Eficacia de seis fungicidas sobre Mycosphaerella citri en naranja 'Valencia' en el estado mexicano de Morelos

Efficacy of six fungicides on Mycosphaerella citri in orange 'Valencia' in the Mexican state of Morelos

Dagoberto Guillén Sánchez¹, Ricardo Hernández Perez², María Andrade Rodríguez³, Víctor López Martínez³, Irán Alia Tejacal³ y Porfirio Juárez López³

¹ Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Escuela de Estudios Superiores de Xalostoc. Av. Nicolás Bravo s/n, Parque Industrial Cuautla, Xalostoc, Ciudad Ayala, Morelos, México. CP 62740

² Asesor Científico. Fitolab S.A de C.V. Puxtla, Cuautla, Morelos, México. CP 62758

³ Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Facultad de Ciencias Agropecuarias. Av. Universidad 1001, Colonia Chamilpa, Cuernavaca, Morelos, México. CP 62209

RESUMEN

La eficacia de seis fungicidas para el control de Mancha grasienta (Mycosphaerella citri Whiteside) en naranja (Citrus sinensis (L.) Osbeck) var. "Valencia", fue evaluada en parcelas con un diseño de bloques al azar y seis tratamientos: Azoxistrobin + Difenoconazol, Flutriafol, Difenoconazol, Benomil, Oxicloruro de cobre, Trifloxistrobin y un control (testigo). Los productos fueron aplicados cada quince días y seguidamente fue evaluada la incidencia, severidad y eficacia en el control de (M. citri). Además, se calculó el Área Bajo la Curva del Progreso de la Enfermedad (ABCPE) y el daño porcentual relativo (ABCPEr). Como resultado la incidencia se mantuvo sin variación hasta los 21 días después del tratamiento (DDT), con valores bajos entre 1,3 y 5 %, lo cual se incrementó a partir de los 28 DDT con 58-96 %. La severidad inicialmente fue baja (0,1-3 %) y se incrementó hasta 32 %. La efectividad a los 7 DDT, tuvo los mayores porcentajes con Benomil y Trifloxistrobin (87,5 %) cada uno y Difenoconazol (75 %), mientras que a los 14 DDT Difenoconazol y Azoxi-Difem llegaron a obtener (87,5 %) cada uno. Todos los fungicidas redujeron el Área Bajo la Curva del Progreso de la Enfermedad (ABCPE) respecto al testigo y en correspondencia los menores porcentajes relativos acumulados (ABCPEr), fueron obtenidos por Flutriafol, Benomil y Trifloxystrobin (8,4, 8,6 y 8,7 %), aunque sin diferencias estadísticas con los demás productos, excepto con el testigo (11,2 %).

Palabras clave: cítricos, Citrus sinensis (L.) Osbeck, incidencia, severidad

ABSTRACT

The efficacy of six fungicides for the control greasy spot (Mycosphaerella citri Whiteside) in orange (Citrus sinensis (L.) Osbeck) cv 'Valencia' was evaluated in plots with a randomized block design and six treatments: Azoxystrobin + Difenoconazole, Flutriafol, Difenoconazole, Benomyl, Copper Oxychloride, Trifloxyistrobin and a control. Three spraying, were made, every fifteen days. During the experiment, the incidence, severity and efficacy in the control of (M.citri) were evaluated. In addition, area under the disease-progress curve (AUDPC) and disease-progress curve relative in percent (AUDPCr) were calculated. The data were processed through a simple ANOVA. As results, the incidence remained unchanged up to 21 days after treatment (DAT), with low values between 1.3 and 5 %, which increased from 28 DAT (58-96 %). The initially severity was low (0.1-3 %) and was increased up to 32 %. The efficacy 7 DAT had the highest percentages with Benomyl and Trifloxyistrobin (87.5 %) and Difenoconazole (75 %). While at 14 DAT Difenoconazole and Azoxydifem reached 87.5 %. All fungicides reduced the area under the disease-progress curve (AUDPC) in relation to the control and in correspondence the lowest cumulative relative percentages of disease-progress curve relative in percent (AUDPCr) were obtained by Flutriafol, Benomyl and Trifloxystrobin (8.4, 8.6 and 8.7 %), although without statistical differences with other fungicide, only with the control (11.2 %).

Keywords: citrus, Citrus sinensis (L.) Osbeck, incidence, severity

INTRODUCCIÓN

México ocupa el sexto lugar como productor de cítricos en el ámbito mundial con una superficie cultivada de aproximadamente 508,000 ha y un volumen de producción de 6,29 millones de toneladas de fruta. La naranja es la especie citrícola más importante con un 66,8 % de la superficie cultivada a escala nacional y en segundo término los limones (limón mexicano y persa) con 29,8 %. Estos son afectados por diversas plagas que afectan el desarrollo normal de los árboles y ocasionan disminución en el peso y calidad de los frutos (SIAP, 2011).

Varias enfermedades importantes afectan a este cultivo entre las que se destacan: Antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides (Penz) Sacc), Gomosis (Phytophthora parasitica), Melanosis (Diaporthe citri (Faw.)), Mohos del fruto (Penicillium italicum Sacc.), (P. digitatum (Pers.:Fr.) Sacc.) y Mancha grasienta (Mycosphaerella citri Whiteside) (Orozco et al., 2004).

Esta última enfermedad fúngica se presenta en regiones donde ocurren de manera simultánea períodos prolongados con humedad relativa cercana al 90 % y temperaturas altas a (25 °C) hasta (15 °C), esenciales para la germinación de las ascosporas. En ataques severos ocasiona defoliaciones importantes que reducen la capacidad fotosintética y el vigor del árbol (Timmer y Gottwald, 2000).

Para su control son muy decisivas las aplicaciones de fungicidas recomendándose entre otros: benomil, aceites minerales y fungicidas a base de cobre. El benomil ha sido muy efectivo, pero el hongo ha desarrollado resistencia a este producto en muchos lugares (Hidalgo et al., 1997; Timmer y Gottwald, 2000).

Actualmente en México, han sido recomendados diferentes fungicidas del grupo de los triazoles como el fenbuconazol y otros como estrobilurinas, piraclostrobin, azoxistrobin y trifloxistrobin para el control de esta enfermedad (Dewdney, 2014).

Pese a los estudios realizados existen diversos criterios sobre la efectividad de algunos fungicidas en cítricos contra (M. citri) en naranja, esto impide tomar decisiones oportunas por los productores, para realizar un control químico en campo en cada variedad (Abbas y Fares, 2009).

Por lo que el objetivo del trabajo fue evaluar la incidencia, severidad, eficacia y ABCPE, de seis fungicidas aplicados en el control de la Mancha grasienta (M. citri) en el cultivo de la naranja (C. sinensis) variedad "Valencia", en Tlayecac, Morelos, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo se realizó durante los meses de julio-agosto del 2015, en una parcela comercial de naranja (C. sinensis) de la variedad "Valencia" con 15 años y en desarrollo vegetativo, localizada en el Predio Bustamante, Ejido Tlayecac, Ciudad Ayala, Morelos, México, a 1 332 msnm.

Este se condujo sobre un diseño completamente aleatorizado con seis tratamientos y cuatro repeticiones, además, se ubicó un control (testigo) sin tratamiento de fungicidas (Tabla 1).

En las evaluaciones se muestrearon dos árboles por repetición, y 10 hojas en cada árbol, para un total de ocho árboles por tratamientos según la Norma Oficial Mexicana (NOM-032-FITO, 1995).

Se realizaron tres aplicaciones con intervalos de 15 días entre ellas, usando una mochila motorizada marca Swissmex SHP-800 con capacidad de 25 L y usando dos boquillas tipo KS, que permitían cubrir toda la superficie de las hojas del árbol, previamente se hizo la calibración del equipo, antes de hacer las aplicaciones en los tratamientos, según la Norma (NOM-032-FITO, 1995).

Evaluaciones y parámetros que se midieron

Se realizó una pre-evaluación y nueve muestreos a partir de los 7 días hasta los 63 días con frecuencia semanales. Posterior a la primera aplicación, se evaluaron las variables, incidencia y severidad para Mancha grasienta (M. citri) empleando las siguientes fórmulas:

Incidencia

• A: número de hojas enfermas en el tratamiento

• a: número de hojas totales muestreadas

• I: incidencia

Severidad

Los datos fueron procesados mediante la fórmula de Townsend y Heuberger

• P - media ponderada de severidad

• N - número de hojas por cada clase en la escala

• V - valor numérico de cada clase

]]>

N - número total de hojas en la muestra

• CM - categoría mayor

Eficacia de los fungicidas aplicados

Los porcentajes de eficacia de los tratamientos fueron comparados con la severidad de cada uno para lo cual fue aplicada la fórmula de Abbott según la Norma Fitosanitaria Mexicana (NOM-032-FITO, 1995):

• E = porcentaje de Eficacia

]]>

IT= % infección en el testigo

• It= % infección en el tratamiento

Área Bajo la Curva del Progreso de la Enfermedad (ABCPE)

Para comparar las diferencias entre los tratamientos a partir de los valores de severidad de la enfermedad, se realizó el cálculo de la ABCPE (Jeger y Viljanen, 2001).

Este parámetro incorporó la velocidad de avance de la enfermedad y la severidad en un solo valor, acumulación de los valores diarios del porcentaje de infección interpretados directamente sin realizar ninguna transformación (McGovern, 1996).

• ]]> X_i = Proporción del tejido afectado en la observación i

• T_i+1-T_i = Tiempo en días entre dos lecturas

• n = Número total de observaciones

• Σ =Sumatoria

Además, se calculó el ABCPE relativo (ABCPEr) obtenido a partir de la división del número total de días comprendido entre la primera y última evaluación del área foliar enferma. Este valor se transformó en porcentaje, multiplicándolo por 100 (Jeger y Viljanen, 2001).

Procesamiento y análisis estadísticos de los datos

Las diferencias entre los tratamientos para cada variable, se determinaron a través de la prueba LSD de Fisher. En cada prueba se utilizó una probabilidad de error p< 0,05.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Incidencia de M. citri

El porcentaje de incidencia se mantuvo sin variación entre los diferentes tratamientos hasta los 21 días después de iniciarse el estudio, mostrando valores entre 1,3 y 5 %. A partir de esa fecha fue incrementándose desde 58- 96 % (Figura 1).

La aplicación de los fungicidas tuvo diferencias estadísticas entre los tratamientos a los (21 y 63 días), después de la primera aplicación.

En esta observación, a los 21 DDT no se encontraron diferencias estadísticas entre los tratamientos con Difenoconazol y Oxicloruro de cobre, pero sí de estos con Azoxi-Difen (7,5 %).

Mientras, estos no mostraron diferencias significativas con el resto de los tratamientos: Flutriafol (2,5 %), Benomil (1,3 %), Trifloxistrobin (3,8 %), ni el Testigo (2,5 %).

La elevada incidencia de la Mancha grasienta al final del ensayo corresponde a un desarrollo epifítico óptimo del hongo dada a las condiciones climáticas favorables. Lo anterior corrobora lo expresado por McGovern (2003) sobre una germinación de ascosporas de este agente patógeno con humedad relativa (HR) cercana al 100 % y temperaturas entre 25 - 30 °C.

La evolución de mancha grasienta, posterior al control químico en las plantaciones, fue correlacionado con el desarrollo epifítico del hongo y la aparición de síntomas, una vez que las condiciones climáticas fueron muy favorables: Lo que demuestra que la protección de los fungicidas no será efectiva después de los 30 días de aplicado, con menor protección en tiempo si las condiciones son óptimas para el desarrollo de las ascosporas (Mondal y Timmer, 2006).

Este estudio apoya la opinión de que las hojas que emergen en el verano cuando las condiciones son favorables, necesitan ser tratadas prontamente (Mondal et al., 2005).

Severidad de M. citri

El porcentaje de severidad hasta los 21 DDT fue bajo para cada tratamiento, con valores que oscilaron entre 0,3 y 1 %. A partir de los 28 días, se observó un incremento hasta el final del ensayo, con valores entre 8-32 %, alcanzándose la mayor intensidad del daño a los 56 DDT (Figura 2).

La aplicación de los fungicidas muestra diferencias estadísticas para el porcentaje de severidad. A los 21 DDT los tratamientos Difenoconazol y Oxicloruro de cobre, no mostraron diferencias significativas entre ellos, pero si respecto al Azoxi-Difen (1,5 %), mientras estos no tuvieron diferencias con los demás tratamientos.

A los 56 días los menores porcentajes de severidad se obtuvieron en los tratamientos con Flutriafol y Trifloxistrobin, 23,8 y 24,3 % respectivamente.

Por último, a los 63 DDT, no hubo diferencias significativas entre los tratamientos Trifloxistrobin (14,8 %), Benomil (15,5 %), Flutriafol (15,8 %) y Oxicloruro de cobre (17,8 %), quienes se diferenciaron del Testigo (26,5 %).

Según Arias (2007), cuando la severidad acumulada es inferior al 10 %, es posible controlar la enfermedad. Sin embargo, cuando la severidad acumulada supera el 20 % ya no es rentable poner en funcionamiento las estrategias de control. Esto se corresponde con los resultados obtenidos en este ensayo, un tratamiento más oportuno podría reducir la severidad de la enfermedad en campo o simplemente disminuir los gastos en fungicidas.

Durante los primeros 14 días los tratamientos resultaron ser efectivos. Posterior a esta fecha, comenzaron a bajar los porcentajes de eficacia hasta los 63 días (Figura 3).

A los 7 DDT se alcanzaron los mayores porcentajes de eficacia con Benomil y Trifloxistrobin (87,5 %) para cada uno, sin diferencias estadísticas entre ellos, pero si con Difenoconazol (75 %) y de estos con el resto de los fungicidas. Posteriormente, en los 14 DDT se observa un mejor control en Difenoconazol y Azoxi-Difem (87,5 %), sin diferencias entre ellos, pero si con el Oxicloruro de cobre (75 %). No obstante, posterior al día 21, los fungicidas no fueron efectivos ya que sus valores estuvieron por debajo del 50 %.

Los anterior demuestra que el control químico tiende a ser más oportuno al ser aplicado en las primeras etapas, o sea cuando comienza a manifestarse los síntomas de la enfermedad, posteriormente no se justifican las aplicaciones de estos fungicidas. Una sola aplicación de fungicida hecha desde mediados de mayo hasta mediados de julio suele ser suficiente para el control económico de manchas grasientas en las zonas citrícolas del norte y centro (Florida). Dos aerosoles, uno en junio y uno en agosto, son necesarios en la costa este y en el suroeste de la Florida. La segunda aplicación debe hacerse para proteger cualquier rebrote de crecimiento que surja después del primer tratamiento (Timmer et al., 2000).

Algunos reportes sobre el control de Mancha grasienta con estrobilurinas (azoxistrobin, piraclostrobin y trifloxistrobin) y triazoles (Mondal y Timmer, 2006; Dewdney, 2014), han recomendado el uso de Fenbuconazol y Flutriafol.

La azoxistrobina, la piraclostrobina y el fenbuconazol son eficaces para el control de manchas grasas en el campo, especialmente cuando se usan en combinación con aceite de petróleo. Fenbuconazol también ha sido eficaz en la reducción del crecimiento epífito de M. citri y de la gravedad de la enfermedad (Mondal et al., 2005).

Trifloxystrobin, del grupo de las Estrobilurinas, es un fungicida mesostémico de amplio espectro, recomendado como fungicida de contacto con propiedades de penetración y actividad preventiva y curativa (Fernández - Ortuño et al., 2008). En la superficie de las plantas su principal modo biológico de acción es la inhibición de la germinación de las esporas y extensión del tubo germinativo, previniendo que dicha acción pueda ejecutarse. Quevedo (2012) informó que los fungicidas Azoxytrobin y Trifloxystrobin, han mostrado las mayores eficiencias (70-66 %) sobre M. roreri, en zona de alta incidencia e incrementaron su eficacia en una zona de baja incidencia (100 y 95 %) respectivamente. Por lo que, independiente del modo de acción, al parecer el momento y el potencial de inoculo juegan un importante papel sobre la eficacia.

En otro orden, Benomil se ha informado como muy efectivo en muchos programas de manejo en cítricos contra este hongo y se ha demostrado el desarrollo de fungo resistencia cuando se ha aplicado sistemáticamente (Hidalgo et al., 1997), lo cual deriva en una inefectividad del producto (FRAC, 2007).

Área Bajo la Curva del Progreso de la Enfermedad

Como se observa en la Figura 4, los valores referentes al Área Bajo la Curva del Progreso de la Enfermedad (ABCPE) muestra una mejor respuesta a los tratamientos con Flutriafol, Benomil, Trifloxistrobin, los que tuvieron valores (ABCPE) acumulados de 470, 482 y 490 respectivamente, sin diferencias entre ellos, ni con los demás fungicidas. Sin embargo, los tres primeros se diferencian del testigo que alcanzó 626 en el avance de la Mancha grasienta.

Esto pudiera interpretarse como una mejor acción de Flutriafol, Benomil y Trifloxistrobin en el control de mancha grasienta, sin embargo, sería importante complementar un análisis que correlacionara la ABCPE respecto a la defoliación y el rendimiento en este cultivar (Mcgovern, 2003).

El Flutriafol, es un Inhibidor de la C14 desmetilación en la biosíntesis de los esteroles, impide la biosíntesis del ergosterol en los hongos sensibles a su acción, lo que causa el colapso de la célula fúngica y paraliza el crecimiento de las esporas, de las hifas y el desarrollo de numerosos hongos tanto in vitro como in vivo. Actúa principalmente contra Basidiomicetos y Ascomicetos, pero no contra Oomicetos. Fungicida sistémico que tiene movilidad acrópetala. La acción preventiva dura entre 4 a 8 semanas, antes de la infección y la curativa, de 3-4 semanas después de la infección. No había sido recomendado en cítricos para mancha grasienta (FMC, 2017), sin embargo, pudiera implantarse en un programa de manejo de esta enfermedad en la región.

En este caso los fungicidas Flutriafol, Benomil y Trifloxistrobin pudieran ser recomendables en etapas tempranas buscando una mayor efectividad, ya sean solos o en mezclas contra Mancha grasienta para el cultivar Valencia en Tlayecac, Morelos, sobre todo cuando se intenta impedir defoliaciones prematuras. El nuevo fungicida probado (Frutiafol) pudiera tener potencial en el control de esta enfermedad combinado con otros fungicidas.

Por otra parte, McGovern et al. (2003) ha mencionado como menos efectivo al benomil cuando está solo, sin embargo, se precisó que el cobre más el aceite o el benomil más CD2346, redujeron la ABCPE y la defoliación en Valencia desde 1997.

El benomil fue el primer fungicida verdaderamente sistémico (preventivo y curativo) y originalmente mostraba un amplio rango de actividad contra patógenos en muchos cultivos diferentes. Actúa sobre la tubulina de las células, una proteína que se encuentra en el citoplasma y es de carácter vital para la división celular (mitosis). Detiene cualquier tipo de desarrollo ya sea germinación de esporas, crecimiento de micelio, apresorios o haustorios, quedando el patógeno totalmente impedido para tomar alimento a su alrededor. Al igual que otros benzimidazoles, controlan una amplia gama de enfermedades en diversos cultivos (RAP-AL, 2008), por lo que pudiera incluirse en el control de esta enfermedad en este cultivar, si se alterna o mezcla adecuadamente.

CONCLUSIONES

1. ]]> Los fungicidas ejercieron control sobre la incidencia y severidad de M. citri hasta los 21 DDT.

2. Los menores porcentajes de severidad se obtuvieron cuando se aplicaron los fungicidas, Difenoconzol y Oxicloruro de Cobre a los 21 DDT y con Frutriafol y Trifloxistrobim a los 56 DDT.

3. La mayor eficacia de los fungicidas se alcanzó a los 14 DDT, con Difenoconazol y Azoxidifem (87,5 %), seguido del Oxicloruro de cobre (75 %).

4. Todos lo fungicidas redujeron el Área Bajo la Curva del Progreso de la Enfermedad (ABCPE) respecto al testigo y en correspondencia lo menores porcentajes relativos acumulados (ABCPEr), fueron obtenidos por Flutriafol, Benomil y Trifloxystrobin (8,4, 8,6 y 8,7 %), aunque sin diferencias estadísticas con los demás fungicidas.

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Recibido: 28/03/2017

Aceptado: 4/05/2017