bradyrhizobium sp. y Trichoderma harzianum, bajo estrés de sequía”. Cuban Journal of Agricultural Science, 51(2): 1-10, ISSN: 2079-3480.

Belimov, A. A., Dodd, I. C., Safronova, V. I., Dumova, V. A., Shaposhnikov, A. I., Ladatko, A. G. & Davies, W. J. 2014. “Abscisic acid metabolizing rhizobacteria decrease ABA concentrations in planta and alter plant growth”. Plant Physiology and Biochemistry, 74: 84-91, ISSN: 0981-9428. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2013.10.032.

Benavides, A. 2002. Estrés por factores abióticos. Pp. 52-73. En: Ecofisiología y bioquímica del estrés en las plantas. Dr. Adalberto Benavides Mendoza (Editor). Departamento de Horticultura. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Buenavista, Saltillo, Coah, México. 228 p.

Bharti, N., Yadav, D., Barnawal, D., Maji, D. & Kalra, A. 2013. "Exiguobacterium oxidotolerans, a halotolerant plant growth promoting rhizobacteria, improves yield and content of secondary metabolites in Bacopa monnieri (L.) Pennell under primary and secondary salt stress". World Journal of Microbiology and Biotechnology, 29: 379-387, ISSN: 1573-0972. https://doi.org/10.1007/s11274-012-1192-1.

Cho, S. M., Kang, B. R., Han, S. H., Anderson, A. J., Park, J.Y., Lee, Y. H., Cho, B.H., Yang, Kwang-Yeol., Ryu, Choong-Min; Kim, Y. C. 2008. “2R, 3R-Butanediol, a bacterial volatile produced by Pseudo monas chlororaphis O6, is involved in induction of systemic tolerance to drought in Arabidopsis thaliana”. Molecular Plant-Microbe Interactions, 21: 1067-1075, ISSN: 0894-0282. https://doi.org/10.1094/MPMI-21-8-1067

Chowdhury, A. K. 2003. “Control of Sclerotium blight of groundnut by growth substances”. Crop Research, 25(2): 355-359, ISSN: 0970-4884.

Curá, J. A., Franz, D. R., Filosofía, J. E., Balestrasse, K. B. & Burgueño, L. E. 2017. “Inoculation with Azospirillum sp. and Herbaspirillum sp. bacteria increases the tolerance of Maize to drought stress”. Microorganisms, 5(3): 41, ISSN: 2076-2607. https://doi.org/10.3390/microorganisms5030041

Davies, W. J., Kudoyarova, G. & Hartung, W. 2005. “Long-distance ABA signaling and its relation to other signaling pathways in the detection of soil drying and the mediation of the plant’s response to drought”. Journal of Plant Growth Regulation, 24(4): 285-295, ISSN: 1435-8107. https://doi.org/10.1007/s00344-005-0103-1.

de Zelicourt, A., Al-Yousif, M. & Hirt, H. 2013. “Rhizosphere microbes as essential partners for plant stress tolerance”. Molecular Plant, 6(2): 242-245, ISSN: 1752-9867. https://doi.org/10.1093/mp/sst028.

Dimkpa, C., Weinand, T. & Asch, F. 2009. “Plant-rhizobacteria interactions alleviate abiotic stress conditions”. Plant, Cell and Environment, 32(12): 1682-1694, ISSN: 1365-3040. https://doi.org/10.1111/j.1365-040.2009.02028.x.

Dubois, M., Van Den Broeck, L. & Inzé, D. 2018. “The pivotal role of ethylene in plant growth”. Trends in Plant Science, 23(4): 311-323, ISSN: 1360-1385. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2018.01.003.

Egamberdieva, D., Wirth, S.J., Alqarawi, A.A., Abd_Allah, E.F. & Hashem, A. 2017. “Phytohormones and beneficial microbes: Essential components for plants to balance stress and fitness”. Frontiers in Microbiology, 8: 2104, ISSN: 1664-302X. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.02104.

Egamberdieva, D., Wirth, S., Bellingrath-Kimura, S. D., Mishra, J. & Arora, N.K. 2019. “Salttolerant plant growth promoting rhizobacteria for enhancing crop productivity of saline soils”. Frontiers in Microbiology, 10: 2791, ISSN: 1664-302X. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02791.

Etesami, H. & Glick, B.R. 2020. “Halotolerant plant growth-promoting bacteria: Prospects for alleviating salinity stress in plants”. Environmental and Experimental Botany, 178: 104124, ISSN: 0098-8472. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2020.104124.

Etesami, H. & Maheshwari, D.K. 2018. “Use of plant growth promoting rhizobacteria (PGPRs) with multiple plant growth promoting traits in stress agriculture: Action mechanisms and future prospects”. Ecotoxicology and Environmental Safety, 156: 225-246, ISSN: 1090-2414. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2018.03.013

García-Fraile, P., Menéndez, E. & Rivas, R. 2015. “Role of bacterial biofertilizers in agriculture and forestry”. AIMS Bioengineering, 2(3): 183-205, ISSN: 2375-1495. https://doi.org/10.3934/bioeng.2015.3.183.

García, J.E., Maroniche, G., Creus, C., Suárez-Rodríguez, R. Ramirez-Trujillo, J.A. & Groppa, M.D. 2017. In vitro PGPR properties and osmotic tolerance of different Azospirillum native strains and their effects on growth of maize under drought stress. Microbiological Research, 202: 21-29, ISSN: 2328-4137. http://dx.doi.org/10.1016/j.micres.2017.04.007.

Glick, B. 2016. Alleviating plant stress using bacteria. III Taller Latinoamericano de PGPR. Pucón, Chile. p. 13.

Glick, B. R. 2014. “Bacteria with ACC deaminase can promote plant growth and help to feed the world”. Microbiological Research, 169(1): 30-39, ISSN: 2328-4137. https://doi.org/10.1016/j.micres.2013.09.009.

Gopalakrishnan, S., Sathya, A., Vijayabharathi, R., Varshney, R.K., Gowda, C.L. & Krishnamurthy, L. 2015. “Plant growth promoting rhizobia: challenges and opportunities”. 3Biotech, 5(4): 355-377, ISSN: 2190-5738. https://doi.org/10.1007/s13205-014-0241-x.

Gupta, J., Rathour, R., Singh, R. & Thakur, I.S. 2019. “Production and characterization of extracellular polymeric substances (EPS) generated by a carbofuran degrading strain Cupriavidus sp. ISTL7”. Bioresource Technology, 282: 417-424, ISSN: 1873-2976. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2019.03.054.

Gupta, S. & Pandey, S. 2019. “ACC deaminase producing bacteria with multifarious plant growth promoting traits alleviates salinity stress in French bean (Phaseolus vulgaris) Plants”. Frontiers in Microbiology, 10: 1506, ISSN: 1664-302X. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.01506.

Hartmann, A., Fischer, D., Kinzel, L., Chowdhury, S. P., Hofmann, A., Baldani, J. I. & Rothballerd, M. 2019. “Assessment of the structural and functional diversities of plant microbiota: achievements and challenges - a review”. Journal of Advanced Research, 19: 3-13, ISSN: 2090-1232. https://doi.org/10.1016/j.jare.2019.04.007.

Hashem, A.; Abd_Allah, E.; Alqarawi, A.; Al-Huqail, A. & Shah, M. 2016. “Induction of osmoregulation and modulation of salt stress in Acacia gerrardii Benth. by arbuscular mycorrhizal fungi and Bacillus subtilis (BERA 71)”. BioMed Research International, Article ID 6294098, ISSN: 2314-6141. https://doi.org/10.1155/2016/6294098.

Hassan, W., Hussain, M., Bashir, S., Shah, A. N., Bano, R. & David, J. 2015. “ACC-deaminase and/or nitrogen fixing rhizobacteria and growth of wheat (Triticum aestivum L.)”. Journal of Soil Science and Plant Nutrition, 15(1): 232-248, ISSN: 0718-9516. http://dx.doi.org/10.4067/S0718-95162015005000019.

Hidri, R., Metoui-Ben Mahmoud, O., Debez, A., Abdelly, C., Barea, J.-M. & Azcon, R. 2019. “Modulation of C: N: P stoichiometry is involved in the eff ectiveness of a PGPR and AM fungus in increasing salt stress tolerance of Sulla carnosa Tunisian provenances”. Applied Soil Ecology, 143: 161-172, ISSN: 0929-1393. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2019.06.014.

Hussain, I., Rasheed, R., Ashraf, M.A., Mohsin, M., Ali Shah, S.M., Rashid, A., Akram, M., Nisar, J. & Riaz, M. 2020. “Foliar applied acetylsalicylic acid induced growth and key-biochemical changes in Chickpea (Cicer arietinum L.) under drought stress. Dose-Response: An International Journal. 1: 1-13. https://doi.org/10.1177/1559325820956801.

Iqbal, N., Khan, N. A., Ferrante, A., Trivellini, A., Francini, A. & Khan, M. 2017. “Ethylene role in plant growth, development and senescence: interaction with other phytohormones”. Frontiers in Plant Science, 8: 475, ISSN: 1664-462X. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00475.

Islam, F., Ali, B., Wang, J., Farooq, M. A., Gill, R. A., Ali, S., Wang, D. & Zhou, W. 2016. “Combined herbicide and saline stress differentially modulates hormonal regulation and antioxidant defense system in Oryza sativa cultivars”. Plant Physiology and Biochemistry, 107: 82-95, ISSN: 0981-9428. https://doi.org/10.1007/s13205-017-1074-1

Jochum, M. D., McWilliams, K. L, Borrego, E. J., Kolomiets, M. V., Niu, G., Pierson, E. A. & Jo, Y-K. 2019. “Bioprospecting plant growth-promoting rhizobacteria that mitigate drought stress in grasses”. Frontiers in Microbiology, 10: 2106, ISSN: 1664-302X. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02106.

Kaushal, M. & Wani, S. P. 2016. “Plant-growth-promoting rhizobacteria: drought stress alleviators to ameliorate crop production in drylands”. Annals of Microbiology, 66: 35-42, ISSN: 1590-4261. https://doi.org/10.1007/s13213-015-1112-3.

Khan N., Bano, A. & Babar, M. A. 2019. “Metabolic and physiological changes induced by plant growth regulators and plant growth promoting rhizobacteria and their impact on drought tolerance in Cicer arietinum L”. PLoS One 14(3): e0213040, ISSN: 1932-6203. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0213040

Khan, M. I., Nazir, F., Asgher, M., Per, T. S. & Khan, N. A. 2015. "Selenium and sulfur influence ethylene formation and alleviate cadmium-induced oxidative stress by improving proline and glutathione production in wheat”. Journal of Plant Physiology, 173: 9-18. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2014.09.011.

Kubis, J., Floryszak-Wieczorek, J. & Arasimowicz-Jelonek, M. 2014. “Polyamines induce adaptive responses in water deficit stressed cucumber roots”. Journal of Plant Research,127: 151-158. https://doi.org/10.1007/s10265-013-0585-z.

Kumar Arora, N., Tahmish, F., Mishra, J., Mishra, I., Verma, S., Verma, R., Vermad, M., Bhattacharya, A., Verma, P., Mishra, P. & Bharti, Ch. 2020. “Halo-tolerant plant growth promoting rhizobacteria for improving productivity and remediation of saline soils”. Journal of Advanced Research, 26: 69-82. https://doi.org/10.1016/j.jare.2020.07.003

Kumari, B. S., Ram, M. R. & Mallaiah, K. V. 2009. “Studies on exopolysaccharide and indole acetic acid production by Rhizobium strains from Indigofera”. African Journal of Microbiology Research, 3(1): 10-14, ISSN: 1996-1808.

Liu, J., Xie, B., Shi, X., Ma, J. & Guo, C. 2015. “Effects of two plant growth-promoting rhizobacteria containing 1-aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase on oat growth in petroleum-contaminated soil”. International Journal Environmental Science Technology, 12: 3887-3894. https://doi.org/10.1007/s13762-015-0798-x.

Liu, X., Ji, C., Tian, H., Wang, X., Hao, L., Wang, C., Zhou, Y., Xu, R., Song, X., Liu, Y., Du, J. & Liu, X. 2020. “Bacillus subtilis HG-15, a halotolerant rhizoplane bacterium, promotes growth and salinity tolerance in Wheat (Triticum aestivum)”. Research Square,https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-19695/v1.

López, R. C., Samson, R., Vandamme, P., Bettina, Eichler-Löbermann & Gómez, E. 2011. “Respuesta de combinaciones Rhizobium- Clitoria ternatea en condiciones de estrés salino en el Valle del Cauto en Cuba”. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 2(2): 199-207.

Loreto, F. & Schnitzler, J. P. 2010. “Abiotic stresses and induced BVOCs”. Trends in Plant Science, 15: 154-166. ISSN: 1360-1385.

Lyons, K. G., Maldonado-Leal, B. G. & Owen, G. 2013. “Community and Ecosystem Effects of Buffelgrass (Pennisetum ciliare) and Nitrogen Deposition in the Sonoran Desert”. Invasive Plant Science and Management, 6(1): 65-78, ISSN: 1939-7291, https://doi.org/10.1614/IPSM-D-11-00071.1.

Maksimov, I., Veselova, S., Nuzhnaya, T., Sarvarova, E. & Khairullin, R. 2015. “Plant growth-promoting bacteria in regulation of plant resistance to stress factors”. Russian Journal of Plant Physiology, 62(6): 715-26.

Mapelli, F., Marasco, R., Rolli, E., Barbato, M., Cherif, H., Guesmi, A., Ouzari, I., Daffonchi, D. & Borin, S. 2013. “Potential for plant growth promotion of rhizobacteria associated with Salicornia growing in Tunisian hypersaline soils”. BioMed Research International, Article ID 248078. https://doi.org/10.1155/2013/248078.

Mayak, S., Tirosh, T. & Glick, B.R. 2004. “Plant growth-promoting bacteria that confer resistance in tomato to salt stress”. Plant Physiology and Biochemistry, 42(6): 565-572, ISSN: 0981-9428. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2004.05.009.

Meena, K.K., Sorty, A. M., Bitla, U. M., Choudhary, K., Gupta, P., Pareek, A., Singh, D. P., Prabha, R., Sahu, P. K., Gupta, V. K., Singh, H. B., Krishanani, K. K. & Minhas, P. S. 2017. “Abiotic stress responses and microbe-mediated mitigation in plants: the omics strategies”. Frontiers in Plant Science, 8:172, ISSN: 1664-462X. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00172.

Mir, R.R., Zaman-Allah, M., Sreenivasulu, N., Trethowan, R. & Varshney, R.K. 2012. “Integrated genomics: physiology and breeding approaches for improving drought tolerance in crops”. Theor. Appl. Genet. 125: 625-645. https://doi.org/10.1007/s00122-012-1904-9.

Mishra, J., Fatima, T. & Arora, N. K. 2018. Plant Microbiome: Stress Response. In: Egamberdieva, D., Ahmad, P. eds. Role of secondary metabolites from plant growth-promoting rhizobacteria in combating salinity stress. Singapore: Springer; p. 127-163. https://doi.org/10.1007/978-981-10-5514-0_6.

Müller, M. & Munné-Bosch, S. 2015. “Ethylene response factors: a key regulatory hub in hormone and stress signaling”. Plant Physiology, 169(1): 32-41, ISSN: 1532-2548. https://doi.org/10.1104/pp.15.00677.

Munns, R. & Tester, M. 2008. “Mechanisms of Salinity Tolerance”. Annual Review of Plant Biology, 59(1): 651-681, ISSN: 1545-2123. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.59.032607.092911.

Mutumba, F.A., Zagal, E., Gerding, M., Castillo-Rosales, D., Paulino, L. & Schoebitz, M. 2018. “Plant growth promoting rhizobacteria for improved water stress tolerance in wheat genotypes”. Journal of Soil Science and Plant Nutrition, 18 (4): 1080-1096, ISSN: 0718-9516. http://dx.doi.org/10.4067/S0718-95162018005003003.

Nadeem, S.M., Zahir, Z.A., Naveed, M., Arshad, M., 2007. "Preliminary investigations on inducing salt tolerance in maize through inoculation with rhizobacteria containing ACC deaminase activity". Canadian Journal of Microbiology, 53(10): 1141-1149, ISSN: 1480-3275. http://dx.doi.org/10.1139/W07-081.

Nadeem, S. M., Ahmad, M., Zahir, Z. A., Javaid, A. & Ashraf, M. 2014. “The role of mycorrhizae and plant growth promoting rhizobacteria (PGPR) in improving crop productivity under stressful environments”. Biotechnology Advances, 32(2): 429-448, ISSN: 1873-1899. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2013.12.005.

Nakashima, K. & Yamaguchi-Shinozaki, K. 2013. “ABA signaling in stress-response and seed development”. Plant Cell Reports, 32: 959-970, ISSN:. 1432-203X. https://doi.org/10.1007/s00299-013-1418-1.

Niinemets, U. 2010. “Mild versus severe stress and BVOCs: thresholds, priming and consequences”. Trends in Plant Science, 15(3): 145-153, ISSN: 1360-1385. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2009.11.008.

Noctor, G., Mhamdi, A. & Foyer, C.H. 2014: “The roles of reactive oxygen metabolism in drought: not so cut and dried”. Plant Physiology, 164: 1636-1648, ISSN: 1532-2548. https://doi.org/10.1104/pp.113.233478.

Osakabe, Y., Osakabe, K., Shinozaki, K. &Tran, L.-S. P. 2014. “Response of plants to water stress”. Frontiers in Plant Science, 5: 86, ISSN: 1664-462X. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00086.

Pan, J., Peng, F., Xue, X., You, Q., Zhang, W., Wang, T. & Huang, C. 2019. “The growth promotion of two salt-tolerant plant groups with PGPR inoculation: a meta-analysis”. Sustainability, 11(2): 378, ISSN: 2071-1050. https://doi.org/10.3390/su11020378.

Paul, D. & Lade, H. 2014. “Plant-growth-promoting rhizobacteria to improve crop growth in saline soils: a review”. Agronomy for Sustainable Development, 34: 737-752, ISSN: 1773-0155. https://doi.org/10.1007/s13593-014-0233-6.

Peng, Y. L., Gao, Z. W., Gao, Y., Liu, G. F., Sheng, L. X. & Wang, D.L. 2008. “Eco-physiological characteristics of Alfalfa seedlings in response to various mixed salt-alkaline stresses”. Journal of Integrative Plant Biology, 50(1): 29-39, ISSN: 1744-7909. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2007.00607.x.

Petruzzelli, L., Coraggio, I. & Leubner-Metzger, G. 2000. “Ethylene promotes ethylene biosynthesis during pea seed germination by positive feedback regulation of 1-aminocyclo-propane-1-carboxylic acid oxidase”. Planta, 211(1): 144-149, ISSN: 1432-2048. https://doi.org/10.1007/s004250000274.

Pilet, P.E. & Chanson, A. 1981. “Effect of abscisic acid on maize root growth: a critical examination”. Plant Science Letters, 21(2): 99-106, ISSN: 0304-4211. https://doi.org/10.1016/0304-4211(81)90175-9.

Pilet, P.E. & Saugy, M. 1987. “Effect on root growth of endogenous and applied IAA and ABA: a critical reexamination”. Plant Physiology, 83(1):33-38, ISSN: 1532-2548. https://doi.org/10.1104/pp.83.1.33.

Qin, Y., Druzhinina, I. S., Pan, X. & Yuan, Z. 2016. “Microbially mediated plant salt tolerance and microbiome-based solutions for saline agriculture”. Biotechnology Advances, 34(7): 1245-1259, ISSN: 1873-1899. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2016.08.005.

Rajput, L., Imran, A., Mubeen, F. & Hafeez, F.Y. 2018. “Wheat (Triticum aestivum L.) growth promotion by halo-tolerant PGPR-consortium”. Soil and Environment, 37(2): 178-189, ISSN: 2075-1141. https://doi.org/10.25252/SE/18/61522.

Reich, M., Aghajanzadeh, T., Helm, J., Parmar, S., Hawkesford, M.J. & De Kok, L.J. 2017. “Chloride and sulfate salinity differently affect biomass, mineral nutrient composition and expression of sulfate transport and assimilation genes in Brassica rapa”. Plant Soil, 411(1): 319-332, ISSN: 1573-5036. https://doi.org/10.1007/s11104-016-3026-7.

Rosier, A., Medeiros, F.H. & Bais, H.P. 2018. “Defining plant growth promoting rhizobacteria molecular and biochemical networks in beneficial plantmicrobe interactions”. Plant and Soil, 428(1-2): 35-55, ISSN: 1573-5036. https://doi.org/10.1007/s11104-018-3679-5.

Ruiz, M. & Terenti, O. 2012. “Germinación de cuatro pastos bajo condiciones de estrés salino”. Phyton, 81(2): 169-176, ISSN: 1851-5657.

Saikia, J., Sarma, R. K., Dhandia, R., Yadav, A., Bharali, R., Gupta, V.K. & Saikia, R. 2018. “Alleviation of drought stress in pulse crops with ACC deaminase producing rhizobacteria isolated from acidic soil of Northeast India”. Available: https://www.nature.com/scientificreports

Sarma, R.K. & Saikia, R. 2014. “Alleviation of drought stress in mung bean by strain Pseudomonas aeruginosa GGRJ21”. Plant and Soil, 377: 111-126, ISSN: 1573-5036. https://doi.org/10.1007/s11104-013-1981-9.

Schikora, A., Schenk, S.T. & Hartmann, A. 2016. “Beneficial effects of bacteria-plant communication based on quorum sensing molecules of the N-acylhomoserine lactone group”. Plant Molecular Biology, 90(6): 605-612, ISSN 1573-5028. https://doi.org/10.1007/s11103-016-0457-8.

Sharma, A., Shahzad, B., Kumar, V., Kohli, S. K., Sidhu, G. P. S., Bali, A. S., Handa, N., Kapoor, D., Bhardwaj, R. & Zheng, B. 2019. “Phytohormones regulate accumulation of osmolytes under abiotic stress”. Biomolecules. 9(7): 285, ISSN: 2218-273X. https://doi.org/10.3390/biom9070285.

Singh, R. P., Runthala, A., Khan, S. & Jha, P.N. 2017. “Quantitative proteomics analysis reveals the tolerance of wheat to salt stress in response to Enterobacter cloacae SBP-8”. PLoS One. 12(9): e0183513, ISSN: 1932-6203. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0183513.

Souza, R.D., Ambrosini, A. & Passaglia, L.M.P. 2015. “Plant growth-promoting bacteria as inoculants in agricultural soils”. Genetics and Molecular Biology, 38(4): 401-419, ISSN: 1678-4685. https://doi.org/10.1590/S1415-475738420150053.

Sudhakar, C., Lakshmi, A. & Giridarakumar, S. 2001. “Changes in the antioxidant enzyme efficacy in two high yielding genotypes of mulberry (Morus alba L.) under NaCl salinity”. Plant Science, 161(3): 613-619, ISSN: 0168-9452. https://doi.org/10.1016/S0168-9452(01)00450-2.

Sukweenadhi, J., Balusamy, S.R., Kim, Y.J., Lee, C.H., Kim, Y.J., Koh, S.C. & Yang, D.C. 2018. “Growth- promoting bacteria, Paenibacillus yonginensis DCY84T, enhanced salt stress tolerance by activating defense-related systems in Panax ginseng”. Frontiers in Plant Science, 9: 1-17, ISSN: 1664-462X. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00001

Szabados, L. & Savoure, A. 2010. “Proline: a multifunctional amino acid”. Trends in Plant Science, 15(2): 89-97, ISSN: 1360-1385. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2009.11.009.

Tanveer, M., Shahzad, B., Sharma, A. & Khan, E.A. 2019. “24-Epibrassinolide application in plants: An implication for improving drought stress tolerance in plants”. Plant Physiology and Biochemistry, 135: 295-303, ISSN: 0981-9428. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.12.013.

Tenhaken, R. 2015. “Cell wall remodeling under abiotic stress”. Frontiers in Plant Science, 5: 771, ISSN: 1664-462X. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00771.

Timmusk, S., Abd El-Daim, I. A., Copolovici, L., Tanilas, T., Kännaste, A., Behers, L., Nevo, E., Seisenbaeva, G., Stenström, E. & Niinemets, Ü. 2014. “Drought-tolerance of wheat improved by rhizosphere bacteria from harsh environments: enhanced biomass production and reduced emissions of stress volatiles”. PLoS One, 9(5): e96086, ISSN: 1932-6203. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0096086.

Timmusk, S. & Nevo, E. 2011. Plant root associated biofilms. In: Maheshwari D. K. editor. Bacteria in agrobiology (vol 3): Plant nutrient management. Berlin: Springer Verlag. pp. 285-300.

Ullah, S. & Bano, A. 2015. “Isolation of PGPRs from rhizospheric soil of halophytes and its impact on maize (Zea mays L.) under induced soil salinity”. Canadian Journal of Microbiology, 61: 307-313, ISSN: 0008-4166. https://doi.org/10.1139/cjm-2014-0668.

Vaishnav, A., Kumari, S., Jain, S., Varma, A., Tuteja, N. & Choudhary, D.K. 2016. “PGPR-mediated expression of salt tolerance gene in soybean through volatiles under sodium nitroprusside”. Journal of Basic Microbiology, 56(11): 1274-1288, ISSN: 1521-4028. https://doi.org/10.1002/jobm.201600188.

Villagra, P. E., Giordano, C., Alvarez, J., Bruno, J., Guevara, A., Sartor, C., Passera, C. & Greco, S. 2011. “Ser planta en el desierto: estrategias de uso de agua y resistencia al estrés hídrico en el Monte Central de Argentina”. Ecología Austral, 21: 29-42, ISSN: 1667-7838.

Vurukonda, S.S.K.P., Vardharajula, S., Shrivastava, M. & SkZ, A. 2015. “Enhancement of drought stress tolerance in crops by plant growth promoting rhizobacteria”. Microbiological Research, 184: 13-24, ISSN 0944-5013. http://dx.doi.org/10.1016/j.micres.2015.12.003

Xu, Z., Jiang, Y., Jia, B. & Zhou, G. 2016. “Elevated-CO₂ response of stomata and its dependence on environmental factors”. Frontiers in Plant Science, 7: 657, ISSN: 1664-462X. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00657.

Yang, J., Kloepper, J. W. & Ryu, C. 2008. “Rhizosphere bacteria help plants tolerate abiotic stress”. Trends in Plant Science. 14(1): 1-4. ISSN: 1360-1383, https://doi.org/10.101G1j.tplants.2008.10.004.

Yasmin, H., Naeem, S., Bakhtawar, M., Jabeen, Z., Nosheen, A., Naz, R., Keyani, R., Mumtaz, S. & Hassan, M.N. 2020. “Halotolerant rhizobacteria Pseudomonas pseudoalcaligenes and Bacillus subtilis mediate systemic tolerance in hydroponically grown soybean (Glycine max L.) against salinity stress”. PLoS ONE, 15(4), ISSN: 1932-6203 https://doi.org/10.1371/journal.pone.0231348e0231348.

Zhang, H., Kim, M. S., Sun, Y., Dowd, S. E., Shi, H. & Paré, P. W. 2008. “Soil bacteria confer plant salt tolerance by tissue-specific regulation of the sodium transporter HKT1”. Molecular Plant-Microbe Interactions, 21(6): 737-744, ISSN: 1943-7706. https://doi.org/10.1094/MPMI -21-6-07.

Zhang, J.X. & Kirkham, M.B. 1994. “Drought stress induced changes in activities of superoxide dismutase, catalase, and peroxidase in wheat species”. Plant and Cell Physiology, 35(5): 785-791, ISSN: 1471-9053. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.pcp.a078658.

Zhang, M., Yang, L., Hao, R., Bai, X., Wang, Y. & Yu, X. 2020. “Drought-tolerant plant growth-promoting rhizobacteria isolated from jujube (Ziziphus jujuba) and their potential to enhance drought tolerance”. Plant and Soil, 452 (1-2): 423-440, ISSN 1573-5036. https://doi.org/10.1007/s11104-020-04582-5.

Recibido: 29 de Junio de 2021; Aprobado: 29 de Abril de 2022

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