Aspectos relacionados con el estrés de calor en tomate (Solanum lycopersicum L.)

Some aspect related to heat tolerance in tomato (Solanum lycopersicum L.)

Dra.C. Marilyn Florido Bacallao, Dra.C. Marta Álvarez Gil

Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), gaveta postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700.

Aunque el tomate puede crecer en un amplio rango de condiciones climáticas, su crecimiento vegetativo y reproductivo se ve seriamente afectado en condiciones de temperaturas altas, resultando en una reducción del rendimiento y de la calidad del fruto. Estas condiciones son importantes, fundamentalmente, en ambientes tropicales y subtropicales, donde el estrés es un factor limitante en la producción de tomate. En este trabajo se exponen los principales aspectos relacionados con la tolerancia al calor en el cultivo a nivel celular, morfoagronómico y de planta completa; las dificultades en la cuantificación de la tolerancia a este estrés, así como la necesidad de conocer los mecanismos fisiológicos y las bases genéticas de la termotolerancia con vistas a lograr progresos en el mejoramiento genético del cultivo.

Palabras clave: estrés, fructificación, mejora genética, tolerancia al calor, tomate.

ABSTRACT

Although tomato plants can grow in a wide range of climatic conditions, their vegetative and reproductive growth is severely impaired at high temperatures, resulting in reduced yield and fruit quality. This high-temperature sensitivity is particularly important in areas with tropical or subtropical climates. In such environments, heat stress may become a major limiting factor for tomatoe production. This work was focused in explain different aspect related to heat stress tolerance at cellular and whole plant levels, difficulties on the quantification of stress tolerance, as well as the necessity on an understanding of the physiological mechanisms and genetic basis for thermotolerance in order to achievement progress in tomato plant breeding.

Key words: stress, fruit set, plant breeding, heat tolerance, tomato.

INTRODUCCIÓN

El tomate (Solanum lycopersicum L.), después de la papa (Solanum tuberosum L.), es el vegetal más consumido debido al alto valor de sus frutos en términos de versatilidad, tanto para consumo fresco, como la diversidad de sus frutos procesados (1). ]]>
Aunque las plantas de tomate pueden crecer en una amplia gama de condiciones climáticas, su crecimiento vegetativo y reproductivo se afectan seriamente en condiciones de temperaturas altas. Estas causan daños serios en las estructuras reproductivas, lo que trae como consecuencia la deficiencia en el cuajado de los frutos y la disminución de la producción (2, 3, 4), de ahí que este constituya uno de los factores más importantes que inciden en la baja producción de tomate en ambientes tropicales (5, 6, 7, 8).

Por lo general, esta afectación es mayor cuando la temperatura ambiente supera los 35 ^oC (2, 3, 9, 10). Esta sensibilidad a temperaturas altas es particularmente importante en zonas con climas tropicales o subtropicales, donde el estrés por calor puede convertirse en un factor limitante para la producción de campo de tomates (11).

Cada año las temperaturas altas y el aumento de la frecuencia, magnitud e intensidad de las olas de calor causan considerables pérdidas económicas (12, 13, 14). Producto del calentamiento global se estima que el promedio de temperatura puede incrementarse entre 3-6 ^oC para el año 2100, lo cual causaría serios daños económicos en el cultivo si se tiene en cuenta que la fructificación en el tomate disminuye significativamente con pequeños incrementos de la temperatura (2). Este efecto se agrava si las elevaciones de temperaturas coinciden con períodos lluviosos, incrementándose la incidencia de plagas, fundamentalmente cuando la explotación del cultivo se realiza a cielo abierto (15, 16).

Uno de los indicadores más importantes de la tolerancia al calor en el tomate, a nivel de planta, es la capacidad de fructificación o cuajado de los frutos en ambientes estresantes, de manera que aquellos cultivares con mayor capacidad para la fructificación bajo altas temperaturas y humedad, resultan los más adecuados para la producción del tomate en los trópicos (15, 17, 18, 19, 20), por lo que cualquier método empleado para el tamizaje de las accesiones de tomate deberá estar asociado al mismo.

En general, el mejoramiento genético puede ser una solución económicamente viable para la producción del tomate en condiciones de temperaturas altas; sin embargo, los progresos en estos programas dependen del conocimiento de los mecanismos fisiológicos y las bases genéticas de la tolerancia a este estrés a nivel celular y de la planta completa. Actualmente existe información disponible sobre el conocimiento de aspectos fisiológicos y metabólicos sobre la tolerancia a estrés de calor en plantas (4); sin embargo, las investigaciones en la caracterización genética y el mejoramiento para condiciones de estrés han sido algo limitadas, aunque recientemente se han realizado esfuerzos en esta dirección (6, 9, 11, 20, 21, 22). ]]>
La cuantificación de la tolerancia al calor en tomate posee serias dificultades, la selección directa en condiciones de campo es, generalmente, difícil por la presencia de otros factores ambientales adversos que afectan la precisión y repetibilidad de estos ensayos (21, 23, 24, 25, 26). En ocasiones, la tolerancia a estrés en una etapa específica de desarrollo de las plantas no se correlaciona con la tolerancia en otras etapas de desarrollo (9, 11, 25, 27), de ahí que en la medida que se comprendan mejor los aspectos fisiológicos y de desarrollo en condiciones de estrés, permitirán un mejor entendimiento de las bases genéticas de la tolerancia a estrés en plantas.

Los avances recientes en las técnicas moleculares, incluyendo transformación genética, análisis de expresión y análisis de loci cuantitativos (QTLs), han contribuido en entender las bases bioquímicas y moleculares de la tolerancia a estrés en plantas (19, 28, 29, 30, 31). Se espera que estos avances contribuyan significativamente al desarrollo de plantas con tolerancia al calor en un futuro cercano (7, 11, 21).

Se conoce que el tomate (Solanum lycopersicum L.) es moderadamente susceptible a diversos factores abióticos incluido el de las temperaturas altas. Sin embargo, dentro de las especies afines existen algunas silvestres que presentan una fuente de variación genética útil, que ha sido ampliamente utilizada en los programas de mejoramiento genético para obtener cultivares con características agronómicamente deseables y para caracterizar las bases genético-fisiológicas de la tolerancia al calor y desarrollar plantas tolerantes al estrés.

En esta revisión se discuten aspectos agronómicos, fisiológicos y moleculares, relacionados con la tolerancia al calor en el cultivo, asimismo se exponen los avances recientes en aspectos genéticos y relacionados con el mejoramiento para estas condiciones.

ASPECTOS GENERALES

RESPUESTA MORFOAGRONÓMICA DEL TOMATE A TEMPERATURAS ALTAS

ASPECTOS FISIOLÓGICOS Y BIOQUÍMICOS RELACIONADOS CON LA TOLERANCIA AL CALOR

La mayor parte de los organismos, incluidas las plantas, están constantemente expuestos a cambios bruscos de temperatura que causan estreses, los que pueden ser, a corto plazo o crónicos. Se considera que el estrés por calor se produce cuando hay incrementos de la temperatura por encima del óptimo fisiológico y pueden causar varias lesiones en la planta, dependiendo de la intensidad (temperatura en grados), duración y velocidad de aumento de la temperatura. A temperaturas muy altas puede ocurrir lesiones celulares graves dentro de minutos, e incluso provocar la muerte celular de las plantas, debido al colapso de la organización celular. En temperaturas moderadamente altas las lesiones y la muerte celular son, en su mayoría, a causa de la exposición a largo plazo. ]]>
Por lo general, las temperaturas altas interfieren con la homeostasis normal de las células, mediante la producción de los cambios en la fluidez y permeabilidad de la membrana (54), en el plegamiento de las proteínas de las vías metabólicas (40, 55, 56, 57, 58, 59) el período de actividad fotosintética (57, 60). A nivel de planta completa, hay una tendencia general a reducir el tamaño de la célula, cerrar los estomas y disminuir la pérdida de agua, mientras que alteraciones subcelulares en los cloroplastos conducen a un deterioro significativo de la fotosíntesis (61).

En general, la pérdida de la actividad de las enzimas se debe al debilitamiento de las interacciones electrostáticas e hidrofóbicas que estabilizan su configuración nativa, de manera tal, que las especies tolerantes al calor poseen mayor cantidad de enzimas resistentes a temperaturas elevadas y viceversa (2, 4, 48).

El calor produce efectos desfavorables en las reacciones fotoquímicas primarias; hay pruebas de que la Rubisco y otras enzimas del metabolismo del carbono se afectan ante el estrés, siendo la luz y otros factores ambientales capaces de incrementar la tolerancia al calor en plantas (31, 32, 58, 61). En estas condiciones se puede inhibir la actividad del fotosistema II (PSII), el cual es el más termolábil de la cadena de transporte electrónico, por lo que la fotosíntesis puede ser completamente inhibida por las temperaturas altas antes de que otro síntoma sea detectado (54, 59, 62).

Es por ello que diversos estudios sugieren que es la fotosíntesis el proceso fisiológico más afectado por la temperatura alta y que su afectación depende de la estabilidad de los cloroplastos para mantener las reacciones fotosintéticas activas y de la velocidad de síntesis de la clorofila (59, 63, 64).

Las altas temperaturas también afectan el metabolismo de los carbohidratos, considerado este carácter como una de las estrategias de las plantas para tolerar el estrés ambiental (65, 66). Estas condiciones además, disminuyen la fluorescencia de clorofila y ocasionan cambios en el citoplasma, afectando la estructura de las proteínas u otros polímeros como el ADN (ácido desoxiribonucleico) o ARN (ácido ribonucleico) (57, 61). ]]>
Los estreses medioambientales, en general, pueden distorsionar el metabolismo celular normal y afectar el balance de la producción de radicales libres, disminuyendo la capacidad fotosintética de las plantas (32, 58), existiendo evidencias de que plantas aclimatadas a temperaturas altas se asocian con el estrés oxidativo por incrementos en la expresión del sistema antioxidante (38, 61), de manera tal, que en estas condiciones aparecen modificaciones en la actividad de enzimas como peroxidasas (Prx), catalasas (CAT), superóxido dismutasas (SOD) y ascorbato oxidasas (AO) (19, 50, 67).

De hecho, se ha señalado que estas enzimas son vitales para la supervivencia de organismos aeróbicos, pues pueden prevenir la peroxidación de la membrana y otros tipos de daños, siendo necesarias en el mecanismo de defensa de las plantas, de ahí la importancia de utilizarlas como indicadoras de tolerancia a temperaturas altas (67, 68).

El sistema antioxidante no es el único que se afecta por incrementos de temperaturas, de hecho, en estas condiciones se alteran también los sistemas anhidrasa carbónica (AC), esterasa (Est), fosfatasas ácidas (Aps), amilasa (Amy), aspartato amino transferasa (Got), fenil amino liasa (PAL), formiato deshidrogenasa (Fdh), poligalacturonasas y las deshidrogenasas en general (69, 70). Diversos estudios han señalado la utilidad de evaluar estas enzimas como indicadores de la tolerancia al calor en plantas (69, 70, 71), pero sin dudas, el método más utilizado como un estimado de la termotolerancia celular en plantas es el de viabilidad celular, el cual evalúa la cadena de transporte electrónico mitocondrial, basado en el principio de la reducción de la sal de tetrazolio a formazán por acción de las enzimas deshidrogenasas (71).

Se ha identificado, además, una amplia gama de metabolitos capaces de mitigar los efectos deletéreos del estrés oxidativo que acompañan a muchas situaciones ambientales hostiles como el estrés por calor. En este grupo se incluyen osmoprotectores como prolina, glicina-betaína, poliaminas, malondialdehído, trehalosa, manitol, etileno, ácidos salicílico y jasmónico y antioxidantes como glutation, ascorbato y tocoferoles, los que actúan como solutos osmóticos, incrementando el potencial osmótico de la célula (36, 57, 72, 73). Igualmente, se plantea que varios reguladores del crecimiento vegetal, tales como ácido abscísico (ABA), ácido salicílico (SA), etileno, citoquininas, auxinas y los brasinoesteroides desempeñan un papel importante en la termotolerancia de las plantas (40, 74, 75, 76).

A nivel génico, los estreses abióticos pueden causar rearreglos genéticos, pues las células expuestas al estrés afectan los patrones de metilación que alteran la heterocromatina, resultando en cambios en la expresión génica. Además, la desmetilación de los transposones puede activar la expresión de tramposazas activas y conllevar a la transposición de elementos genéticos móviles y no móviles que tienen una variedad de efectos, entre los que se encuentran la activación o desactivación de genes; la captura de una porción de un gen; la co-supresión de actividad génica y la disminución de la trascripción, por lo que los rearreglos génicos resultado del estrés, pueden ser la principal fuente de variación genética (23, 50). Asimismo, ocurre una disminución en la concentración de determinados azúcares neutros como la galactosa, cambios en el color de la piel de los frutos, afectaciones en la degradación de la clorofila interna, inactivación de muchos tipos de proteínas, resultando en daños, seguidos por el ataque de las proteasas, lesiones y mutaciones de ácidos nucleicos (50, 51, 61, 77), aí como la síntesis de licopeno (7). ]]>
En tomate se ha informado que la temperatura se manifestaba con un cambio en la toma de oxígeno y del coeficiente respiratorio, así como por un incremento en la actividad de las deshidrogenasas, de modo que, temperaturas subletales producen serios daños en la actividad funcional del sistema respiratorio. De hecho, según estos autores, la reorganización del proceso respiratorio parece ser un elemento necesario, porque para lograr una mayor tolerancia al calor se requiere de ciertas cantidades de energía, existiendo, por lo tanto, una estrecha relación entre el nivel de termotolerancia y el intercambio gaseoso por respiración en plantas (9, 61).

A su vez, en el desarrollo del grano de polen y las anteras, se han observado desbalances en los contenidos de prolina, poliaminas y carbohidratos en condiciones de estrés de calor a 32-36 ^oC de corta y prolongada duración asociados a fallos en la fructificación (49, 78); mientras que temperaturas de 38 ^oC provocan reducciones de la germinación del polen y crecimiento del tubo polínico, debido a reducciones en los contenidos de espermidina y espermina y azúcares solubles, una pobre asimilación del almidón en la formación de los granos de polen y en su maduración (25, 43, 49). Por lo tanto, las diferencias entre los cultivares pudieran, además, estar asociada a la diferente capacidad de regular estas vías metabólicas y fisiológicas. Se ha demostrado que las líneas de tomate tolerantes al calor son capaces de mantener invariable el contenido de carbohidratos y un adecuado desarrollo de los granos de polen, inclusive cuando se exponen a los regímenes prolongados de temperaturas altas (59, 79).

Otros resultados han indicado que a 35 ^oC en el cultivo ocurren incrementos en la concentración de fenoles en las plantas, por activación de su biosíntesis e inhibición de la oxidación, así como disminuciones de las actividades Prx, Cat, Guayacol peroxidasa, ascorbato peroxidasa (APrx), dehidroascorbato reductasa, gluatation reductasa (GR) y polifenol oxidasa (PPO) (27, 67, 70).

Se ha encontrado, además, mayor acumulación de peróxido de hidrogeno e incrementos en la actividad PAL, SOD y en compuestos antioxidantes (ascorbato, dehidroascorbato, glutatión reducido y oxidado), inhibición del ciclo ascorbato/glutatión y la rotura oxidativa (67).

Al respecto, se debe señalar que estudios de sequía en el cultivo sugieren que se considere a la actividad SOD como herramienta de tamizaje para el desarrollo de cultivares de tomate tolerantes a la sequía y a otros estreses medioambientales (80). ]]>
En resumen, las plantas están sometidas frecuentemente a situaciones desfavorables para su funcionamiento óptimo ocasionados por el medio ambiente, estos estreses han ejercido una gran presión selectiva sobre las plantas a lo largo de la evolución, lo cual ha provocado, mediante mecanismos de selección natural, la adaptación de las plantas al medio.

LA MEMBRANA CELULAR Y SU PAPEL EN LA TERMOTOLERANCIA

Los mecanismos fisiológicos relacionados con los daños por las temperaturas altas, aparecen al nivel de la organización estructural, por lo que sus síntomas están asociados, fundamentalmente, con la pérdida de integridad de las membranas, lo cual causa daños en el proceso fotosintético primario, cambios en la fosforilación, estructura de los tilacoides, composición de la fase bicapa de los lípidos y desnaturalización de proteínas, siendo por tanto, las membranas las más afectadas por este estrés, considerándoseles como el sitio primario de daños por el calor (2, 13, 60).

Las membranas muestran un fino ordenamiento molecular capaz de captar selectivamente unas sustancias respecto a otras, de recibir, traducir y amplificar señales, de regular vectorialmente el flujo y la concentración de diversas sustancias por medio de sistemas de bombas y transportadores, de disponer de canales iónicos específicos con puertas de regulación fisiológica del flujo y de poseer un orden complejo de potenciales de membrana (81), por lo que la pérdida de la integridad de las mismas resulta en la ruptura de la membrana celular, daños en su estructura, un incremento de la permeabilidad y eflujo de electrolitos, por lo que se reduce la actividad fotosintética y mitocondrial (37, 68).

La capacidad de tolerancia de las plantas a la temperatura alta, involucra una serie de reacciones y mecanismos complejos, siendo la membrana celular uno de los componentes principales de la termotolerancia y, por tanto, un buen indicador de tolerancia al calor (68). Los efectos ocasionados por la temperatura alta pueden llegar a determinarse mediante la técnica de termoestabilidad de la membrana celular (TMC), la cual se ha utilizado ampliamente para evaluar la conducta de las plantas sometidas a estos estreses en diversos cultivos y cuantificar el nivel de termotolerancia adquirida en plantas (68, 82, 83, 84, 85).
]]> El método de la termoestabilidad de la membrana celular (TMC) se fundamenta en la difusión de electrolitos, desde la célula del tejido foliar al medio acuoso. En presencia de estrés por temperaturas altas se incrementa la permeabilidad de la membrana, de esta forma la cantidad de electrolitos que efluyen producto de daños celulares, puede ser medida por la conductividad eléctrica de la solución y expresada en pocentajes, lo cual facilita su interpretación (82, 83). Varios estudios han sugerido la efectividad de esta técnica en la detección de variabilidad genética para tolerancia al calor en tomate (6, 86).

Algunos autores sugieren que la capacidad de algunas plantas para tolerar a una temperatura alta, está estrechamente correlacionado con el potencial genético que posean para esta característica (68, 82). Diversas investigaciones informan que la TMC en condiciones de temperatura alta está controlada por un grupo reducido de genes y además, se ha encontrado variabilidad genética en diferentes cultivos, lo cual sugiere que este carácter podría ser utilizado como un criterio de selección en la búsqueda de materiales tolerantes a este estrés (68, 81).

Esta idea corrobora que la eficacia de la selección para un rasgo determinado y en específico para la TMC, depende de la magnitud relativa de las diferencias fenotípicas y genotípicas de una misma población haciendo mención, asimismo, de que existen muy pocos estudios y, por ende, avances en la selección sobre la base de este criterio (87).

Se determinó que existe una correlación alta entre mediciones de termoestabilidad de la membrana celular durante la etapa vegetativa y la etapa reproductiva temprana bajo condiciones controladas. Esto sugiere que el uso apropiado del método de la TMC en la fase vegetativa, puede ser de gran utilidad para identificar genotipos tolerantes a temperatura alta durante etapas tempranas del crecimiento, por lo que podría ser un buen criterio de selección para genotipos tolerantes al calor, ya que contempla la variabilidad genética existente en las plantas (68, 81).

PROTEÍNAS DE CHOQUE TÉRMICO (HSP) Y SU PAPEL EN LA TERMOTOLERANCIA

La respuesta al choque térmico está asociada a la síntesis de un grupo particular de proteínas denominadas Proteínas de Choque Térmico o Heat Shock Proteins (HSP), que resultan de la transcripción de los genes hs. Estas proteínas son sintetizadas cuando la síntesis de la mayor parte de las proteínas normales se reprime (88, 89, 90). La inducción de estas proteínas incrementa la termotolerancia de las plantas, permitiendo que los tejidos puedan soportar las exposiciones a las temperaturas que previamente resultaban letales; sin embargo, el papel preciso de muchas de las HSPs en la termotolerancia permanece incierto (91). ]]>
Las HSPs se involucran en el plegamiento de proteínas; por ejemplo, la recuperación de proteínas agregadas o plegadas incorrectamente, actividad que explica su papel en el estrés térmico. Las HSPs también pueden jugar un papel en el crecimiento y el desarrollo en las condiciones ambientales normales (92). La acumulación rápida de HSP en órganos susceptibles puede jugar un papel importante en la protección del aparato metabólico de las células, por tanto, actúa como un factor clave en la adaptación y supervivencia de las plantas en condiciones de estrés por calor (9, 91).

La respuesta al estrés de calor en plantas se caracteriza por la síntesis de seis clases de proteínas conservadas, las que se nombran según su masa molecular HSP100, HSP90, HSP70, HSP60, proteínas de masa molecular baja (sHSP) y HSP8.5 del grupo de las ubiquitinas (93). Las sHSP presentan una masa molecular que oscila entre 15-30 kDa, aproximadamente y pueden ser divididas en, al menos seis familias que codifican para varias proteínas localizadas en el citosol, núcleo o diferentes organelos (cloroplastos, retículo endoplasmático y mitocondrias (40, 91, 94).

En plantas superiores, las HSPs son generalmente inducidas a 38-40 ^oC (70) y parece dispararse a una temperatura que, por lo regular, se encuentra entre 10-15 ^oC por encima de la temperatura normal de crecimiento del organismo. Por encima de esa temperatura, la síntesis de proteínas totales disminuye precipitadamente y sólo se sintetizan las proteínas HSP (61, 95).

En general, las HSPs tienen funciones importantes como proteínas “chaperonas”, además de sus funciones en el plegamiento de proteínas después de la traducción y en la transformación de las proteínas a estructuras transportadoras en la membrana, están profundamente involucradas en la resistencia a temperaturas altas y a otros tipos de estrés (51, 70, 89, 90, 96, 97). Se ha demostrado que las HSPs producidas durante el estrés permanecen en la célula varias horas después de este y que los tejidos a los que previamente se les aplica un choque térmico y sintetizan HSPs, pueden sobrevivir a un posterior tratamiento con calor mientras que en otros casos puede ser letal (61, 90, 97), lo cual indica que la presencia de HSPs es esencial para la termotolerancia (51, 56, 89).

Algunas de las HSPs no son únicas del estrés por temperaturas altas, ellas se han inducido ante otros estímulos, entre los que se destacan el estrés hídrico, de salinidad y por temperaturas bajas, el etanol, etileno, dinitrofenol, compuestos de arsenito y otros agentes químicos, así como en presencia de los ácidos abscísico, jasmónico y salicílico (27, 70, 98). ]]>
Las HSPs pueden jugar un papel específico en la alteración o mantenimiento de las proteínas, la prevención de la desnaturalización y su función reparadora, como parte de su respuesta fisiológica a diversos estreses medioambientales.

Es por ello que las HSPs juegan un papel fundamental en la protección de las proteínas y membranas celulares contra daños irreversibles causados por el estrés. Se ha demostrado que las mismas participan en la generación de la tolerancia al calor, lo cual probablemente se lleve a cabo protegiendo a las enzimas esenciales y los ácidos nucleicos de la desnaturalización provocada por el calor. Sin esta protección, los ácidos nucleicos podrían ser fragmentados por los iones metálicos específicos, que desde el exterior (o desde la vacuola) entran al citoplasma a medida que las membranas se hacen más permeables (91). Las HSPs están altamente conservadas en todos los organismos y tienen un papel esencial en la función celular (23, 40, 50).

En muchas especies de plantas se ha encontrado una relación positiva entre las HSPs y con la estabilidad térmica de la membrana celular, el uso eficiente de agua y la fotosíntesis, así como con la tolerancia al calor en la planta completa (9, 51, 90, 99). Además estas proteínas se han relacionado con las especies reactivas de oxígeno (ROS), lo que corrobora la hipótesis de que durante la evolución, las plantas son capaces de suprimir las ROS o pueden utilizarlas como señales moleculares para inducir HSP (96).

Al respecto se ha señalado que la mejor aclimatación ocurre cuando el estrés por temperatura alta ocurre gradualmente en lugar de un cambio repentino en la temperatura (38). De hecho existen evidencias que demuestran que las HSPs incrementan la sobrevivencia al estrés oxidativo (9, 50, 91), lo que sugiere la existencia de una comunicación entre la expresión de HPSs y el estímulo oxidativo, lo cual puede constituir la base de la tolerancia cruzada entre estos tipos de estrés. Por otro lado, los genes de las proteínas de choque térmico (hsp17, hsp83, hsp101, entre otras) pueden inducirse por la ROS, H₂O₂ (100).

En tomate diferentes proteínas se inducen por tratamientos térmicos a hojas, flores y frutos, dentro de las que se encuentran las hsp21, también denominada TOM111 y Lehsp23.8 (101). Estas se localizan en el cloroplasto y mitocondrias, respectivamente. Asimismo se han identificado proteínas chaperonas de las clases HSP70 y HSP90 (90). ]]>
Se ha estudiado la función de HSP100 en respuesta al estrés por calor, demostrándose que un amplio rango de especies sintetiza proteínas de alrededor de 100 kDa de manera constitutiva en presencia de estrés de calor, las cuales están involucradas en la termotolerancia de los organismos (102). Estas proteínas desempeñan funciones celulares importantes como proteínas “chaperonas”, incluyendo la supervivencia en condiciones de estrés (49, 102).

Se sugiere que las HSP100 son requeridas para la sobrevivencia durante períodos cortos de tiempo a temperaturas extremas, ayudando a prevenir la agregación y la desnaturalización de proteínas a temperaturas altas y, por lo tanto, a limitar los daños inducidos en las células por el calor (49, 50, 70). En el cultivo se ha demostrado que los niveles de transcriptos de HSP101 se incrementan en granos de polen maduros, en respuesta al estrés térmico, incrementando la termotolerancia de los granos (49).

FACTORES DE TRANSCRIPCIÓN INVOLUCRADOS EN LA TOLERANCIA AL CALOR

La transcripción de los genes HSP y otros genes relacionados con las adaptaciones de las plantas al estrés es controlada por proteínas reguladoras llamadas factores de choque térmico (HSF), las que en estado inactivo se localizan en el citoplasma (91, 103, 104). En ocasiones, la expresión constitutiva de HSFs incrementa la termotolerancia basal sin afectar la termotolerancia adquirida o inducida, por lo que se consideran los activadores transcripcionales del choque térmico (43, 90, 91, 94, 103). Los HSF se clasifican en tres clases de acuerdo a sus diferencias estructurales y sus sitios de unión (HsfA, tales como HsfA1 y HsfA2; HsfB, la que incluye HsfB1 en tomate y HsfC) (56, 105).

Generalmente, la primera etapa de la respuesta al estrés abiótico es la percepción de las señales de estrés por los receptores de la pared celular, seguido por el evento de transducción que involucra segundos mensajeros como el Ca2+ citosólico, el ABA y las kinasas que conllevan a la activación de factores de transcripción específicos y elementos que actúan en cis (25, 75).
]]> Los factores de transcripción (FTs) juegan un papel central en la elaboración de la respuesta ambiental y el programa morfogenético de la planta. Se trata de proteínas que actúan en trans, capaces de reconocer blancos de secuencias específicas de ADN (elementos cis) localizadas en las regiones promotoras de determinados genes. La regulación de la expresión génica está gobernada en gran medida por la interacción de los FTs con esta clase de elementos cis, induciendo o reprimiendo distintas vías de transducción de señales, a través de un efecto dominó (23, 25).

En plantas, se han identificado y caracterizado numerosos genes que codifican FTs. Los FTs vegetales se clasifican en familias y subfamilias, de acuerdo al grado de conservación de la secuencia de aminoácidos, al tamaño y a la composición estructural de los genes codificantes. Sin embargo, en plantas, no más de un 10 % de estas secuencias han sido aisladas y estudiadas fehacientemente, asignándoles la función de FT a las proteínas codificadas. Además se debe tener en cuenta que la similitud entre proteínas de organismos que pertenecen a distintos reinos, no necesariamente implica que se encuentren involucradas en la regulación de los mismos eventos (23, 25, 40).

En las estrategias donde los FTs se sobreexpresan o se silencian; se ha observado que las plantas transformadas presentan respuestas modificadas por las condiciones medioambientales, tanto por la acción de factores bióticos como abióticos (105, 106). En algunos casos la duplicación o triplicación de genes que codifican proteínas de tipo WRKY, provoca la falta de respuesta en mutantes silenciados. En otros, se obtuvieron plantas con respuestas mejoradas a distintos tipos de estrés, corroborando la hipótesis de que los factores de transcripción actúan simultáneamente en diferentes vías de señalización (23, 94).

La utilización de promotores inducibles en reemplazo de los constitutivos presenta una alternativa viable. Cuando se modifican los factores adecuados, la morfología y el proceso de desarrollo se tornan indistinguibles de las plantas controles sin transformarse, alcanzando buenos niveles de tolerancia (107).

En tomate se demostró que HsfA1a actúa como regulador de la respuesta al estrés por calor. La supresión de HsfA1a reduce fuertemente la capacidad de estas plantas de sobrevivir a temperaturas altas (4, 90, 108). Tanto en Arabidopsis como en tomate los HsfA2 se acumulan a niveles bastante altos después de múltiples ciclos de PCR y recuperación (43, 109).
]]> Se ha demostrado que la sobreexpresión del gen LeFAD3 (ácido omega-3 desaturado) incrementa la tolerancia al frío en plantas transgénicas de tomate (110). De manera similar ocurre con la sobreexpresión del ácido omega-3 saturado (FAD3, FAD7) (111). Por el contrario la represión de LeFAD3 incrementa la saturación de los ácidos grasos, alivia la fotoinhibición del fotosistema II e incrementa la tolerancia al estrés de calor (57). Asimismo, se ha demostrado que la expresión de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) SfIAP, un inhibidor de la familia de proteínas relacionadas con la apoptosis en plantas transgénicas de tomate, confieren tolerancia a estreses abióticos como calor y salinidad (112).

Otro grupo de proteínas involucradas en la tolerancia de las plantas a estrés abióticos son las MAPKs kinasas (proteínas kinasas activadas por mitógenos, del inglés Mitogen-activated protein kinase). Se plantea que en diversas condiciones de estrés la cascada MAPK se activa en plantas (113), por lo que manipulando la expresión de esas kinasas en plantas transgénicas de tomate se podría incrementar la tolerancia a diversos estreses abióticos (25).

GENÉTICA DE LA TOLERANCIA AL CALOR EN TOMATE

El desarrollo de cultivares de tomate tolerantes al calor es deseable para la producción de tomate en las regiones tropicales donde las temperaturas alcancen los 35 ^oC.

Sin embargo, el mejoramiento para estrés de calor en el tomate es una tarea difícil, en parte debido a la complejidad de las características relacionadas con la tolerancia al calor y, por otra parte, debido a la heredabilidad de baja a moderada de estos caracteres (9, 11).

Otro inconveniente que se presenta es que las líneas tolerantes al calor tienden a producir frutos más pequeños que los que son comercialmente aceptables y con pobre cubierta foliar (9, 11, 43). Es por ello que para superar estos obstáculos se recomienda utilizar en los diferentes programas de mejoramiento genético aquellos genotipos capaces de fructificar a temperaturas altas, los cuales deben ser cruzados con genotipos de frutos grandes y vigorosos (7, 11). ]]>
Se han realizado varios estudios de herencia del cuajado de los frutos, por ser este carácter uno de los más afectados en condiciones de temperatura alta. Se informó que la herencia de este carácter en esas condiciones es dominante, con efectos aditivos y heredabilidad moderada (h2) (11, 15, 19). Los resultados de heredabilidad indican que se necesita un alto grado de homocigosis para predecir el progreso por selección en cruces de tomate, con vistas a obtener cultivares tolerantes a este estrés abiótico, mediante cruzamientos; de manera tal, que la selección será efectiva si se realiza en generaciones más avanzadas^A (>F5) (15).

En un análisis dialélico utilizando varios genotipos de tomate tolerantes y susceptibles al calor, se determinó que la fertilidad del polen y la producción de frutos a temperaturas altas presentaban, fundamentalmente, un control genético aditivo (11, 114).

Altos valores de heredabilidad se obtuvieron en estudios de termoestablidad de la membana celular y viabilidad celular por reducción del TTC en el cultivoA, lo cual indican que estos caracteres tienen poca influencia ambiental. Se detectó la presencia de efectos de dominancia y epistasis, aunque no dejó de ser apreciable la porción de la varianza fenotípica, debido a la varianza aditiva que podrá ser explotada en los programas de mejoramiento de la especie.

La existencia de efectos aditivos y de dominancia sobre la expresión de estos caracteres sugiere que una parte de la variación genotípica es heredable y otra no, por lo que estos métodos pueden ser efectivos en el tamizaje de accesiones en un banco de germoplasma, en la selección de líneas para la obtención de híbridos con tolerancia al calor y en los programas para la obtención de nuevos cultivares en la selección de los progenitores para los cruces y en generaciones avanzadas (F5-F7), cuando las líneas tengan un alto grado de homocigosis.

La inclusión de estos caracteres en la mejora genética pueden complementar los métodos empíricos y así incrementar la eficiencia en la selección, asegurando genes de tolerancia al calor que pudieran perderse por los procedimientos tradicionales, los que involucran un gran número de plantas en la selección de caracteres, que generalmente tienen heredabilidades bajas (13, 21, 115). ]]>
La ventaja de la naturaleza dominante de la capacidad de cuajado del fruto es que se pueden obtener híbridos F1 entre los padres tolerantes y susceptibles al calor. En este enfoque, los defectos de los padres tolerantes al calor, tales como la susceptibilidad a plagas, frutos pequeños y pobre cobertura del follaje, podría ser al menos parcialmente mejorado con los cultivares susceptibles al calor que se utilicen para la producción de híbridos (2, 21, 116).

A pesar de las dificultades presentadas en la transferencia de las características de tolerancia al calor en el tomate, se han desarrollado y liberado varias líneas mejoradas, así como cultivares híbridos con tolerancia al calor y características hortícolas aceptables (9, 11, 53, 117). El problema del tamaño de los frutos pequeños se ha superado con la producción de híbridos F1 obtenidos mediante el cruce de cultivares tolerantes al calor con fruto pequeño, con líneas susceptibles de frutos muy grandes. El uso de esos cultivares híbridos ha incrementado la producción de tomate en zonas tropicales y subtropicales (2, 11, 53). Sin embargo, hay muy pocos informes de cultivares de tomate tolerantes al calor desarrollados a través de protocolos tradicionales.

En general, la información sobre la base genética de la tolerancia al calor es escasa, debido a su naturaleza multigénica, aunque se piensa que el uso de los protocolos tradicionales en el cultivo, de conjunto con las técnicas de biología molecular, incluyendo la tecnología de marcadores moleculares y transformación genética, conlleven a la caracterización y desarrollo de plantas mejoradas, con tolerancia al calor.

MEJORA PARA LA TOLERANCIA AL CALOR

El mejoramiento genético del tomate para la tolerancia al calor puede ser una solución económicamente viable para la producción en condiciones de estrés (9, 43). Los progresos para la mejora en este sentido dependen del entendimiento de los mecanismos fisiológicos y las bases genéticas de la tolerancia al estrés en el cultivo a nivel celular, molecular y de planta completa.
]]> Las investigaciones realizadas indican que la mayoría de los ensayos realizados para evaluar la tolerancia de los cultivos a estrés por temperatura alta son complejos, controlados por más de un gen y altamente influenciados por las variaciones ambientales (2, 9, 11, 15). Es por ello, que la cuantificación de la tolerancia con frecuencia posee serias dificultades.

La selección directa en condiciones de campo se dificulta porque los factores ambientales son difícilmente controlables, lo cual afecta la precisión y la repetitividad de esos ensayos. En ocasiones no se pueden garantizar condiciones de temperatura alta en el campo. La tolerancia al estrés está regulada, además, por el desarrollo, es específico de cada etapa, por lo tanto, la tolerancia en una etapa específica de desarrollo de la planta pudiera no estar correlacionada con la tolerancia en otra etapa de desarrollo (118). Se ha demostrado que en tomate las etapas más sensibles al calor son la floración y el cuajado de los frutos, siendo muy poco afectados cuando las temperaturas diurnas/nocturnas se encuentran por encima de 26/20 ^oC y severamente afectadas cuando estas alcanzan valores superiores a 35/26 ^oC (119).

Un estudio separado de los componentes genético-fisiológicos y de desarrollo pudiera proveer un mejor entendimiento de la respuesta de las plantas al estrés de calor y facilitar el desarrollo de plantas con tolerancia al estrés a lo largo de su ciclo de vida (9, 118).

Un método comúnmente utilizado para seleccionar plantas con tolerancia al calor ha sido sembrar materiales mejorados en ambientes de producción e identificar individuos o líneas con gran rendimiento potencial. En tales condiciones, la presencia de otros estreses como plagas, ha hecho que el proceso de selección sea muy difícil, fundamentalmente durante la etapa reproductiva.

Lo ideal sería identificar un criterio de selección durante las etapas tempranas de desarrollo de las plantas, el cual pudiera estar correlacionado con la tolerancia durante la etapa reproductiva. Desafortunadamente, estos no son criterios fáciles de identificar (9).
]]> Un reto importante en la mejora tradicional de la tolerancia al calor es la identificación de los métodos de detección fiables y criterios de selección eficaces para facilitar la detección de plantas tolerantes al calor. En algunas especies vegetales, como el tomate, se ha observado una fuerte correlación positiva entre el cuajado y el rendimiento en condiciones de temperatura alta. Por lo tanto, la evaluación del germoplasma para identificar fuentes de tolerancia al calor, regularmente se ha llevado a cabo mediante la detección del cuajado del fruto en condiciones de temperatura alta (9, 11, 119).

Existen dos herramientas biotecnológicas muy útiles en el estudio y el mejoramiento de la tolerancia al calor en plantas: La selección asistida por marcadores moleculares (MAS, del inglés Marker Assisted Selection) y la transformación genética (Figura).

La utilización de estas herramientas ha contribuido, grandemente, a un mejor entendimiento de las bases genéticas y bioquímicas de la tolerancia al estrés en plantas y, en algunos casos, han conllevado al desarrollo de plantas con incrementos en la tolerancia al estrés. Debido a la complejidad de la tolerancia a estrés abiótico y lo difícil que resulta la selección por el fenotipo, la MAS se ha considerado como una herramienta efectiva en este sentido (1, 9).

El uso de estas herramientas requiere de marcadores genéticos que estén asociados con genes o QTLs que afecten la tolerancia de las plantas al estrés o de componentes individuales que contribuyan a esto (59, 120, 121).

Muchos son los esfuerzos de diferentes investigadores en varios cultivos con vistas a identificar marcadores genéticos asociados a estreses medioambientales, fundamentalmente temperaturas extremas, salinidad y sequia (9); no obstante, pocas son las investigaciones conducidas para identificar marcadores genéticos asociados con la tolerancia al calor.
]]> Es por ello que la comprensión de los mecanismos de tolerancia al calor es importante para diseñar estrategias de mejoramiento en diversos cultivos, incluido el tomate (25, 103, 122, 123). Sin embargo, pocas herramientas han sido informadas en tomate para mejorar la tolerancia a estreses ambientales. En la figura se presenta un esquema que puede ser utilizado con este fin, combinando herramientas clásicas y biotecnológicas (25).

Se debe destacar que la sobreexpresión y el silenciamiento de genes por ingeniería genética que codifican para osmoprotectores, transportadores de iones o enzimas antioxidantes en tomate, constituyen un paso de avance para incrementar la tolerancia al calor en el cultivo.

Desafortunadamente, los progresos en esta dirección dependen de futuros genes que se descubrirán por estudios proteómicos y de transcriptomas, los cuales podrán conducir a un entendimiento más completo de los procesos fisiológicos involucrados en esa respuesta, así como determinar cuáles promotores o factores de transcripción serán los más adecuados en las técnicas de transformación genética.

El conocimiento de las bases genético-fisiológicas de la tolerancia al calor, de conjunto con las técnicas de transformación genética, permitirán incrementar la tolerancia al calor en los cultivares de tomate (9, 25).

En resumen, el mejoramiento genético encaminado a la obtención de líneas, híbridos o cultivares, con adaptabilidad a las temperaturas altas, se encuentra todavía en su fase inicial. A pesar de toda la complejidad de la tolerancia al calor y las dificultades encontradas durante la transferencia de tolerancia, algunas líneas endogámicas y cultivares híbridos con aceptación comercial se han desarrollado y liberado en tomate (117).
]]> Para acelerar tales avances, las áreas de atención prioritaria en el futuro deben ser el diseño y el desarrollo de procedimientos de selección precisos; la identificación y caracterización de los recursos genéticos en condiciones de temperaturas altas; el discernimiento de la base genética de la tolerancia al calor en cada etapa del desarrollo de la planta; el desarrollo y el cribado de grandes poblaciones de mejora, para facilitar la transferencia de genes a los cultivares comerciales (9, 11, 85).

El uso de técnicas avanzadas de biología molecular pudiera facilitar el desarrollo de plantas con mayor tolerancia al calor.

CONSIDERACIONES FINALES

Los recursos genéticos disponibles para las tolerancia al calor se han identificado dentro de las especies de Solanum, sección lycopersicon. Sus componentes fisiológicas y morfológicas se han resuelto y se determinó su base genética a nivel de toda la planta.

Durante los últimos años, muchas líneas de mejora y cultivares se han desarrollado con la capacidad alta de cuajado en condiciones de tolerancia al calor. Muchas de estas líneas también muestran características hortícolas indeseables, en particular, el tamaño pequeño del fruto, bajo rendimiento, pobre cobertura del follaje y pedicelo articulado.

Años de investigación en tomate han dado como resultado el desarrollo de nuevas líneas de mejora con altos rendimientos y cultivares híbridos con tamaño medio, alta capacidad de cuajado y otros atributos agronómicamente deseables, relacionados con este estrés abiótico. Sin embargo, pocas investigaciones se han realizado sobre la base de la genética molecular de la HTA en el tomate. Esta línea de investigación, así como la investigación sobre la relación entre la tolerancia a las temperaturas altas, durante las diferentes etapas de desarrollo de la planta, deben ser fortalecidas. ]]>
Es por ello, que el mejorador de tomate de éxito del futuro será aquel que sea capaz de combinar tres componentes de la mejora moderna, el arte del mejoramiento tradicional de plantas; identificar e introgresar genes de especies silvestres y el acceso y empleo de genes de otras especies, utilizando las técnicas de ADN recombinante, lo cual conllevará a la búsqueda de resultados más desafiantes y excitantes de los que han sido logrados hasta ahora.

Notas al pie

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Recibido: 20 de febrero de 2014
Aceptado: 17 de mayo de 2015