Presencia y distribución de un complejo de biorreguladores de Phyllocnistis citrella Stt. (Lepidoptera: Gracillariidae) en cítricos de Cuba
Presence and Distribution of Bioregulators Complex Associated to Phyllocnistis citrella Stt. (Lepidoptera: Gracillariidae) in Cuban Citrics
Caridad González Fernández 1, Doris Hernández Espinosa1 y Jorge Rodríguez Tapia1
1Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical. Ave 7.a no. 3005 e/ 30 y 32, Playa, Ciudad de La Habana, iicit@ceniai.inf, cuecologia@iift.cu.
RESUMEN
El minador de la hoja de los cítricos Phyllocnistis citrella Stt. es una plaga que mundialmente posee una gran variedad de enemigos naturales, en su mayoría parasitoides himenópteros. De acuerdo con el papel regulador que desempeñan en el manejo de las poblaciones de P. citrella y las ventajas que ofrece su conservación en el agroecosistema citrícola, se realizó el inventario en Cuba de los biorreguladores asociados a esta plaga. Se colectaron brotes jóvenes de cultivares cítricos con ataque de P. citrella en áreas de viveros y plantaciones en producción en Isla de la Juventud y en municipios de las provincias de Pinar del Río, Ciudad de La Habana, La Habana, Matanzas, Cienfuegos, Ciego de Ávila, Camagüey, Holguín y Santiago de Cuba. En estas áreas se identificaron diez especies de parasitoides (Hymenoptera: Chalcidoidea) con predominio de los eulófidos, de los cuales presentaron una amplia distribución Ageniaspis citricola, Cirrospilus sp. y Zagrammosoma multilineatum. También se informa como enemigo natural de P. citrella el depredador Chrysopa cubana.
Palabras claves: Phyllocnistis citrella, enemigos naturales, parasitoides, himenópteros.
Citrus leaf miner Phyllocnistis citrella Stt. is a pest that has a great variety of natural enemies worldwide, mainly hymenopterous parasitoids. According to the regulator role in P. citrella populations management and the advantages that their preservation offers in citrus agroecosystem, an inventory of bioregulators associated to this pest was done in Cuba. Young buds of citrus cultivars with P. citrella attack were collected in nurseries and production plantations of Isla de la Juventud and province municipalities of Pinar del Río, Ciudad de La Habana, La Habana, Matanzas, Cienfuegos, Ciego de Ávila, Camagüey, Holguín and Santiago de Cuba. Ten parasitoids species (Hymenoptera: Chalcidoidea), with predominance of eulophyds, were identified in these areas, from which Ageniaspis citricola, Cirrospilus sp. and Zagrammosoma multilineatum present a wide distribution. Predator Chrysopa cubana has also been informed as natural enemy of P. citrella.
Key words: Phyllocnistis citrella, natural enemies, parasitoids, hymenopterous.
INTRODUCCIÓN
Entre los principales fitófagos que atacan el cultivo de los cítricos se encuentra Phyllocnistis citrella Stainton, minador de la hoja de los cítricos (MHC), plaga originaria del sudeste asiático, que fue detectada en el continente americano en 1993 y cuya fase dañina es la larva, que mina el haz y el envés de las hojas tiernas, y en altas infestaciones en tallos y frutos pequeños. Esta pérdida de área foliar repercute en la capacidad fotosintética de las hojas y causa disminución del rendimiento [Díaz, 2006; González et al., 2007; Baeza Nahed, 2008].
Sobre el parasitismo de P. citrella en el mundo están reportados 41 géneros de parasitoides de Chalcidoidea, de las familias Encyrtidae, Pteromalidae, Eurytomidae, Elasmidae, Eupelmidae y Eulophidae [Schauff et al., 1998]. Entre los géneros sobresalen Ageniaspis, Pnigalio, Horismenus, Cirrospilus, Zagrammosoma y Elasmus, los que están representados en México, Argentina, Francia, Italia y España [Schauff et al., 1998; Baeza-Nahed, 2008; Vercher et al., 2005].
En Cuba, después del impacto de la detección del MHC en la citricultura cubana en 1993, sus poblaciones alcanzaron un equilibrio ecológico en plantaciones adultas, influenciadas por diferentes factores, entre los que revisten fundamental significación sus biorreguladores, como lo demuestran los trabajos de González et al.(1995, 1997, 2000, 2004), realizados en diferentes regiones de Cuba, así como los de Sánchez et al. (2003) y Díaz (2006), ejecutados en Cienfuegos e Isla de la Juventud.
Este trabajo tiene como principal objetivo actualizar el inventario de los biorreguladores de P. citrella en las áreas cítrícolas de Cuba, en consideración a la importancia que tiene para el manejo de P. citrella la conservación de sus enemigos naturales en estos agroecosistemas.
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MATERIALES Y MÉTODOSSe realizó el inventario en áreas citrícolas ubicadas en las localidades de San Cristóbal, Consolación del Sur y Sandino, en Pinar del Río; Playa en Ciudad de La Habana; Ceiba en La Habana; Jagüey Grande en Matanzas; Cumanayagua en Cienfuegos; Ceballos y Morón en Ciego de Ávila; Sola en Camagüey, Holguín, y Contramaestre en Santiago de Cuba, e Isla de la Juventud, en las cuales se recolectaron, en períodos brotacionales desde 1998 hasta el 2000, brotes jóvenes con ataque de P. citrella en cinco plantas de diferentes cultivares cítricos. Más recientemente, en el 2007, 2008 y 2009, se realizó al menos un muestreo por año en los municipios de Jagüey Grande, Cumanayagua y Ceballos. Las muestras se revisaron en el laboratorio bajo el microscopio estereoscópico con aumento de 32X, para determinar la presencia de enemigos naturales que controlaban los estados de desarrollo del minador de la hoja de los cítricos.
Los parasitoides fueron colocados en cápsulas preparadas para permitir la emersión de los adultos, se conservaron para posteriormente identificarlos según los trabajos de Narayanan y Sc. (1960), Logvinovskaya (1983) y Schauff et al. (1998). En las hojas jóvenes con síntomas de depredación en las minas se obtuvieron las larvas de un depredador que se colocaron en recipientes plásticos con malla, donde se les suministraron hojas con larvas del MHC hasta obtener las pupas y posteriormente los adultos. Para identificarlos se utilizaron los criterios de Alayo (1968).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el inventario de los enemigos naturales de P . citrella en áreas citrícolas de Cuba se identificó un total de diez parasitoides del Orden Hymenoptera y la superfamilia Chalcidoidea, y el depredador Chrysopa cubana (Neuroptera: Chrysopidae) (Tabla). Los parasitoides himenópteros inventariados fueron Cirrospilus sp., Zagrammosoma multilineatum (Ashm.), Horismenus sp., Chrysonotomyia sp. (A y B), Closterocerus sp., Citrostichus phyllocnistoides Narayanan y Tetrastichus sp. de la familia Eulophidae, así como Elasmus sp. y Ageniaspis citricola Logvinovskaya, de las familias Elasmidae y Encyrtidae, respectivamente. Estos resultados coinciden con lo señalado por González et al. (1995, 1997, 2000), con la excepción de C. phyllocnistoides y C. cubana, los cuales no estaban informados en los referidos trabajos.
En la tabla se refleja además la distribución de los enemigos naturales del MHC inventariados para Cuba. Pueden observarse ampliamente distribuidos a Cirrospilus sp. y Z. multilineatum. Ambas son ectoparasitoides de larvas y pupas de P . citrella, y se detectaron en Pinar del Río, Ciudad de La Habana, La Habana, Isla de la Juventud, Jagüey Grande, Ceballos, Holguín y Contramaestre. En el caso de Cirrospilus sp. también se observó en Morón.
En Cienfuegos Sánchez et al. (2003) informaron como biorreguladores de P. citrella a Cirrospilus sp., Horismenus sp., Tetrastichus sp. y Elasmus sp., lo que no coincide con este trabajo, ya que solo se determinó A. citricola en esta localidad. También Díaz (2006) obtuvo resultados similares a los aquí señalados, al determinar en Isla de la Juventud un complejo de los enemigos naturales de este microlepidóptero, en el que incluye a Cirrospilus sp., Z. multilianutum, Tetrastichus sp., A. citricola y Elasmus sp.
En naranjo Valencia del municipio de Ceiba, en provincia de La Habana, se determinaron niveles de parasitismo del 37,73 al 66,03% por los parasitoides himenópteros Cirrospilus sp. y Z. multilineatum sobre los estadios larvales del MHC [González et al., 2004], los que se han observado en la misma localidad en el presente estudio. Estos autores también refieren porcentajes de depredación del 17, 47 al 47,09%, aunque no definen el depredador.
Con relación al parasitismo de esta plaga por especies del género Cirrospilus, Fadamiro et al. (2008) informaron en Alabama al ectoparasitoide Cirrospilus ingenuus Gahan, y Jahnke et al. (2008) en Porto Alegre, a Cirrospilus neotropicus Diez & Hidalgo y Cirrospilus floridensis Evans. ]]>
Otros integrantes del complejo de enemigos naturales del MHC en las áreas citrícolas de Cuba, como Horismenus sp., Chrysonotomyia sp. (A y B) y Elasmus sp., presentan una distribución más limitada. Su actividad parasítica fue detectada en localidades de la región occidental y oriental del país, sobre larvas y pupas, pupas y larvas, respectivamente, de este microlepidóptero plaga (Tabla). Otros autores han planteado similares resultados como Smith y Peña (2002) en La Florida, y Jahnke et al. (2008) en Brasil, que señalan como parasitoides del MHC a Cirrospilus sp., Elasmus tischeriae, Elasmus sp., Closterocerus sp., Zagrammosoma sp. y Horismenus sp., entre otros.
Ageniaspis citricola es un endoparasitoide encírtido que parasita huevos y larvas muy jóvenes de P. citrella, y su desarrollo ocurre en el cuerpo del huésped. Sus pupas pueden recuperarse en el interior de la cámara pupal típica del MHC, el que aparentemente ha continuado su desarrollo normal. Este biorregulador comenzó a observarse en Cuba a partir de 1997 [González et al., 1997]. Se han encontrado hasta ocho pupas por minador, pero más frecuentemente de dos a tres, y se ha localizado en Ciudad de La Habana, La Habana, Jagüey Grande, Cienfuegos y Ceballos.
A partir de la detección en Cuba de A. citricola, la incidencia del parasitismo de P. citrella por otras especies del complejo de parasitoides disminuyó, y este encírtido asumió el papel principal del control natural de la plaga, debido fundamentalmente a su especificidad [González et al., 2000], lo que se confirma en este trabajo, y en lo observado por Jahnke et al. (2007) en Brasil. En Estados Unidos, Bahamas, Honduras, México, Argentina, Francia, Islas Reunión, Grecia e Italia, entre otros países citricultores que han introducido a A. citricola, se ha evidenciado su establecimiento y amplia dispersión, debido fundamentalmente a su poliembrionia y especificidad [Smith y Peña, 2002; Jahnke et al., 2007, 2008; Bouvet y Vaccaro, 2010].
En Pinar del Río, Ciudad de La Habana, Isla de la Juventud y Contramaestre, se observó Closterocerus sp. Otro ectoparasitoide, Citrostichus phyllocnistoides, solo se colectó en Pinar del Río. Su hembra parasita a P . citrella en el segundo y tercer estadio larval, y puede ovipositar uno o más huevos, pero solo alcanza el estado adulto un individuo. Es una especie ampliamente distribuida en el mundo. Se reporta en China, Tailandia, India y Japón, entre otros [Narayanan y Sc., 1960; Wang et al., 2006].
En todas las áreas citrícolas evaluadas se han observado síntomas de depredación en las minas del MHC; pero solo en La Habana se colectaron larvas de un depredador que se alimentaba de estadios larvales del MHC, con características morfológicas y de comportamiento similares a las larvas de crysópidos, lo que pudo corroborarse al obtener los adultos e identificarlos como Chrysopa cubana.
Entre los depredadores que se informan en los países citricultores en ataque a P. citrella se incluyen especies de crysópidos como Chrysopa boninensis y Chrysoperla rufilabris [Smith y Peña, 2002].
De los muestreos realizados en el 2007, 2008 y 2009 en Jagüey Grande, Cumanayagua y Ceballos, pudo corroborarse la presencia de los parasitoides reflejados en la tabla. En Jagüey Grande se encontró Cirrospilus sp., Z. multilianutum, A. citricola y Elasmus sp.; en Cumanayagua A. citricola, y en Ceballos Cirrospilus sp., Z. multilianutum y A. citricola; no obstante, debe destacarse que en Ceballos, sobre todo en el 2009, se observó mayor presencia de Cirrospilus sp. y Z. multilianutum.
CONCLUSIONES ]]>
• Se inventariaron como enemigos naturales de P. citrella 10 parasitoides himenópteros: Cirrospilus sp., Zagrammosoma multilineatum (Ashm.), Horismenus sp., Chrysonotomyia sp. (A y B), Closterocerus sp., Citrostichus phyllocnistoides Narayanan y Tetrastichus sp., de la familia Eulophidae, así como Elasmus sp. y Ageniaspis citricola Logvinovskaya, de las familias Elasmidae y Encyrtidae, respectivamente, y el depredador Chrysopa cubana (Neuroptera: Chrysopidae).•Cirrospilus sp. y Z. multilineatum se observaron ampliamente distribuidos en las áreas citrícolas. C. phyllocnistoides solo se encontró en Pinar del Río, y C. cubana en Ceiba. En el caso de A. citricola fue determinado en cinco áreas, y resultó el único enemigo natural del MHC detectado en Cienfuegos.
REFERENCIAS
Alayo, P.: «Los neurópteros de Cuba», Poeyana B. 2: 1-27. Academia de Ciencias de Cuba, 1968.
Baeza-Nahed, U.: «Parasitoides del minador de la hoja de los cítricos y el psílido asiático en la costa de Oaxaca», tesis en opción al grado de Maestro en Ciencias en Conservación y Aprovechamiento de Recursos Naturales, Instituto Politécnico Oaxaca (CIIDIR-Unidad Oaxaca), México, 2008.
Bouvet, J. P. R.; N. C. Vaccaro: «Parasitoides del minador de las hojas de los cítricos, Phyllocnistis citrella Stainton, situación poblacional en el NE de Entre Ríos», VI Congreso Citricultura Argentina, Catalinas Park Hotel, junio 2-4, San Miguel de Tucumán, Argentina, 2010.
Díaz, M. E.: «Relaciones ecológicas del minador de la hoja de los cítricos Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracilariidae) en el municipio especial de Isla de la Juventud», tesis en opción al grado de Doctor en Ciencias Agrícolas, Universidad Agraria de La Habana, MES, La Habana, 2006.
Fadamiro, H.; Y. Xiao; T. Hargroder; M. Nesbitt; V. Umeh; C. Childers: «Seasonal Occurrence of Key Arthropod Pests and Associated Natural Enemies in Alabama Satsuma Citrus», Environ. Entomol. 37 (2): 555-567, EE. UU., 2008.
González, C.; A. Castellanos; M. Borges: «Natural enemies of Phyllocnistis citrella Stainton in citrus areas of Cuba», Tropical Fruits Newsletter IICA, 16: 5-6, septiembre de 1995.
González, C; D. Hernández; A. Martínez: «Ageniaspis sp. (Hymenoptera, Encyrtidae), un endoparásito de P. citrella en Cuba», Centro Agrícola 24 (1): 16-18, Cuba, 1997.
González, C.; M. Borges; O. Castro; D Hernández; Jorge R. Tapia: «Citrus Leaf Miner Phyllocnistis citrella Stt., Biological Control in the Cuban Citrus Industry», Proceedings of the International Society of Citriculture Congress, Orlando, Florida, EE. UU., Dic. 3-7, 2000.
González, C.; M. Gómez; D. Hernández; J. L. Rodríguez: «Factores que inciden en la distribución temporal de Phyllocnistis citrella Stt. en naranjo Valencia», Rev. Protección Veg. 19 (3): 202-203, Cuba, 2004.
González, C.; M. Gómez; M. Borges; R. I. Cabrera; M. Montes; A. Beltrán; O. Fernández; D. Hernández; J. L. Rodríguez; L. Pérez: Manual práctico para la identificación y manejo de plagas de cítricos, versión digital, Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical, La Habana, 2007.
Jahnke, S. M.; L. R. Redaelli; L. M. G. Diefenbach; C. F. Efrom: «Structure and Composition of the Assemblage of Parasitoids Associated to Phyllocnistis citrella Pupae Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) in Citrus Orchards in Southern Brazil», Neotropical Entomology 36 (5): 746-751, Brasil, 2007.
Jahnke, S. M.; L. R. Redaelli; L. M. G. Diefenbach; C. F. Efrom: «Spatial Distribution of Parasitism on Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 (Lepidoptera: Gracillariidae) in Citrus Orchards», Braz. J. Biol. 68 (4): 813-817, 2008.
Logvinovskaya, T. V.: «A New Species of Ageniaspis Dahlbom 1857 (Hymenoptera: Encyrtidae) from Vietnam», Entomol. Rev. 62: 150- 152, EE. UU., 1983.
Narayanan, E. S.; F. A. Sc.: «Two New Species of Chalcidoid Parasites from India», Plant Science 52 (4): 119-125, India, 1960.
Sánchez, E.; L. Castellanos; P. Acea; R. Jiménez: «Nocividad, dinámica poblacional, enemigos naturales y señalización de Phyllocnistis citrella Stainton (minador de la hoja de los cítricos)», 2003. Disponible en http://www.mes.edu.cu (consultado el 2 de enero del 2006).
Schauff, M. E; J. La Salle; G. A. Wijesekara: «The Genera of Chalcid Parasitoids (Hymenoptera: Chalcidoidea) of Citrus Leafminer Phyllocnistis citrella stainton (Lepidoptera: Gracillariidae», Journal of Natural History 32 (7): 1001-1056, Inglaterra, 1998.
Smith, D.; J. Peña: «Tropical Citrus Pest», Tropical Citrus Pest in Tropical Fruit Pests and Pollinators: Biology, Economic Importance, Natural Enemies and Control,Cap. 3, CABI Publishing, Wallingford, Inglaterra, 2002, pp. 57-99.
Vercher, R.; J. Costa-Comelles; C. Marzal; F. García-Marí: «Recruitment of Native Parasitoid Species by the Invading Leafminer Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) on Citrus in Spain», Environmental Entomology 34 (5): 1129-1138, EE. UU., 2005.
Wang, L.; D. H. B. Bisseleua; M. You; J. Huang; B. Liu: «Population Dynamics and Functional Response of Citrostichus phyllocnistoides (Narayanan) (Hym., Eulophidae) on Citrus Leaf-Miner, Phyllocnistis citrella Stainton (Lep., Phyllocnistidae) in Fuzhou region of South-east China», Journal of Applied Entomology 130 (2): 96-102, EE. UU., 2006. ]]>