Relación inter específica de Aedes albopictus (Diptera:Culicidae) con especies de culícidos en La Habana, Cuba

Dra.C María del Carmen Marquetti Fernández, ^I Lic. Magalys Pérez Castillo,^II Lic. María Elena Mendizábal Alcalá,^II Dra. Iris Peraza Cuesta,^III MSc. Roberto Eulalio,^II Molina Torriente,^II MsC. Maureen Leyva Silva^I

^I Instituto Medicina Tropical ¨Pedro Kourí (IPK). La Habana, Cuba.
^II Unidad de Vectores. La Habana, Cuba.

Introducción: Aedes aegypti y Aedes albopictus vectores reconocidos de dengue son consideradas especies invasivas que están ampliamente distribuidas en zonas tropicales y parte de regiones templadas del planeta.
Objetivos: determinar la relación inter específica de Ae. albopictus con las comunidades de mosquitos de la provincia de La Habana en dos períodos de tiempo, 1995 -1999 y 2010-2012.
Métodos: se utilizaron los registros anuales de las muestras larvarias de mosquitos del laboratorio de Entomología de la provincia La Habana que forma parte del Programa Nacional de Control de Ae. aegypti.
Resultados: se determinó una coexistencia entre Ae. albopictus y Ae. aegypti al igual que con Culex quinquefasciatus favorecido en el caso de la primera por la fuerte presión con insecticida a que esta sujeta Ae. aegypti durante todo el año y con la segunda por la tolerancia fisiológica a los insecticidas que posee y ser considerada una especie oportunista, mientras que fue evidente el desplazamiento de Aedes mediovittatus por Ae. albopictus en los sitios de cría.
Conclusiones: se espera que continúe la coexistencia entre Ae. albopictus y Ae. aegypti en la provincia La Habana debido al ciclo estacional lluvia-seca presente en Cuba, la disponibilidad de criaderos existente producto de deficiencias en el saneamiento ambiental y problemas en el abasto de agua además del control permanente sobre Ae. aegypti que influye solo parcialmente en las poblaciones de Ae. albopictus.

Palabras clave: Aedes albopictus; relación ínter especifica; coexistencia; dispersión; Cuba.

ABSTRACT

Introduction: Aedes aegypti and Aedes albopictus recognized dengue vectors are considered invasive species that are widely distributed in tropical and temperate regions of the planet. The current distribution of the two Aedes mosquitoes overlap and are affected by interspecific larval competition in their container habitats.
Objective: to determine the interspecific relationship of Ae. albopictus with mosquitoes communities in Havana province in Cuba in two time periods , 1995 -1999 and 2010-2012.
Methods: annual records of mosquito larval samples from Entomology Laboratory Havana province were used for this study.
Results: coexistence between Ae. albopictus and Ae. aegypti as well as with Culex quinquefasciatus was demonstrated favored in the case of the first by strong insecticide pressure is subject Ae. aegypti throughout the year and the second by be considered an opportunistic species and the physiological tolerance to insecticides reported for it, whereas replacement of Ae. mediovittatus by Ae. albopictus was observed. ]]> Conclusions: our study demonstrated the coexistence between Ae. albopictus and Ae. aegypti in Havana province favored by the rainy - dry seasonal cycle present in Cuba , the availability of existing breeding sites product sanitation deficiencies and problems in the water supply, in addition to the permanent control of Ae. aegypti that only influencing populations of Ae. albopictus partially.

Key words: Aedes albopictus; interspecific relation; coexistence; dispersion; Cuba.

INTRODUCCIÓN

El dengue es una enfermedad infecciosa emergente que se estima que afecte entre 50 y 100 millones de individuos cada año en áreas tropicales y sub tropicales.¹

Aedes aegypti y Aede albopictus vectores reconocidos de dengue son consideradas especies invasivas que están ampliamente distribuidas en zonas tropicales y parte de regiones templadas del planeta. Estos mosquitos poseen la habilidad de criar en una gran variedad de recipientes artificiales lo que ha favorecido su dispersión pasiva a través de las diferentes vías de transportación.^2,3

Estudios de laboratorio y de campo han indicado que en la mayoría de las condiciones Ae. albopictus es un competidor superior comparado con otras especies de culícidos^4-10 concordando esta afirmación con la relativa dominancia de este mosquito en varios lugares independientemente de que también existan áreas donde coexista con otras especies y áreas donde no ha podido establecerse. En Fiji Ae. albopictus coexiste con Ae. aegypti, Aedes polynesiensis y Aedes pseudoscutellaris en una localidad, mientras que en otra existió un cierto desplazamiento de Ae. pseudoscutellaris por Ae. albopictus.¹¹ La competencia ínter específica en comunidades de mosquitos puede ser afectada por factores ambientales que pudieran revertir las ventajas competitivas que pueden guiar a la coexistencia entre especies.¹²

Los mecanismos que favorecen la coexistencia de estas especies o la exclusión de alguna de ella son desconocidos, aunque diversos experimentos han mostrado la existencia de factores ambientales que afectan la dispersión de Ae. albopictus y los patrones de coexistencia o exclusión de Ae. aegypti y Ae. albopictus.^13-15 Por otra parte una condición específica en la competencia entre ambas especies se ha documentado por medio de una variable física dada por los recipientes secos en áreas determinadas y por el tipo de materia orgánica que se encuentra en los sitios de cría de ambas especies.^16-18

En el ecosistema urbano de la provincia de La Habana se encuentran en mayor presencia cuatro especies de mosquitos interactuando en los sitios de cría: Ae. aegypti el cual está sujeto a un control permanente llevado a cabo por el programa de control de esta especie establecido en Cuba desde 1981, a través de larvicidas (temefós o abate) y adulticidas (fundamentalmente insecticidas piretroides); Ae. albopictus especie introducida; Aedes mediovittatus la cual es considerada especialista en la utilización de los huecos de árboles^23-25 pero que se demostró su expansión hacia otros tipos de sitios de cría principalmente artificiales reportados como preferidos por Ae. aegypti en el periodo 1982-1995³ y Culex quinquefasciatus considerada una especie urbana y oportunista.³

Debido a la permanencia y a la dispersión paulatina de Ae. albopictus después de su introducción en el ecosistema urbano y peri urbano de varios municipios de la provincia La Habana, capital de Cuba, nos propusimos en este trabajo determinar la relación inter específica de Ae. albopictus con las comunidades de mosquitos de La Habana en dos períodos de tiempo, desde su introducción en 1995 hasta 1999 y en el período 2010-2012.

MÉTODOS

Descripción de la provincia de La Habana

La Habana se encuentra ubicada en la región occidental de Cuba, entre 22°58', 23°10' de latitud norte y los 82°30', 82°06' de longitud oeste. Ocupa el decimocuarto lugar en extensión entre las provincias con 721,01 kilómetros cuadrados, representando el 0,7 por ciento de la superficie total del país. La provincia de La Habana se divide administrativamente en 15 municipios cuyos nombres son:Plaza de la Revolución, Habana Vieja, Centro Habana, Diez de Octubre, Cerro,Arroyo Naranjo, Boyeros, Playa, Marianao, La Lisa,Guanabacoa, Regla, Habana del Este, San Miguel del Padrón y Cotorro (Oficina Nacional de Estadísticas de Cuba, 2011).

Muestreo entomológico

Se utilizaron los registros anuales de las muestras larvarias de Ae. albopictus del laboratorio de Entomología de la provincia La Habana que forma parte del Programa Nacional de Control de Ae. aegypti implementado en Cuba en 1981 y que actualmente se le incluye Aedes albopictus. El período estudiado para ver la asociación entre especies fue 1995-1999 y 2010-2012, mientras que para determinar presencia en los municipios fue 1995-2012.

La toma de muestras se realizó en todos los depósitos conteniendo agua en los bloques o manzanas, así como en los terrenos baldíos presentes en las áreas urbanas y peri urbanos del universo de cada municipio que compone la provincia La Habana. Los tipos de depósito inspeccionados correspondieron a: los de almacenamiento de agua como tanques bajos, cubos, tanques elevados, cisternas entre otros; los pequeños depósitos artificiales misceláneos como latas, pomos, botellas, bebederos de animales, vasos plásticos etc; neumáticos usados; los desagües, alcantarillado, fosas; los criaderos naturales como hueco de árboles, charcos, cascarones de coco etc y las larvitrampas. Éstas consisten en una porción de un cuarto de neumático de automóvil con 45 centímetros de arco y 40 centímetros de cuerda, cerrado en su parte superior conteniendo un litro de agua y se coloca a 50 centímetros del suelo en el interior y exterior de los locales y se utilizan para la vigilancia de Ae. aegypti y de Ae. albopictus. El personal que realizó el muestreo lo constituyó el del programa de control de Ae. aegypti. La frecuencia de los muestreos fue mensual y se siguió la metodología de encuestas del programa.²⁶ Debido al muestreo riguroso que implicaba la revisión del universo completo, este hizo que el esfuerzo del mismo fuera elevado.

De cada recipiente positivo a mosquito se extrajo una muestra por medio de un gotero, la cual se colocó en viales conteniendo alcohol al 70 por ciento los que se etiquetaron con la información necesaria como fecha y lugar de colecta. Las muestras fueron identificadas utilizándose claves morfológicas ^24,25. Los especímenes se conservan en el laboratorio provincial de entomología donde se realizó además el control de la calidad al cien por ciento de las muestras identificadas previamente en los laboratorios de entomología de cada municipio.

Análisis estadístico

Se utilizó el coeficiente de correlación de Spearman para corroborar la dispersión de Ae. albopictus en la provincia para un tamaño de muestra de N=15 y un nivel de significación de p=0,05 y para una N=10 y un nivel de significación de p=0,001, representando N el número de municipios de la provincia, además un chi cuadrado para determinar la asociación entre Ae. albopictus con las diferentes especies de mosquitos y entre los dos períodos comparados considerando un nivel de significación de p=0,001.

RESULTADOS

En la figura 1 se observa el número de municipios con presencia de Ae. albopictus en el período 1995 hasta el 2012. En 1995 se registra por vez primera en la provincia y en Cuba en 4 municipios, estando presente en 10 en 1999, seguido por una disminución en los dos años siguientes. A partir del 2002 el incremento del número de municipios positivos permanece igual o mayor que 13 con excepción del 2006.

En la tabla 1 se muestra los por cientos de presencia de Ae. albopictus en cada municipio separados en un primer periodo 1995-2001, período de crecimiento del número de municipios invadidos y en un segundo período de estabilidad 2002-2012 y el total. Cuando se aplicó el coeficiente de correlación de Spearman para correlacionar entre los dos períodos la dispersión de Ae. albopictus en la provincia (N=15 total de municipios) se encontró un valor de r_s= 0,518, p<0,05, comprobándose que de forma general los municipios con baja o alta incidencia de la especie en el primer período, lo mantuvieron en el segundo. Los municipios formaron 4 grupos. El primero (A) representado por Centro Habana, el cual no fue positivo a este mosquito en el primer período y mantuvo muy baja positividad en el segundo período. Un segundo grupo (B) con valores no distantes entre los dos períodos. Un tercer grupo (C) caracterizado por bajos valores de positividad en el primer período y un 100% de presencia de Ae. albopictus en el segundo y un cuarto grupo (D) donde desde la introducción de Ae. albopictus mantuvieron por cientos por encima de un 50% en el primer período y con un 100% en el segundo exceptuando el municipio Plaza de la Revolución, demostrándose en este grupo un establecimiento rápido de la especie desde su introducción. Para N=10 (eliminando el grupo C) r_s= 0,775, p< 0,01.

En la tabla 2 se muestra el número de muestras de Ae. albopictus colectadas, el total de estas asociadas con otras especies de mosquitos y en particular el número asociados con Ae. mediovittatus, Ae, aegypti, Culex quinquefasciatus y con otros culícidos: (Culex nigripalpus, Aedes scapularis, Psorophora confinnis, Culex corniger, Culex americanus y Anopheles albimanus) en relación a los dos períodos estudiados. La relación de asociación de Ae. albopictus con los culícidos presente en los sitios de cría en los dos periodos estudiados (tabla 3 y figura 2) mostró un valor de X²= 485; (p< 0,001) es decir, las asociaciones fueron fuertemente dependientes del período estudiado.

Básicamente en comparación con el período 1995-1999, para el 2010-2012 la asociación con Ae. aegypti aumentó y con Ae. mediovittatus disminuyó. Además de la asociación también se encontró una gran cantidad de sitios de cría con solo la presencia de Ae. albopictus. Por otra parte es importante mencionar que también existieron sitios de cría con presencia de 3 o 4 especies de culícidos que por su baja frecuencia de aparición no se tuvieron en cuenta en el estudio.

DISCUSIÓN

Ae. albopictus a partir del 2007 hasta el 2012 estuvo en más de 13 municipios de los 15 que posee la provincia La Habana, lo que evidencia además de su introducción su poder de dispersión. Hay que destacar que en los primeros años de su introducción (1995-1997) se trató de eliminar principalmente a través de medios químicos, pero no se logró el objetivo; esto pudo deberse a varios factores como los de tipo operacionales en el control realizado o por desconocimiento sobre el estado de susceptibilidad y/o resistencia de la especie a los insecticidas utilizados en su control en ese momento, entre otros factores.³ Por otra parte diferentes autores son de la opinión de que el control de Ae. albopictus particularmente se hace excesivamente difícil por vivir mas lejos de las viviendas lo que implica una cobertura mas extensa que las de Ae. Aegypti.²⁷

La escasa presencia en los municipios Centro Habana y Habana Vieja en gran parte del período estudiado, se debió fundamentalmente a la carencia de zonas con abundante vegetación en estos municipios considerados eminentemente urbanos. La presencia de vegetación es importante para este mosquito, ya que se ha demostrado que en áreas rurales donde ésta se elimina raramente se encuentra.²⁸

Hay que destacar que la presencia de Ae. albopictus se manifiesta en lugares más rurales que los utilizados por Ae. aegypti . Existen trabajos que confirman este planteamiento como los realizados en un municipio de La Habana, donde se demostró una distribución alopátrica para ambas especies con un predominio de Ae. albopictus en las zonas más rurales y un aumento de sus poblaciones dependiente de las precipitaciones,²¹ mientras que en la Florida, en Estados Unidos esta especie se encontró principalmente en cementerios, observándose una colonización rápida en grandes extensiones de zonas rurales.^29,30

En Cuba además, se demostró la dispersión paulatina y rápida de Ae. albopictus en la provincia de Pinar del Río, la más occidental de Cuba desde el 2003 que se introdujo, hasta el 2008 que ocupaba toda la provincia.³¹

La dispersión de Ae. albopictus que se observa en Cuba de forma general se ha registrado en varias partes del mundo como en Norte, Sur y Centro América, en la zona del Caribe, en regiones de África y en alrededor de 20 países europeos.^32-40

Existen dos factores determinantes que favorecen la dispersión de Ae. albopictus: las condiciones climáticas dadas por temperaturas cálidas, régimen de precipitaciones y valores de humedad relativa idóneas para el completamiento de su ciclo de vida y sobrevivencia y la gran plasticidad ecológica que presenta este mosquito, que se manifiesta en el amplio rango de depósitos que utiliza para su cría, muchos de ellos garantizado como resultado de la actividad humana.^41,42

Trabajos recientes han mostrado que dosis de insecticidas más bajas que las LD₅₀ pueden causar una mortalidad significativa si estos se combinan con estrés ecológicos tales como presión de predación o competencia.^43-44 Alternativamente, los insecticidas también puede afectar la interacción inter específica donde una especie es más tolerante a un insecticida que a otro.⁴⁹ Aunque existe escasa información sobre el efecto de los insecticidas en la competencia inter específica, en Estados Unidos se registró que el malatión facilitó la coexistencia entre Ae. albopictus y Aedes atropalpus.⁴⁵

Estudios realizados con Aedes japonicus, otro mosquito invasivo procedente de Asia y superior competidor que Ae. atropalpus mencionan el posible desplazamiento de éste último de sus sitios de cría compuesto por acumulaciones de agua en las rocas,⁴⁶ sin embargo, se ha demostrado que Ae. japonicus es más susceptible a malatión que Ae. albopictus y en experimentos de competencia inter específica entre ambos Ae. japonicus no sobrevivió a tratamientos con malatión a 0.11 ppm.^{47, 48} Este resultado condujo a predecir que la presencia de malatión podría beneficiar a Ae. atropalpus y prevenir un desplazamiento completo de ésta especie de su hábitat por estas dos especies invasivas, Ae. albopictus y Ae. japonicus.

En Cuba no existen datos sobre la susceptibilidad y/o resistencia de Ae. albopictus a los insecticidas en uso en el país por el Programa de control de Ae. aegypti, pero si sobre la resistencia de poblaciones de Ae. aegypti al larvicida temefós.^50-52

Futuras investigaciones podrían desarrollarse para determinar el efecto de estos en bajas concentraciones y medir su impacto en la relación inter específica con las comunidades de mosquitos de mayor presencia en el ecosistema urbano cubano.

Se debe mencionar que a pesar de que se considera que Ae. albopictus es un vector de dengue menos eficiente que Ae, aegypti por permanecer generalmente en áreas suburbanas y no en ambientes urbanos domésticos, ser menos antropifílico y usualmente alimentarse de un solo individuo,⁵³ factores que repercuten en que los brotes producidos por este mosquito sean menos explosivos que en los lugares donde prevalezcaAe. aegypti en la última década este mosquito ha estado involucrado en brotes de dengues en diferentes áreas del mundo. ^54-56

Por otra parte se ha planteado la hipótesis de que la dispersión de Ae. albopictus y el consecuente reemplazo de las poblaciones de Ae. aegypti en muchos lugares podría resultar en una disminución en la transmisión de dengue.⁵⁶ En nuestros resultados donde se plantea la coexistencia entre ambas especies se sugiere que la misma debe ser monitoreada ante la ocurrencia de transmisión de dengue en el área estudiada ya que esto pudiera potenciar o no la misma.

En cuanto a Ae. mediovittatus, si es evidente que Ae. albopictus ha podido desplazarlo de los sitios de cría en el ambiente urbano, principalmente de los recipientes artificiales que pasó a ocupar esta especie en las décadas del 80 y principios de los 90 del siglo XX pasado cuando las poblaciones de Ae. aegypti fueron minimizadas y no estaba presente Ae. Albopictus.³ Se debe mencionar queAe. mediovittatus es un vector competente de dengue y muestra una alta transmisión vertical de los 4 serotipos de dengue^{25, 53,57-58} y se ha sugerido además que este mosquito puede contribuir al mantenimiento del dengue en Puerto Rico y Cuba durante los períodos inter epidémicos.^57,59

Cx. quinquefasciatus, vector de filariosis linfática y varias encefalitis²⁴ al igual que Ae. aegypti evidencia una coexistencia con Ae. albopictus en los sitios de cría en el área estudiada. En esta especie está reportada una tolerancia fisiológica y una resistencia genética natural a los insecticidas^60,61 que influye y hace que a pesar de estar sometida a una fuerte presión selectiva indirecta provocada por los tratamientos que recibe Ae. aegypti, logra mantener sus poblaciones; este comportamiento fue observado en Brasil y Cuba.^62-63

En conclusión se debe esperar que continúe la coexistencia entre Ae. albopictus y Ae. aegypti en la provincia La Habana favorecido por el ciclo estacional lluvia-seca presente en Cuba, así como la disponibilidad de criaderos existente producto de deficiencias en el saneamiento ambiental y problemas en el abasto de agua además del control permanente sobre Ae. aegypti que influye parcialmente en las poblaciones de Ae. albopictus.

Agradecimientos

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Dra. en Ciencias de la Salud María del Carmen Marquetti Fernández. Instituto Medicina Tropical ¨Pedro Kourí (IPK) Autopista Novia del Mediodia Km 6 ½, Apartado 601. La Lisa, Ciudad de La Habana, Cuba.
Correo electrónico: marquetti@ipk.sld.cu