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INTRODUCCIÓN
Los organismos del Reino Fungi, han sido estudiados a lo largo de la historia universal dejando evidenciado que cientos de ellos presentan una forma de vida que interactúa con los cientos de hospederos del Reino Plantae (Pham et al., 2012).
Castro (2009) menciona que la micorriza es una simbiosis mutualista en donde su función es la de aumentar la superficie de la absorción de las raíces por medio de sistemas hifales extrarradicales, ya que la planta puede absorber mayor cantidad de agua, nutrientes esenciales como el (nitrógeno y fósforo) y los iones pocos móviles como el (cobre, zinc, amoniaco y ácido fosfórico), favoreciendo el balance hídrico y la nutrición (Barrera 2009).
Por ello, desde la perspectiva nutricional, uno de los principales aportes de las micorrizas es la absorción del fósforo, ya que este nutriente es asimilado desde las vías radiculares redistribuyendo a toda la planta por ser un elemento fundamental para el crecimiento de la misma, lo que refleja una contribución fundamental en el aumento de la masa seca, crecimiento y área foliar de la planta (Barrera 2009).
Dentro de la comunidad edáfica, la actividad microbiológica puede deberse a las asociaciones mutualistas de los hongos microrrízicos, tal es el caso que estos organismos pueden también interactuar con otros agentes, ya sean bacterias y hongos, por lo que contribuyen a realizar acciones sinérgicas para el control de fitopatógenos, sumado todo esto para un mejor crecimiento de la planta como lo menciona (Cano 2011).
Investigaciones realizadas por Álvarez-Manjarrez et al. (2018) refieren que las micorrizas poseen ciertas preferencias por las familias botánicas como (Pinaceae, Fagaceae y Betulaceae) en el hemisferio norte, ya que son familias de gran importancia por su diversidad en especies y en relación al hemisferio sur, las familias botánicas colonizadas por las ectomicorrizas son las Nothofagaceae, Myrtaceae, Dipterocarpaceae y el orden Fabales, ya que son dominantes.
En relación a las especies forestales, también desde un punto de vista positivo, pueden ser una fuente de mejora en la obtención en tamaño y calidad la producción de semillas mediante el empleo de las micorrizas mediante la incorporación del fósforo y otros nutrientes Montaño et al. (2007).
Dentro del arbolado urbano se encuentran también hongos asociados a raíces de forma negativa, como son Ganoderma, Fomitiporia, Hydnopolyporus que degradan la calidad de la madera afectando las medidas sanitarias de la misma (Moreira-Rivas y Díaz-Lezcano 2021).
El objetivo de este estudio consiste en identificar asociaciones micorrízicas entre macrohongos y especies forestales que interactúan entre sí en el arbolado urbano de Asunción, Paraguay.
MATERIALES Y MÉTODOS
Localización del estudio
Los trabajos de campo fueron realizados en las Plazas de las Américas, e Infante Rivarola y el Parque Carlos Antonio López, de la ciudad de Asunción, Paraguay (Latitud: -25.2819, Longitud: -57.635 25° 16? 55'' Sur, 57° 38' 6'' Oeste). A finales del mes de enero del 2021, se realizó un recorrido para la identificación de la composición florística del arbolado urbano, en los mencionados espacios verdes, y la observación de la existencia de hongos microrrízicos del género Phlebopus. En la ciudad de Asunción, se registró una precipitación total durante el mes de enero de 300 mm y una temperatura promedio del de 26°C. Esta temperatura se encuentra dentro del rango considerando, la temperatura máxima promedio de 33 °C y 23 °C como temperatura mínima, el mes más cálido del año en Asunción es enero según Grassi (2020).
Primeramente, se procedió a la identificación de las especies forestales presentes en las plazas y el parque antes mencionados conforme a las claves taxónomicas de López et al. (2002), Pérez de Molas (2016), consignándose la familia botánica, el nombre científico y el nombre común. Para ello, se han considerado el porte del árbol, tipo de corteza del fuste, tipo y forma de hojas, presencia de lenticelas, tipo de inflorescencias y fructificación.
Se hicieron observaciones directas del estado fitosanitario de los árboles y se buscaron los posibles cuerpos fructíferos de los hongos micorrízicos, los que fueron recolectados, etiquetados en bolsas y llevados al Laboratorio de Biología de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Asunción (UNA). Una vez colectadas las muestras, siguiendo los lineamientos propuestos por Miller y Miller (1988), se procedió al secado y conservación para su posterior observación microscópica e identificación, utilizando el microscopio de marca Boeco Germany, con montajes en Azul de Lactofenol e Hidróxido de Potasio al 5 %. Las fotografías fueron tomadas con una cámara CANON PowerShot Sx - 410. La identificación de especies de hongos macroscópicos se realizó utilizando la clave taxonómica disponible (Baroni et al., 2015).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La Tabla 1 recoge 27 familias botánicas y 69 especies arbóreas identificadas en las Plazas de la Américas e Infante Rivarola y el Parque Carlos Antonio López de Asunción, capital de la República del Paraguay.
Tabla 1 Composición florística arbórea identificada en las Plazas de la Américas e Infante Rivarola y el Parque Carlos Antonio López de Asunción, Paraguay
| Familia | Nombre científico | Nombre común |
| Altingiaceae | Liquidambar styraciflua | liquidámbar |
| Anacardiaceae | Mangifera indica L. | mango |
| Annonaceae | Rollinia emarginata | aratiku |
| Annonaceae | Annona muricata | corazon de india |
| Apocynaceae | Tabernaemontana catharinensis. | sapirangy |
| Apocynaceae | Plumeria rubra | jazmín magno |
| Arecaceae | Roystonea regia | palmera real |
| Arecaceae | Arecaceae sp. | palmera |
| Arecaceae | Acrocomia aculeata | mbokaja |
| Arecaceae | Copernicia alba | karanda |
| Bignoniaceae | Handroanthus albus | lapacho amarillo |
| Bignoniaceae | Handroanthus heptaphyllus | lapacho negro |
| Bignoniaceae | Jacaranda mimosifolia | jacaranda |
| Bignoniaceae | Tecoma stans | tecoma |
| Bignoniaceae | Spathodea campanulata | tulipán de la India |
| Boraginaceae | Cordia americana | guajayvi |
| Boraginaceae | Cordia ecalyculata | colita |
| Cecropiaceae | Cecropia pachystachya | amba |
| Clusiaceae | Rheedia brasiliensi | pakuri |
| Combretaceae | Terminalia catappa | sombrilla de playa |
| Euphorbiaceae | Sapium haematospermum | kurupika'y |
| Euphorbiaceae | Actinostemon concolor | yvyra hu |
| Fabaceae | Delonix regia | chivato |
| Fabaceae | Bauhinia variegata | lluvia de orquídea |
| Fabaceae | Caesalpinia ferrea | granadillo brasileño |
| Fabaceae | Peltophorum dubium | yvyra pyta |
| Fabaceae | Parapiptadenia rigida | kurupa'y |
| Fabaceae | Anadenanthera colubrina | kurupa'y kuru |
| Fabaceae | Triplaris gardneriana | villetana |
| Fabaceae | Geoffroea spinosa | manduvira |
| Fabaceae | Enterolobium contortisiliquum | timbo |
| Fabaceae | Tipuana tipu | tipa |
| Fabaceae | Inga marginata | inga |
| Fabaceae | Albizia niopoides | yvyraju |
| Fabaceae | Leucaena leucocephala | leucaena |
| Fabaceae | Cassia fistula | lluvia de oro |
| Fabaceae | Acacia mangium | acacia |
| Fabaceae | Pterogyne nitens | yvyra ro |
| Fabaceae | Bauhinia forficata | lluvia de orquídeas |
| Fabaceae | Albizia niopoides | yvyraju |
| Lamiaceae | Vitex megapotamica | taruma |
| Lauraceae | Ocotea sp. | laurel |
| Malpighiaceae | Malpighia emarginata | acerola |
| Malvaceae | Ceiba chodatii | samu'u |
| Malvaceae | Guasuma ulmifolia | kamba aka |
| Meliaceae | Melia azedarach | paraiso |
| Meliaceae | Cedrela fissilis | cedro |
| Moraceae | Ficus luschnathiana | ybapoy |
| Moraceae | Ficus benjamina | ficus |
| Moraceae | Morus alba | mora |
| Moraceae | Ficus enormis | guapo y |
| Moringaceae | Moringa oleifera | moringa |
| Myrtaceae | Eucalyptus grandis | eucalipto |
| Myrtaceae | Eugenia uniflora | ñangapiry |
| Myrtaceae | Myrtus communis | mirto |
| Myrtaceae | Psidium guajava | guayaba |
| Proteaceae | Grevillea robusta | grevillea |
| Rhamnaceae | Hovenia dulcis | hovenia |
| Rutaceae | Citrus limonia | limon |
| Rutaceae | Citrus aurantiun | apepu |
| Sapindaceae | Sapinduous saponaria | casita |
| Sapindaceae | Melicoccus lepidopetalus | yvapovo |
| Sapotaceae | Chrysophyllum gonocarpum | agua'i |
| Ulmaceae | Phyllostylon rhamnoides | juasy'y |
| Urticaceae | Cecropia pachystachya | amba'y |
En todos los sitios del arbolado urbano, donde se ejecutaron los muestreos y observaciones, se identificó el género Phlebopus(Figura 1). Es un hongo de color marrón claro, presenta un basidiocarpo carnoso, de hábito solitario a gregario, el píleo es pardo con el estipe central afinándose hacia arriba con el ápice amarillo. Superficie glabra. Presenta margen irregular, en la cual esta se parte cuando maduran. A nivel microscroscópico, las tramas de hifas son gelatinosas, las basidiosporas presentan paredes delgadas y los basidios claviformes.
Por otro lado, el género Phlebopus es un hongo que habita en zonas tropicales caracterizados por basidiomas con estructuras típicamente robustas con presencia del estípite central grueso, sin huecos, corto y liso con basidiosporas abundantes pardooliváceas, cistidios marrones y una inmensurable cantidad de hifas entrelazadas en el basidioma con una distribución amplia en el hemisferio sur como lo menciona Watling (2008).
C) Color del basidiocarpo cuando viejo. D) Corte transversal de Phlebopus sp. asociado a Bauhinia variegata
Fig. 1. - A) Observación de los poros B) Basidiocarpos enteros con hábito de crecimiento gregario
Asociaciones forestales con Phlebopus sp.
La Tabla 2 muestra las especies arbóreas donde se asocia el hongo. Moreira-Rivas y Díaz-Lezcano (2021), mencionan que en el arbolado urbano de Asunción predominan las especies de la familia Fabaceae, seguida de las de la Familia Bignoniaceae, siendo frecuente encontrar en plazas, parques y avenidas de la ciudad la presencia de H. heptaphyllus, J. mimosifolia y B. variegata. Asimismo, Díaz Lezcano et al. (2021) reportan que la composición florística de las especies forestales de uso ornamental en plazas y parques de Paraguay es muy variada, siendo las especies de las familias Fabaceae, Bignoniaceae y Arecaceae las más representativas.
Tabla 2. - Los ejemplares del macrohongo Phlebopus sp. se encontraron asociados a tres especies forestales mencionando la descripción y localización de las especies forestales hospedantes de Phlebopus sp.
| Familia botánica | Nombre científico | Nombre común (en español y guaraní) | Origen | Localización |
|---|---|---|---|---|
| Bignoniaceae | Handroanthus heptaphyllus | lapacho negro, Tajy hu | nativa | Plaza de las Américas (-25.2938788,-57.581541,16z) |
| Bignoniaceae | Jacaranda mimosifolia | jacarandá, Ka´í jepopete | nativa | Plaza Infante Rivarola (-25.294579,-57.5775188,15z) |
| Fabaceae | Bauhinia variegata | lluvia de orquídeas | exótica | Parque Carlos Antonio López (-25.2869366,-57.6510244,15z) |
La asociación de hongo-planta se da mediante una serie de señales que presentan entre sí, tal es el caso del micelio que presentan los hongos del género Phlebopus sp., con una distribución a nivel mundial, que le asociarse a especies forestales como el eucalipto (Eucaliptus spp.) y ciertas leguminosas (Ducousso et al., 2012).
Sin embargo, existen evidencias de que Phlebopus sp. es un macrohongo comestible, informes realizados por Cristaldo et al. (2021), los que ratifican que este hongo presenta compuestos fenólicos (26,30 ± 5,06 mg GAE.g-1) y antioxidantes (25,69 ± 3,00 mg EAA.g-1), estos últimos con una actividad del 11 % que se encuentra entre los parámetros comestibles y no tóxicos para el consumo humano.
Baroni et al. (2015) comentan que este género se ha reportado en numerosos países de América como Bolivia, Brasil, Argentina, Colombia, Ecuador, Costa Rica, Puerto Rico, Venezuela y México.
En los reportes mencionados por Vasco et al. (2018), fundamentan que las micorrizas están mayormente ligadas por las condiciones ambientales del lugar, además de parámetros como (pH, tipos de suelos, disponibilidad de fósforo, nitrógeno, entre otros). Sin embargo, en las condiciones ambientales como la humedad relativa alta y las intensas lluvias ocurridas en Asunción durante el mes de enero del 2021, hicieron favorables las condiciones del suelo para el crecimiento de estas micorrizas, pudiendo observarse que estos suelos presentan abundante materia orgánica que propicia el crecimiento saprotróficos de Phlebopus sp.(Figura 2).
Fig. 2. - Basidiocarpo completo con vista estereoscópica y observación del macrohongo asociado a Jacaranda mimosifolia
La especie J. mimosifolia es una de las dominantes en el arbolado urbano de Asunción y, también, recomendada en La Guía de Arborización Urbana para el Área Metropolitana de Asunción (MADES/PNUD/FMAM 2019), por lo que su representatividad pudiera estar incidiendo en la posibilidad de asociación con el hongo Phlebopus sp.
También se pudo corroborar la presencia de Phlebopus sp. en asociación con H. heptaphyllus(Figura 3). esto reafirma las evidencias de que los hongos micorrízicos arbusculares son los simbiontes de raíces más prolíficos y ubicuos, pues colonizan el 72 % de las plantas terrestres (Brundrett y Tedersoo 2018). A pesar de que los beneficios de la simbiosis micorrízica están bien documentados, se sabe poco sobre los efectos de la urbanización en las asociaciones de micorrícicas arbusculares (Buil et al., 2021).
Por su parte, Kumla et al., (2016), mencionan que Phlebopus sp. forma sintéticamente ectomicorrizas anatómicamente completas con Pinus sp. y Acacia sp.; sin embargo, Palacio et al. (2015) sostienen que especies del género Phlebopus son hongos facultativos. Por otra parte, Singer et al. (1983) y Sánchez y Mata (2012) afirman que son saprobios, lo que pone en duda la naturaleza ectomicorrízica de las especies. Además, Flamini et al. (2018) y Sánchez y Mata (2012) sostienen que especies del género Phlebopus son hongos alimenticios.
Deschamps (2002) destacó que, en San Luis y Córdoba, Argentina, la relación entre Phlebopus bruchii y el árbol Fagara coco (Carrillo 2014), perteneciente a la familia de las rutáceas, tiene su origen en flora nativa, así como en el caso reportado en la presente investigación donde se registra la asociación entre este género de hongo y dos especies forestales nativas, J. mimosifolia y H. heptaphyllus.
Fig. 3. - Observaciones macroscópicas asociadas con Handroanthus heptaphyllus caracterizadas mediante claves taxonómicas
Por otro lado, la especie Bauhinia variegata es una leguminosa que presentó también asociaciones simbióticas con el género Phlebopus sp., según se observa en la Figura 1.
En los reportes realizados por (Pérez-Moreno y Read 2004), se menciona que los géneros Acacia, Aldinia e Inga, presentan ciertas asociaciones con los géneros del orden Boletales, al cual pertenece Phlebopus sp.
También se ha informado por Alexander y Hogberg (1986) géneros de hongos comestibles asociados a la subfamilia Caesalpinoideae; estos géneros son: Afzelia, Brachystegia, Isoberlinia y Julbernardia siendo este el primer indicio de Phlebopus sp. asociado a B. variegata como micorriza.
Según la FAO (2005) son muchos los beneficios económicos producidos por los hongos desde el punto de vista forestal, ya que estos se reflejan en comunidades rurales, especialmente en países en desarrollo.
CONCLUSIONES
Se identificaron ejemplares del macrohongo Phlebopus spp. asociados con tres especies forestales de las familias Bignoniacea: Handroanthus heptaphyllus y Jacaranda mimosifolia; y Fabaceae: Bauhinia variegata, especies muy abundantes en el arbolado urbano de Asunción.
El trabajo sugiere la ejecución manejos silviculturales relacionados con el estado sanitario de los árboles de la zona metropolitana de Asunción y sobre todo, un registro de interacción hongo-árbol que permita profundizar en la identificación de las especies de Phlebopus sp.
FONDOS
Las actividades relacionadas a los trabajos de laboratorio en lo concerniente a equipos, instrumentos y reactivos han sido financiadas por la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Asunción, y los desplazamientos para recolección de muestras con recursos propios de los autores.
AGRADECIMIENTOS:
Los autores agradecen el apoyo del Dr. Daniel Rivaldi de la (FCQ-UNA) y a la Facultad de Ciencias Agrarias (FCA-UNA).
