Management of arbuscular mycorrhizal symbiosis and nutrient supply in banana plantations ‘FHIA-18’ (Musa AAAB) cultivar on Phaeozems haplic calcaric soils

Ms.C. Jaime E. Simó González,^I Dr.C. Luis A. Ruiz Martínez,^I Dr.C. Ramón Rivera Espinosa<sup>II

I</sup>Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), Departamento de Fitotecnia, Santo Domingo, Villa Clara, Cuba, CP 53000.
^IIInstituto Nacional Ciencias Agrícolas (INCA), gaveta postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32700.

RESUMEN

A partir de los beneficios de la simbiosis micorrízica arbuscular para la mayoría de las plantas y de regularidades en el manejo de cepas eficientes de hongos micorrízicos arbusculares (HMA), se incrementan los resultados positivos sobre su aplicación en diferentes cultivos. Teniendo en cuenta estos aspectos se realizó este trabajo, con el objetivo de evaluar la factibilidad de propuestas integradas de manejo de inoculantes micorrízicos y dosis complementarias de fertilización orgánico-mineral, para plantaciones del cultivar 'FHIA-18' en suelo Pardo mullido carbonatado. Se estudiaron dos esquemas para suministrar los nutrientes a las plantas, uno a base de fertilizantes minerales y otro a partir de fuentes orgánico-minerales, ambos en presencia o no de la inoculación de una cepa eficiente de HMA y durante los ciclos de planta madre y vástago-1 y 2, utilizando un diseño de bloques al azar con cuatro repeticiones. Se encontró una alta respuesta a la fertilización, siendo completamente equivalentes para el rendimiento y estado nutricional del banano, las dosis recomendadas tanto de fertilización mineral como órgano-mineral. La aplicación de HMA complementada con el 75 % de ambas fertilizaciones estudiadas, garantizaron rendimientos equivalentes y estados nutricionales similares entre sí y con los tratamientos que recibieron solo el 100 % de las dosis, pero con altos porcentajes de colonización micorrízica y producción de esporas. La inoculación de HMA realizada en el trasplante, mantuvo su efectividad y permanencia en los tres ciclos productivos evaluados. Las concentraciones foliares de potasio se asociaron directamente con el rendimiento y con la respuesta del banano a la inoculación con HMA.

Palabras clave: inoculación con HMA, fertilización, plantación de banano.

ABSTRACT

From the benefits of arbuscular mycorrhizal symbiosis for most plants and regularities in the efficient strain management of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), positive results are increased because of their application in different crops. By considering these aspects, this work was performed in order to assess the feasibility of integrated management proposals of mycorrhizal inoculants and supplemental doses of organ-mineral fertilization for banana plantations cv. 'FHIA -18' on Phaeozems haplic calcaric soils. Two schemes to supply nutrients to plants were studied, one based on mineral fertilizers and other from organ-mineral sources, both in the presence or absence of an efficient AMF strain inoculation and during mother plant cycles and shoot -1 and 2. A randomized block design with four replications was used. A high response to fertilization was found. The recommended doses of both mineral and organ-mineral fertilization were fully equivalent to yield and nutritional status in banana. The supplemented AMF application with 75 % of both fertilizations studied, ensured equivalent yields and similar nutritional states and with treatments receiving only 100 % of the dose, but high percentages of mycorrhizal colonization and spore production. The AMF inoculation at transplanting time, maintained its effectiveness and permanence in the three production cycles evaluated. Foliar potassium content was directly associated with the performance and response of banana to AMF inoculation.

Key words: AMF inoculation, fertilization, banana plantation.

INTRODUCCIÓN

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo experimental se realizó en las áreas agrícolas del Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), en el municipio de Santo Domingo, provincia de Villa Clara, Cuba, durante el periodo abril de 2006 hasta octubre de 2008 en un suelo Pardo mullido carbonatado (22), cuyas principales características de fertilidad y contenidos iniciales de esporas de HMA residentes, se presentan en la Tabla I.

De forma general, las características de fertilidad fueron típicas de estos suelos con pH ligeramente básicos y altos contenidos de Ca y Mg (23); sin embargo, los contenidos de materia orgánica fueron bajos. En cuanto al número inicial de esporas de HMA, si bien fueron bajas, se corresponden con los valores obtenidos anteriormente en este tipo de suelos y en esta misma localidad (16, 24), posiblemente asociado al historial de manejo y cultivo de estos. ]]>
Los tratamientos estudiados se presentan en la Tabla II.

El experimento se desarrolló a partir de la plantación de plantas de banano del cv. ‘FHIA-18’ obtenidas in vitro. En los tratamientos inoculados con HMA las plantas que se utilizaron se inocularon en dos momentos, primero en la fase de aclimatización y posteriormente en el momento de trasplante a campo, las posturas aclimatizadas fueron obtenidas de acuerdo con el Instructivo Técnico (26). El diseño utilizado fue de bloques al azar con cuatro repeticiones y se ejecutó durante los ciclos de planta madre y dos vástagos.

La plantación del banano se realizó de forma manual y el marco de plantación utilizado fue 4 x 2 x 2,4 m, equivalente a 1 388 plantas ha^-1. Cada parcela experimental tenía un área de 144 m², contando con un total de 20 plantas. El área de cálculo por parcela fue de 43,2 m² con seis plantas evaluables. En el experimento se evaluaron tres ciclos productivos: Planta madre (PM) y los hijos seguidores Vástago-1 (V-1) y Vástago-2 (V-2). La selección de los vástagos se realizó por el método de un portador y el mejor hijo, según metodología descrita en el Instructivo Técnico para el cultivo del plátano^B.

Para la inoculación con hongos micorrízicos arbusculares se utilizó la cepa R. intraradices, por comportarse de forma eficiente en este tipo de suelo^C (13). La inoculación consistió en la aplicación de 10 g de inoculante en el inicio de la fase de aclimatación. La adaptación de las plantas obtenidas in vitro se realizó en condiciones semicontroladas en una casa de cultivo cubierta por una malla plástica (zarán), que permitía el paso del 60 % de la iluminación natural o de un flujo de fotones fotosintéticos (FFF) de 600 mmol m^-2 s^-1, colocando una planta en cada bolsa de polietileno negro que contenía 0,5 kg del sustrato y con posterioridad en el trasplante de estas en campo, a razón de otros 20 g planta^-1 en el fondo del hoyo, siempre localizado debajo de las raíces y en contacto directo con estas.

Se utilizaron dos esquemas para suministrar los nutrientes a las plantas en condiciones de campo. Uno a partir de fertilizantes minerales (N, P y K) y con los portadores: urea (46 % de N), superfosfato triple (46 % de P₂O₅) y cloruro de potasio (60 % de K₂O) y otro utilizando fertilizante orgánico-mineral (FOM), a partir de compost (19,5; 3,1 y 9,9 g kg^-1 de N, P₂O₅ y K₂O, respectivamente) y de la ceniza de paja de caña con contenidos promedio de 9,9; 6,6 y 42,8 g kg^-1 de N, P₂O₅ y K₂O, respectivamente.
]]> Las dosis de fertilizantes minerales (NPK) y orgánico-minerales (compost y ceniza) se aplicaron en cada ciclo.

En el ciclo de PM los fertilizantes minerales se fraccionaron de la forma siguiente: la urea en cuatro aplicaciones iguales, a los 45, 90, 135 y 180 días después de establecida la plantación (ddp) y el fertilizante potásico en dos aplicaciones a los 45 y
135 ddp. Todas las aplicaciones se realizaron formando un círculo alrededor de la planta. En el caso del fertilizante fosfórico no se fraccionó y se aplicó totalmente antes de establecer la plantación en el fondo del surco^B.

En cada uno de los ciclos correspondientes a los dos vástagos, las dosis de N y K₂O se fraccionaron en dos aplicaciones a partes iguales y se aplicaron en forma de media luna frente al vástago correspondiente, una mitad cuando el 80-90 % de las plantas del ciclo anterior estaban en fase de cosecha y la segunda a los 60 días de haberse realizado la primera aplicación.

En el caso de las aplicaciones a base de compost y ceniza (FOM), en el ciclo de PM se fraccionaron a partes iguales en dos momentos y se aplicaron en la plantación en el fondo del surco y la otra mitad a los 90 días de la primera, de forma circular alrededor de la planta; en los ciclos V-1 y V-2, las aplicaciones de ceniza y de compost se fraccionaron en dos aplicaciones y se aplicaron en forma de media luna frente al vástago correspondiente, una mitad cuando el 80-90 % de las plantas del ciclo anterior estaban en fase de cosecha y la segunda a los 60 días de haberse realizado la primera.

Todas las atenciones agrotécnicas en las plantaciones de banano se realizaron según lo recomendado en el Instructivo Técnico^B. ]]>
Dentro de las evaluaciones y determinaciones realizadas, el conteo de esporas de HMA, expresado en esporas 50 g^-1 de suelo, se realizó al inicio del experimento y en la etapa de floración de cada uno de los ciclos del banano, expresándose en número de esporas 50 g^-1 de suelo. El conteo inicial de esporas de HMA residentes se realizó en cada una de las ocho muestras compuestas de suelo en la profundidad de 0-20 cm, previo al montaje del experimento. En los momentos de floración del banano ‘FHIA-18’ las muestras de suelo también se tomaron en la profundidad de 0-20 cm. En cada parcela se muestrearon cuatro plantas y en cada planta ocho puntos (15-30-45-60-75-90-105- 120 cm) en forma de espiral, como se observa en la Figura 1, utilizando la metodología de toma de muestras de suelo para análisis agroquímicos en plantaciones de bananoD, de forma tal que cada muestra por parcela fue compuesta de 32 submuestras.

Para la extracción de las esporas se procedió según la modificación de Herrera et al.^E al protocolo inicial de Gerdemann y Nicholson (25), posteriormente se lavaron con agua destilada y se vertieron en placa Petri, para su conteo con el uso del microscopio estéreo 70x (Stemi 2000-C).

El porcentaje de colonización micorrízica total se determinó en todos los ciclos en la fase de floración del banano. Para las evaluaciones se motearon las raíces de cuatro plantas de cálculo por parcela a partir de aproximadamente 200 mg de raíces en cada muestra, las que fueron secadas en estufa a 70 oC hasta masa constante, para ser teñidas, según metodología descrita por Phillips y Hayman (27). La evaluación se realizó en microscopio estéreo 70x (Stemi 2000-C) y luego se utilizó el método de los interceptos, desarrollado por Giovanetti y Mosse (28) para su determinación.

Los análisis foliares, expresados en g kg^-1 de la masa seca, se realizaron en cada ciclo del cultivo del banano. Para el muestreo de las concentraciones foliares (N, P y K) se seleccionó en cada planta de cálculo y en el estado de floración de cada ciclo del cultivo la hoja III de la planta y se tomó una banda de 10 cm de cada semilimbo en el centro del limboE. Las muestras foliares de cada parcela se homogenizaron, se secaron en estufa a 65 ºC y posteriormente se molinaron. El N por el método colorimétrico de Nessler y el P y K por digestión vía húmeda (H₂SO₄ + Se), según lo descrito en el Manual de Técnicas Analíticas para análisis de suelo, foliar, abonos orgánicos y fertilizantes químicos (23).

El rendimiento agrícola se determinó por pesada de los racimos en cada una de las seis plantas de cálculo de cada parcela y en los diferentes ciclos estudiados. El rendimiento (t ha^-1) de cada tratamiento se expresó como rendimiento de cada ciclo y el acumulado total. ]]>
Para el análisis estadístico, previa verificación de los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza por Kolmogorov-Smirnov y Levene, se realizaron análisis de varianza de clasificación doble para cada una de las variables evaluadas y en cada uno de los ciclos estudiados, así como con el rendimiento acumulado utilizando el paquete estadístico del Programa SPSS (29). En el caso de existir diferencias significativas, las medias de los tratamientos se docimaron según la prueba de comparación múltiple de Tukey (p≤0,05).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Para una mejor comprensión e interpretación de los efectos de la inoculación con cepas eficientes de HMA sobre los requerimientos de fertilizantes minerales y orgánico-minerales del banano y a partir del análisis estadístico integral del rendimiento de los nueve tratamientos (Tabla II), los resultados se mostrarán subdivididos en dos tópicos: 1) efectos en los requerimientos de fertilizantes minerales y 2) en los requerimientos de fuentes orgánico-minerales.

Efecto de la inoculación con una cepa eficiente de HMA en los requerimientos de fertilizantes minerales (NPK) del cv. ‘FHIA-18’

Se encontró una alta respuesta a la fertilización mineral (Figura 2), con diferencias significativas en los tres ciclos evaluados y los mayores rendimientos con la dosis recomendada para altos rendimientos en el cultivo (100 % NPK).
]]> Estos efectos se encontraron en cualquiera de los ciclos productivos y en el rendimiento acumulado.

En relación con la aplicación combinada de HMA y el fertilizante mineral se encontró, en cualquiera de los ciclos y en el acumulado, un efecto positivo y significativo de la inoculación con R. intraradices y la dosis del 75 % del fertilizante, alcanzándose rendimientos significativamente superiores (p≤0,05) a los obtenidos con la aplicación del 75 % de la dosis de NPK, en ausencia de inoculación con HMA y similares a los logrados con la aplicación de la dosis máxima de fertilizante mineral (100 % NPK).

El tratamiento que se inoculó, pero que no recibió ninguna aplicación de fertilizante, no presentó diferencias en el rendimiento en ninguno de los ciclos en comparación con el tratamiento control sin fertilización.

Efecto de la inoculación con una cepa eficiente de HMA sobre los requerimientos de fuentes orgánico-minerales del cv. ‘FHIA-18’

De forma similar se encontró una respuesta significativa y creciente a la aplicación de diferentes dosis de fertilización orgánico-mineral (FOM), expresada en el rendimiento en cada uno de los tres ciclos evaluados y en el acumulado. Con la aplicación del 100 % de la FOM se alcanzaron niveles de rendimiento similares a los obtenidos cuando se aplicó 100 % de NPK (Figura 3).
]]> El efecto de la inoculación con R. intraradices combinada con la dosis del 75 % de FOM en los diferentes ciclos, evidenció un efecto positivo y significativo (p≤0,05) sobre esta variable, alcanzándose mayores rendimientos que el tratamiento que solo recibió el 75 % de FOM y sin diferencias significativas con los tratamientos que recibieron las mayores dosis de fertilización mineral y de FOM.

La aplicación de HMA en presencia de la dosis superior de FOM, no incrementó los rendimientos en comparación a los obtenidos con las dosis superiores de fertilización mineral y de FOM.

Efecto de la inoculación con una cepa eficiente de HMA y dosis de fertilizantes minerales y orgánico-minerales sobre las variables fúngicas en plantaciones del cv. ‘FHIA-18’

En todos los casos, con la inoculación de los HMA se obtuvieron valores de porcentaje de colonización micorrízica y de número de esporas (Tabla III) en la rizosfera del cv. ‘FHIA-18’, significativamente superiores (p≤0,05) a los que se alcanzaron en las variantes sin inocular.

En los tratamientos inoculados que recibieron dosis de fertilizante mineral u orgánico-mineral se alcanzaron siempre los mayores porcentajes de colonización micorrízica, los cuales fueron del orden del 60-63 % durante el ciclo de PM y V-1, disminuyendo ligeramente a 56-57 % en el V-2. El tratamiento inoculado que no recibió adiciones de fertilizante presentó siempre valores significativamente menores que los anteriores y del orden del 50 %, aunque superiores a los tratamientos no inoculados.
]]> Se encontró de forma similar una respuesta diferenciada de los tratamientos sobre la producción de esporas. Los mayores valores de esta variable estuvieron asociados con los tratamientos inoculados que recibieron dosis del 75 % del fertilizante mineral u orgánico-mineral.

Los tratamientos inoculados que no recibieron fertilizantes o que recibieron el 100 % de la fertilización orgánico-mineral presentaron valores significativamente inferiores a los antes mencionados, aunque todos fueron superiores a los tratamientos no inoculados.

De forma general, los mayores valores de número de esporas se encontraron en el V-1, los cuales fueron ligeramente superiores a los encontrados en PM y estos superiores a los encontrados en el V-2, no influyendo estas variaciones en el comportamiento general de los tratamientos, anteriormente descritos.

Efecto de la inoculación con HMA y dosis de fertilizantes minerales y orgánico-minerales sobre las concentraciones foliares (N, P, K, g ^-1) en plantaciones del cv. ‘FHIA-18’

Se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos en cualquiera de los tres ciclos evaluados (Tabla IV), de forma tal que las mayores concentraciones de nitrógeno foliar se hallaron en los tratamientos que no recibieron aplicación de fertilizantes, mientras que las menores concentraciones se encontraron en los tratamientos que recibieron las mayores dosis de fertilizantes minerales u orgánico-minerales o los tratamientos inoculados que recibieron fertilización. Los tratamientos no inoculados y que recibieron dosis del orden del 75 % de los requerimientos de fertilizantes presentaron valores medios de concentración de N.
]]> Asimismo, se encontró una tendencia a la disminución de las concentraciones de nitrógeno foliar en función de los ciclos de la plantación.

En el caso de la concentración foliar de P (Tabla IV) no se encontraron diferencias entre los tratamientos, presentando concentraciones similares que oscilaron entre 0,20 y 0,22 %. Esta conducta se manifestó de forma análoga en cada ciclo evaluado.

Se encontró un marcado efecto positivo y significativo de la fertilización, tanto mineral como orgánico-mineral, en las concentraciones de potasio foliar (Tabla IV), efecto que se presentó en cualquiera de los ciclos.

Se encontró además, un efecto positivo de la inoculación con R. intraradices en presencia de dosis de fertilizantes minerales u orgánico-minerales sobre las concentraciones de potasio foliar, de forma tal que estos tratamientos presentaron mayores concentraciones de potasio que los tratamientos homólogos no inoculados y similares a las concentraciones obtenidas con los tratamientos que recibieron las mayores cantidades de fertilizantes.

De forma general, no se encontró efecto de los ciclos sobre las concentraciones de potasio foliar y las diferencias entre tratamientos se manifestaron de forma similar en cada ciclo.
]]> Por otra parte se encontraron similares concentraciones foliares (N, P y K), tanto en el tratamiento inoculado que no recibió fertilizantes como en el tratamiento control que no recibió aplicación alguna.

Los resultados de este estudio dejaron claro los importantes requerimientos de fertilizante nitrogenado y potásico del banano^E, así como la equivalencia entre las dosis recomendadas tanto de fertilización mineral como orgánico-mineral para este cultivo en el país^B. La fertilización orgánico-mineral con 20 y 10 kg planta^-1 ciclo^-1 de compost y ceniza, respectivamente, pudo garantizar a lo largo de los tres ciclos de cultivo estudiados los requerimientos nutricionales y los altos rendimientos del banano cultivado en suelos Pardos mullidos carbonatados.

La inoculación con R. intraradices, en conjunto con la aplicación del 75 % de las dosis de fertilizante mineral u orgánico-mineral recomendada para garantizar los requerimientos nutricionales del banano, fue altamente efectiva.

Esta combinación garantizó altos rendimientos y los requerimientos nutricionales^E, dejando clara la efectividad de R. intraradices para el banano en suelos Pardos mullidos carbonatados^C. Por otra parte, corroboró los criterios que sostienen que un funcionamiento micorrízico efectivo incrementa la absorción de los nutrientes del suelo y los fertilizantes (30, 31).

De forma tal que, si las plantas inoculadas con cepas eficientes de HMA requieren de un suministro adecuado de nutrientes para un óptimo funcionamiento micorrízico y, por ende, obtener los beneficios de la micorrización, este suministro será menor que los requerimientos de fertilizantes de ese mismo cultivo no inoculadoC,F (13).
]]> La disminución porcentual de los requerimientos de fertilizantes para plantaciones inoculadas de ‘FHIA-18’, coinciden con los porcentajes obtenidos anteriormente en plátano ‘Burro CEMSA’ en este mismo suelo e inoculado con la misma cepa de HMA (16).

Los resultados relacionados con el uso de la fertilización orgánico-mineral concuerdan con lo informado por la literatura^B (17, 32). La aplicación de los inoculantes micorrízicos provocó disminuciones en los requerimientos de estos fertilizantes, tal y como ha sido encontrado en cafeto y pastos^F,G (17).

También la aplicación de compost y ceniza, al influir sobre la estructura del suelo, el pH, la cantidad de nutrientes, la retención de humedad y favorecer la proliferación de las comunidades microbianas en el suelo, pudo haber originado condiciones más propicias para garantizar la efectividad de la inoculación y obtener efectos beneficiosos sobre el funcionamiento micorrízico (33, 34).

El inferior comportamiento de las plantas en el tratamiento inoculado que no recibió dosis complementarias de fertilizantes en las diferentes variables micorrízicas, rendimiento y estado nutricional, corroboró la necesidad de un suministro adecuado de nutrientes a las plantas inoculadas para garantizar un óptimo funcionamiento micorrízico, estado nutricional y, por ende, mayores rendimientos. Lo anterior ya había sido obtenido tanto en raíces y tubérculos, tabaco, pastos de Brachiaria, como en producción de posturas de cafetos y frutales^{C, F, G} (35, 36), entre otros cultivos.

Es decir, la inoculación con una cepa eficiente de HMA no será efectiva si el suministro de nutrientes no es adecuado para garantizar un eficiente funcionamiento micorrízico (13) y puede llegar al extremo en que prácticamente no haya efecto de la inoculación en ausencia de fertilizantes, como en este caso.
]]> Los diferentes tratamientos no inoculados en presencia o no de cantidades de fertilizantes minerales y orgánico-minerales, presentaron valores inferiores en los porcentajes de colonización micorrízica y de producción de esporas, en relación con los tratamientos inoculados y que recibieron fertilizantes. Este comportamiento deja claro que el nivel de funcionamiento obtenido con las cepas de HMA residentes fue bajo, debiendo estar relacionado con las bajas cantidades de esporas de HMA iniciales, e indicando la necesidad de inocular en estas condiciones para obtener los beneficios de la simbiosis micorrízica arbuscular.

La respuesta positiva a la inoculación con R. intraradices ha sido encontrada en este tipo de suelo, no solo en presencia de bajas cantidades iniciales de esporas^C (24), sino incluso en presencia de 400 esporas 50 g^-1 de suelo de cepas residentes^H, indicando que la respuesta positiva a la inoculación no es solo en suelos con bajas cantidades de esporas residentes.

Si bien, tanto el porcentaje de colonización, como la producción de esporas, presentaron los mayores valores en los tratamientos inoculados que recibieron el 75 % de la fertilización y en correspondencia con los mayores rendimientos y concentración de potasio foliar, indicativos de un funcionamiento micorrízico óptimo, la inoculación en presencia de las mayores dosis de fertilizantes orgánico-minerales ocasionó una conducta diferenciada entre los porcentajes de colonización y el número de esporas en el suelo.

En este tratamiento las cantidades de esporas parecieron más sensibles para reflejar las variaciones en el funcionamiento micorrízico que el porcentaje de colonización, a partir de que altos suministros de nutrientes generalmente no son favorables para un funcionamiento óptimo (18, 37). Si bien los porcentajes de colonización micorrízica obtenidos en este tratamiento fueron altos, los contenidos de esporas disminuyeron significativamente en relación con el tratamiento inoculado que recibió el 75 % de la FOM, siendo incluso similares a las del tratamiento inoculado que no recibió ningún fertilizante y cuyo comportamiento general fue inferior
.
Este tipo de conducta de las esporas, reflejando una mayor sensibilidad que los porcentajes de colonización como indicativos del funcionamiento micorrízico, ha sido encontrado con anterioridad al evaluar la influencia de diferentes características de los suelos sobre la efectividad de G. cubense^I.
]]> En ese estudio se encontró que G. cubense, cepa que muestra un buen funcionamiento por encima de pH 6, en pH cercanos a 5, prácticamente no produjo esporas; sin embargo, los porcentajes de colonización sí permanecieron altos (65 %) en esos niveles de pH. Al continuar disminuyendo el pH a 4,5, tanto las esporas como los porcentajes de colonización micorrízica fueron mínimos.

Según lo anterior, las esporas pudieran tenerse en cuenta como indicadoras del funcionamiento y eficiencia de una cepa de HMA y, sobre todo, a partir de la existencia del efecto de permanencia de la inoculación inicial^{C, H} (38), que se relaciona con la propia reproducción de propágulos que realiza el cultivo inoculado y para lo cual se requiere que el ambiente edáfico sea el adecuado. O sea que el efecto de una cepa eficiente de HMA no solo se establece a través de la inoculación inicial que se obtiene con el cultivo inoculado, sino de la capacidad de garantizar el efecto de permanencia, al menos con el primer cultivo posterior (18).

Las concentraciones foliares de N, P y K encontradas indicaron la importancia y necesidad del suministro de estos nutrientes a la plantación.

En relación con la concentración foliar del fósforo, los resultados corroboran la baja necesidad de fertilizante fosfórico para el cultivo obtenida, tanto internacionalmente (39) como en Cuba^E, por lo cual las dosis que se emplean en el cultivo generalmente son bajas, siendo muy frecuentes las aplicaciones a largo plazo, una vez para varios años^B.

La concentración foliar del nitrógeno presentó una conducta muy diferente, las mayores concentraciones se asociaron con los tratamientos con menores rendimientos y viceversa, indicando la existencia de un efecto de dilución y el hecho de que no fuera un elemento limitante en estas condiciones. Así mismo, a menudo se ha observado una disminución de la concentración de los nutrientes en la III hoja en floración en el cultivo del banano, en las plantas que tienen un mayor crecimiento y desarrollo^E.
]]> Un comportamiento muy diferente reflejaron las concentraciones de potasio foliar en los tres ciclos evaluados, con una respuesta directa a la fertilización, bien fuera mineral u orgánico-mineral, siendo los valores obtenidos con las mayores cantidades de fertilizantes, indicativos de una nutrición potásica adecuada en cualquiera de los ciclos^E.

Este comportamiento indicó que fue el potasio el elemento determinante en la nutrición del banano en este experimento, relacionándose directamente sus concentraciones con el rendimiento de la plantación.

La inoculación con R. intraradices en presencia de dosis medias de fertilizantes garantizó concentraciones de potasio foliar adecuadas^E y similares a los obtenidos con las mayores dosis de fertilizantes en ausencia de inoculación.

Si bien la literatura internacional comúnmente no refleja un efecto directo de la simbiosis micorrízica arbuscular sobre la absorción de potasio, trabajos relativamente recientes con ⁸⁶Rb^J, como trazador de K y plantas de M. truncatula inoculadas con esporas de G. clarum y G. intraradices bajo condiciones estrictas de cultivo in vitro demostraron la funcionalidad de la simbiosis en un sistema autotrófico de cultivo totalmente in vitro, a través del transporte de ⁸⁶Rb por parte de las hifas extrarradicales de estas cepas de HMA, hasta el sistema aéreo de plantas de M. truncatula, lo cual indica su participación en la adquisición y translocación de K a las plantas.

Cuando se integran los resultados informados en este tipo de suelo con la inoculación con R. intraradices en diferentes cultivos como yuca, boniato, malanga, pastos, cafetos, de características y equilibrios nutricionales diversos^{C, G} (13), con los encontrados en un cultivo potasófilo como el banano y con pocas exigencias de fósforo^E, se coincide con planteamientos realizados por otros autores (13).
]]> En ellos se resalta que los HMA cuando se asocian con sus hospederos se comportan más como extensores del sistema radical, contribuyendo a incrementar la absorción de nutrientes y es la planta en base a sus necesidades, la que selecciona cuáles elementos ingresan o no en la misma.

Un aspecto muy interesante es que los efectos positivos de la inoculación en presencia de las dosis del 75 % de la fertilización, tanto sobre el rendimiento como sobre las variables de funcionamiento micorrízico y las concentraciones de potasio foliar, se obtuvieron en cada uno de los tres ciclos estudiados.

Si partimos de la inoculación que se realizó en el momento del trasplante queda claro que en este cultivo se mantiene un efecto de permanencia de la inoculación inicial que se trasmite de un ciclo a otro, posiblemente asociado con el hecho de que coinciden el crecimiento sucesivo de los hijos con el desarrollo activo y el funcionamiento micorrízico del ciclo que precede.

Este comportamiento no debe ser ajeno a que, debido a los altos requerimientos hídricos del banano, siempre se le garantizó un riego adecuado.

Estas condiciones, conjuntamente con el hecho de ser un cultivo tropical adaptado a altas temperaturas, así como de las aplicaciones complementarias de fertilizantes, provocaron que se mantuviera el funcionamiento micorrízico a lo largo de la plantación, lo cual no parece ser una conducta general para otros cultivos perennes como los frutales o el cafeto.
]]> En áreas de forrajes permanentes, en este mismo tipo de suelo inoculado con R. intraradices, como los pastos de Brachiaria bajo sistemas intensivos de corte, se ha encontrado que el efecto de la inoculación inicial se mantiene de uno a dos años, en función de la especie de pasto^H. No obstante, los valores de número de esporas que indicaron la necesidad de reinocular fueron de 600 esporas 50 g^-1 de suelo, superiores a los encontrados en los tratamientos inoculados que recibieron el 75 % de la fertilización y que indicaron que en el banano, los contenidos de esporas de alrededor de 350 esporas 50 g^-1 de suelo mantienen el funcionamiento micorrízico de un ciclo a otro.

Asimismo, en secuencias de cultivos inoculados con esta misma cepa de HMA y en este suelo se ha comprobado que el efecto de permanencia de la inoculación solo se expresó adecuadamente sobre el primer cultivo posterior al inoculado^{C, K}. Por tanto, todo parece indicar que la propia forma de reproducirse vegetativamente el banano, garantizó condiciones para mantener un funcionamiento micorrízico óptimo en la plantación.

CONCLUSIONES

• Se encontró una respuesta positiva a la inoculación con R. intraradices en plantas de banano cv. ‘FHIA-18’ cultivado en suelo Pardo mullido carbonatado, garantizando altos rendimientos, porcentajes de colonización micorrízica y producción de esporas de HMA, así como contenidos nutricionales adecuados con disminución de los requerimientos de fertilizantes minerales u orgánico-minerales.

• La inoculación con HMA realizada en el trasplante, mantuvo su efectividad y permanencia en los tres ciclos productivos evaluados. Se encontró que las cantidades de fertilizantes orgánico-minerales recomendadas sustituyeron totalmente a la fertilización mineral.

• Las concentraciones foliares de potasio se asociaron directamente con el rendimiento y con la respuesta del banano a la inoculación micorrízica.

BIBLIOGRAFÍA

1. Pérez, L.J.; Peña, T.E.; Llauger, R.R.; Rodríguez, N.A. y Rodríguez, M.S. ‘‘Proyección Estratégica hasta el 2015’’, Programa Integral de los Cultivos Varios, 1.a ed., edit. Liliana, La Habana, Cuba, 2010, p. 95, ISBN 978-959-7111-55-9.

2. Snyder, C.S.; Bruulsema, T.W.; Jensen, T.L. y Fixen, P.E. ‘‘Review of greenhouse gas emissions from crop production systems and fertilizer management effects’’, Agriculture, Ecosystems & Environment, vol. 133, no. 3–4, octubre de 2009, (ser. Reactive nitrogen in agroecosystems: Integration with greenhouse gas interactions), pp. 247-266, ISSN 0167-8809, DOI 10.1016/j.agee.2009.04.021.

3. Aoun, M.; El Samrani, A.G.; Lartiges, B.S.; Kazpard, V. y Saad, Z. ‘‘Releases of phosphate fertilizer industry in the surrounding environment: Investigation on heavy metals and polonium-210 in soil’’, Journal of Environmental Sciences, vol. 22, no. 9, septiembre de 2010, pp. 1387-1397, ISSN 1001-0742, DOI 10.1016/S1001-0742(09)60247-3.

4. Spångberg, J.; Hansson, P.-A.; Tidåker, P. y Jönsson, H. ‘‘Environmental impact of meat meal fertilizer vs. chemical fertilizer’’, Resources, Conservation and Recycling, vol. 55, no. 11, septiembre de 2011, pp. 1078-1086, ISSN 0921-3449, DOI 10.1016/j.resconrec.2011.06.002.
]]>
5. Aguado, S.G.; Rascón, C.Q. y Luna, B.A. ‘‘Impacto económico y ambiental del empleo de fertilizantes químicos’’, ed. Aguado, S.G.A., Introducción al uso y manejo de los biofertilizantes en la agricultura, edit. INIFAP/SAGARPA, México, 2012, pp. 1-22, ISBN 978-607-425-807-3.

6. Stewart, W.M. ‘‘Consideraciones en el uso eficiente de nutrientes’’, Informaciones Agronómicas, vol. 67, 2007, pp. 1–7, ISSN 2222-016X.

7. Medina, L.A.; Monsalve, Ó.I. y Forero, A.F. ‘‘Aspectos prácticos para utilizar materia orgánica en cultivos hortícolas’’, Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas, vol. 4, no. 1, 13 de septiembre de 2011, pp. 109-125, ISSN 2011-2173, DOI 10.17584/rcch.2010v4i1.1230.

8. Barrera, J.L.; Combatt, E.M. y Ramírez, Y.L. ‘‘Efecto de abonos orgánicos sobre el crecimiento y producción del plátano Hartón (Musa AAB)’’, Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas, vol. 5, no. 2, diciembre de 2011, pp. 186-194, ISSN 2011-2173.

9. Ndukwe, O.O.; Muoneke, C.O. y Baiyeri, K.P. ‘‘Effect of the time of poultry manure application and cultivar on the growth, yield and fruit quality of plantains (Musa spp. AAB)’’, Tropical and Subtropical Agroecosystems, vol. 14, no. 1, 2011, pp. 261–270, ISSN 1870-0462.
]]>
10. Espín, E.; Medina, M.E.; Jadán, M. y Proaño, K. ‘‘Utilización de hongos micorrícico-arbusculares en plántulas de tomate de árbol (Solanum betaceum) cultivadas in vitro: Efectos durante la fase de aclimatación’’, Revista Ciencia, vol. 13, no. 1, 2010, pp. 87–93.

11. Anaya, A.; Lourdes, M. de.; Jarquín Gálvez, R.; Hernández Ramos, C.; Figueroa, M.S.; Vargas, M. y Teresa, C. ‘‘Biofertilización de café orgánico en etapa de vivero en Chiapas, México’’, Revista mexicana de ciencias agrícolas, vol. 2, no. 3, junio de 2011, pp. 417-431, ISSN 2007-0934.

12. Pérez, A.C.; Sierra, J.R. y Montes, V.D. ‘‘Hongos formadores de micorrizas arbusculares: una alternativa biológica para la sostenibilidad de los agroecosistemas de praderas en el Caribe colombiano’’, Revista Colombiana de Ciencia Animal, vol. 3, no. 2, 2011, pp. 366-385, ISSN 2027-4297.

13. Rivera, R. y Fernández, K. ‘‘Bases científico-técnicas para el manejo de los sistemas agrícolas micorrizados eficientemente’’, eds. Rivera, R. y Fernández, K., Manejo efectivo de la simbiosis micorrízica, una vía hacia la agricultura sostenible. Estudio de caso: el Caribe, 1.a ed., edit. Ediciones INCA, La Habana, Cuba, 2003, p. 177, ISBN 959-7023-24-5.

14. Rivera, R. y Fernández, F. ‘‘Inoculation and management of mycorrhizal fungi within tropical agroecosystems’’, Biological approaches to sustainable soil systems, edit. Norman Uphoff, CRC Press, Taylor y Francis Group, Florida, USA, 2006, pp. 479-489, ISBN 978-1-57444-583-1.
]]>
15. Martín, G.M.; Arias, L. y Rivera, R. ‘‘Selección de las cepas de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) más efectivas para la Canavalia ensiformis cultivada en suelo Ferralítico Rojo’’, Cultivos Tropicales, vol. 31, no. 1, marzo de 2010, pp. 00-00, ISSN 0258-5936.

16. Ruiz, L.A.; Simó, J. y Rivera, R. ‘‘Nuevo método para la inoculación micorrízica del cultivo de la yuca (Manihot esculenta Crantz)’’, Cultivos Tropicales, vol. 31, no. 3, septiembre de 2010, pp. 00-00, ISSN 0258-5936.

17. González, P.J.; Rivera, R.; Arzola, J.; Morgan, O. y Ramírez, J.F. ‘‘Efecto de la inoculación de la cepa de hongo micorrízico arbuscular Glomus hoi-like en la respuesta de Brachiaria híbrido cv. Mulato II (CIAT 36087) a la fertilización orgánica y nitrogenada’’, Cultivos Tropicales, vol. 32, no. 4, diciembre de 2011, pp. 05-12, ISSN 0258-5936.

18. Rivera, R.; Fernández, F.; Fernández, K.; Ruiz, L.; Sánchez, C. y Riera, M. ‘‘Advances in the management of effective arbuscular mycorrhizal symbiosis in tropical ecosystesm’’ [en línea], eds. Hamel, C. y Plenchette, C., Mycorrhizae in Crop Production, edit. Haworth Press, Binghamton, N. Y., 2007, pp. 151-196, ISBN 978-1-56022-306-1, [Consultado: 15 de julio de 2015], Disponible en: <10.13140/RG.2.1.1771.2162> .

19. Noval, B. de la.; Hernández, M.J. y Hernández, J.C. ‘‘Utilización de las micorrizas arbusculares en la adaptación de vitroplantas de banano (Musa sp.). Dosis y cepas de hongos formadores de micorrizas arbusculares (HFMA) y combinaciones de sustratos’’, Cultivos Tropicales, vol. 18, no. 3, 1997, pp. 5–9, ISSN 0258-5936.

20. Jaizme-Vega, M.C.; Delamo, M.E.; Domínguez, P.T. y Rodríguez-Romero, A.S. ‘‘Efectos de la micorrización sobre el desarrollo de dos cultivares de platanera micropropagada’’, Infomusa, vol. 11, no. 1, 2002, pp. 25–28, ISSN 1729-0996.

21. Usuga, O.C.E.; Castañeda, S.D.A. y Franco, M.A. ‘‘Multiplicación de hongos micorriza arbuscular (HMA) y efecto de la micorrización en plantas micropropagadas de banano (Musa AAA cv. Gran Enano) (Musaceae)’’, Revista Facultad Nacional de Agronomía, Medellín, vol. 61, no. 1, junio de 2008, pp. 4279-4290, ISSN 0304-2847.

22. Hernández, A.; Pérez, J.; Bosch, D. y Castro, N. Clasificación de los suelos de Cuba 2015, edit. Ediciones INCA, Mayabeque, Cuba, 2015, p. 93, ISBN 978-959-7023-77-7.

23. Paneque, P.V.M.; Calaña, N.J.M.; Calderón, V.M.; Borges, B.Y.; Hernández, G.T.C. y Caruncho, C.M. Manual de técnicas analíticas para análisis de suelo, foliar, abonos orgánicos y fertilizantes químicos, edit. Ediciones INCA, Mayabeque, Cuba, 2010, p. 153, ISBN 978-959-7023-51-7.

24. Marrero, Y.; Rivera, R.; Plana, R.; Simó, J. y Ruiz, L. ‘‘Influencia del laboreo sobre el manejo de la simbiosis micorrízica efectiva en una secuencia de cultivos sobre un suelo Pardo con Carbonatos’’, Cultivos Tropicales, vol. 29, no. 2, junio de 2008, pp. 11-15, ISSN 0258-5936.

25. Gerdemann, J.W. y Nicolson, T.H. ‘‘Spores of mycorrhizal Endogone species extracted from soil by wet sieving and decanting’’, Transactions of the British Mycological Society, vol. 46, no. 2, junio de 1963, pp. 235-244, ISSN 0007-1536, DOI 10.1016/S0007-1536(63)80079-0.

26. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT) Instructivo técnico para la producción de viandas. Primera edición. Producción de semillas por método biotecnológico, 1.a ed., edit. INIVIT, La Habana, Cuba, 2012, p. 121-122, ISBN 978-959-295-006-1.

27. Phillips, J.M. y Hayman, D.S. ‘‘Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection’’, Transactions of the British Mycological Society, vol. 55, no. 1, agosto de 1970, pp. 158-IN18, ISSN 0007-1536, DOI 10.1016/S0007-1536(70)80110-3.

28. Giovannetti, M. y Mosse, B. ‘‘An Evaluation of Techniques for Measuring Vesicular Arbuscular Mycorrhizal Infection in Roots’’, New Phytologist, vol. 84, no. 3, 1 de marzo de 1980, pp. 489-500, ISSN 1469-8137, DOI 10.1111/j.1469-8137.1980.tb04556.x.

29. IBM SPSS Statistics [en línea], versión 11.5, [Windows], edit. IBM Corporation, U.S, 2011, Disponible en: <http://www.ibm.com> .

30. Borie, F.; Rubio, R.; Morales, A.; Curaqueo, G. y Cornejo, P. ‘‘Arbuscular mycorrhizae in agricultural and forest ecosystems in Chile’’, Journal of soil science and plant nutrition, vol. 10, no. 3, julio de 2010, pp. 185-206, ISSN 0718-9516, DOI 10.4067/S0718-95162010000100001.

31. Medina, A. y Azcón, R. ‘‘Effectiveness of the application of arbuscular mycorrhiza fungi and organic amendments to improve soil quality and plant performance under stress conditions’’, Journal of soil science and plant nutrition, vol. 10, no. 3, julio de 2010, pp. 354-372, ISSN 0718-9516, DOI 10.4067/S0718-95162010000100009.

32. Saldanha, de O.A.E.; Sá, J.R. de.; Medeiros, J.F. de.; Nogueira, N.W. y da Silva, K.J.P. ‘‘Interação da adubação organo-mineral no estado nutricional das plantas (Mossoró – RN – Brasil)’’, Revista Verde de Agroecologia e Desenvolvimento Sustentável, vol. 5, no. 3, 2010, ISSN 1981-8203, [Consultado: 12 de junio de 2015], Disponible en: <http://gvaa.com.br/revista/index.php/RVADS/article/download/305/305> .

33. Ramírez, M.M. ‘‘Análisis de poblaciones de micorrizas en maíz (Zea mays) cultivado en suelos ácidos bajo diferentes tratamientos agronómicos’’, Revista Corpoica, vol. 5, no. 1, 2004, ISSN 0122-8706, [Consultado: 12 de junio de 2015], Disponible en: <http://www.corpoica.org.co/sitioweb/archivos/revista/4micorrizasenmaiz_pp31-40_revcorpo_v5n1.pdf> .

34. Pérez, C.A.; Botero, L.C. y Cepero, G.M. ‘‘Diversidad de micorrizas arbusculares en pasto colosuana (Bothriochloa pertusa (L) A. Camus de fincas ganaderas del municipio de Corozal-Sucre’’, Revista MVZ Córdoba, vol. 17, no. 2, agosto de 2012, pp. 3024-3032, ISSN 0122-0268.

35. Cruz, H.Y.; García, R.M.; Hernández, M.J.M. y León, G.Y. ‘‘Influencia de las micorrizas arbusculares en combinación con diferentes dosis de fertilizante mineral en algunas características morfológicas de las plántulas de tabaco’’, Cultivos Tropicales, vol. 33, no. 3, septiembre de 2012, pp. 23-26, ISSN 0258-5936.

36. Ramos, H.L.; Reyna, G.Y.; Lescaille, A.J.; Telo, C.L.; Arozarena, D.N.J.; Ramírez, P.M. y Martín, A.G.M. ‘‘Hongos micorrízicos arbusculares, Azotobacter chroococcum, Bacillus megatherium y FitoMas-E: una alternativa eficaz para la reducción del consumo de fertilizantes minerales en Psidium guajava, L. var. Enana Roja cubana’’, Cultivos Tropicales, vol. 34, no. 1, marzo de 2013, pp. 05-10, ISSN 0258-5936.

37. Sánchez, E.C.; Rivera, E.R.; Caballero, B.D.; Cupull, S.R.; Gonzalez, F.C. y Urquiaga, C.S. ‘‘Abonos verdes e inoculación micorrízica de posturas de cafeto sobre suelos Ferralíticos Rojos Lixiviados’’, Cultivos Tropicales, vol. 32, no. 3, 2011, pp. 11–17, ISSN 0258-5936.
]]>
38. Martín, G.M.; Rivera, R.; Arias, L. y Rentería, M. ‘‘Efecto de la Canavalia ensiformis y micorrizas arbusculares en el cultivo del maíz’’, Revista Cubana de Ciencia Agrícola, vol. 43, no. 2, 2009, pp. 191–199, ISSN 2079-3472.

39. Hoffmann, R.B.; Oliveira, F. de.; Souza, A. de.; Gheyi, H.R. y Souza Júnior, R. de. ‘‘Acúmulo de matéria seca e de macronutrientes em cultivares de bananeira irrigada’’, Revista Brasileira de Fruticultura, vol. 32, 2010, pp. 268–275, ISSN 1806-9967.

Recibido: 14 de abril de 2014
Aceptado: 8 de diciembre de 2014