La macrofauna edáfica como indicador biológico del estado de conservación/perturbación del suelo. Resultados obtenidos en Cuba

Edaphic macrofauna as biological indicator of the conservation/disturbance status of soil. Results obtained in Cuba

Grisel Cabrera

Instituto de Ecología y Sistemática, CITMA. Carretera de Varona km 3 1/2 Capdevila, Boyeros, La Habana 19 CP 11900, Cuba.
E-mail: grisel17@ecologia.cu ]]>  

RESUMEN

Para predecir el estado de degradación de un suelo se utiliza un grupo de variables que abarcan sus propiedades físicas, químicas y/o biológicas. La macrofauna, que incluye los invertebrados del suelo mayores de 2 mm de diámetro, es un componente biológico que puede ser usado con este fin. Tanto su riqueza taxonómica como su densidad, biomasa y composición funcional cambian en dependencia del efecto de diversos usos y manejos de la tierra. La presente reseña reafirma que las características de la macrofauna y los resultados obtenidos, principalmente en Cuba, sobre su variación en ecosistemas con diferentes niveles de antropización, avalan el uso potencial de esta fauna como indicador biológico del estado de conservación del suelo. Las investigaciones futuras deben considerar un nivel taxonómico más bajo en la identificación de la macrofauna, y relacionar su composición taxonómica y funcional con los factores climáticos y pedológicos.

Palabras clave: conservación de suelos, fauna del suelo.

ABSTRACT

In order to predict the degradation status of a soil, a group of variables comprising its physical, chemical and/or biological properties is used. Macrofauna, which includes soil invertebrates higher than 2 mm of diameter, is a biological component that can be used for such purpose. Its taxonomic richness as well as its density, biomass and functional composition change depending on the effect of diverse land uses and managements. This review reaffirms that the macrofauna characteristics and the results obtained, mainly in Cuba, about its variation in ecosystems with different anthropization levels, support the potential use of this fauna as biological indicator of the soil's conservation status. Future studies should consider a lower taxonomic level in the identification of macrofauna, and relate its taxonomic and functional composition to the climate and pedological factors.

Key words: soil conservation, soil fauna.

INTRODUCCIÓN

La identificación de los indicadores de la calidad del suelo es actualmente un problema universal, debido a la importancia de este recurso para la producción vegetal y para la alimentación animal y humana. Por lo general, se han utilizado un grupo de variables para predecir la salud del suelo, a partir del estado de sus propiedades físicas, químicas y/o biológicas.

Desde el punto de vista biológico, en la evaluación del estado de conservación/perturbación del suelo y del ecosistema se puede tomar en cuenta la macrofauna edáfica, la cual agrupa los invertebrados mayores de 2 mm de diámetro. Muchos organismos de la macrofauna son importantes en la transformación de las propiedades del suelo, entre ellos: las lombrices de tierra (Annelida: Oligochaeta), las termitas (Insecta: Isoptera) y las hormigas (Insecta: Hymenoptera: Formicidae), que actúan como ingenieros del ecosistema en la formación de poros, la infiltración de agua y la humificación y mineralización de la materia orgánica. Otra parte de los macroinvertebrados intervienen en la trituración de los restos vegetales (e.g. Coleoptera, Diplopoda, Isopoda, Gastropoda) y algunos funcionan como depredadores de animales vivos de la macrofauna y la mesofauna edáfica (e.g. Araneae, Chilopoda) (Cabrera, Robaina, Ponce de León, 2011a).

Las comunidades de la macrofauna varían en su composición, abundancia y diversidad, en dependencia del estado de perturbación del suelo causado por el cambio de uso de la tierra, lo que permite valorar estas comunidades como bioindicadores de calidad o alteración ambiental (Pashanasi, 2001; Lavelle, Senapati y Barros, 2003; Ruiz, 2007; Velásquez et al., 2009; Cabrera, Robaina, Ponce de León, 2011b).

Este trabajo resume las características biológicas, ecológicas y funcionales de la macrofauna edáfica y los resultados obtenidos, principalmente en Cuba, sobre su variación en diferentes usos de la tierra, que avalan la utilización potencial de esta fauna como indicador biológico del estado de conservación/perturbación del suelo.

Características de la macrofauna para su uso como indicador biológico del estado de conservación/perturbación del suelo

En la literatura se han abordado varias características para el uso de un determinado grupo taxonómico como bioindicador, basado en este concepto. Los invertebrados que integran la macrofauna del suelo manifiestan algunos de estos rasgos, lo cual justifica su utilización como indicadores biológicos. Entre ellos se pueden señalar: la ventaja de su diversificación taxonómica y ecológica, sus hábitos relativamente sedentarios, la presencia a lo largo del año, y la posibilidad de que sean manipulados e identificados (tratamiento taxonómico). También su corto período entre generaciones permite una rápida respuesta poblacional a los cambios ambientales, y su alta densidad y capacidad de reproducción posibilitan un muestreo intensivo, sin que ello provoque desequilibrio en la comunidad. Otras características son: su importancia funcional en los ecosistemas y una respuesta aparentemente previsible ante las perturbaciones (Brown, 1997; McGeoch, 1998; Jones y Eggleton, 2000; McGeoch ,van Rensburg y Botes, 2002). Además, el hecho de que sean relativamente fáciles de ver, identificar y manipular en condiciones de campo, para ser evaluados por los productores, es otro aspecto válido en su elección como bioindicadores (Zerbino, 2005).

Como indicador biológico del estado de conservación/perturbación del suelo, la macrofauna edáfica debe estar relacionada con atributos físicos y químicos de este, que a la vez manifiestan la productividad del ecosistema. Dentro de este tipo de organismo se encuentran las lombrices de tierra, que, por ser de cuerpo blando y limitada movilidad, son afectadas por factores como el clima, la alimentación, la humedad, la textura y las condiciones químicas del suelo; por lo que manifiestan cambios de composición y abundancia en una corta escala de tiempo (Chocobar, 2010). Las lombrices de tierra tienden a prevalecer en ambientes edáficos húmedos, no compactados y con alto contenido de materia orgánica. ]]> También los organismos epígeos con función detritívora, representados fundamentalmente por los diplópodos (milpiés), isópodos (cochinillas), algunos coleópteros (escarabajos) y gastrópodos (caracoles), pueden ser utilizados para indicar el estado de perturbación en el medio edáfico. Ellos viven y se alimentan en la superficie del suelo, con lo que ayudan en el fraccionamiento de la hojarasca y, por ende, en los procesos de descomposición y mineralización de la materia orgánica. Esta comunidad detritívora, una de las más expuestas en dicha superficie, es muy sensible a los cambios bruscos de humedad y temperatura, por lo que tienden a desaparecer ante estas condiciones de estrés. Tal situación puede estar ocasionada por la menor cobertura vegetal y entrada de residuos, así como por la mayor exposición a la radiación solar (Zerbino, Altier, Morón y Rodríguez, 2008). Principalmente la humedad puede influir en funciones vitales de estos organismos, tales como el intercambio gaseoso, la reproducción y la alimentación. Los artrópodos epígeos con función detritívora son más abundantes y diversos en ambientes con una incorporación continua y variada de hojarasca, bajas temperaturas y alta humedad en el suelo.

Uso de la macrofauna como indicador biológico del estado de conservación/perturbación del suelo a escala mundial

En los últimos años, el estudio de las comunidades de macroinvertebrados del suelo ha comprendido su relación con los procesos físicos, químicos y biológicos de este. Otras investigaciones más recientes han abordado la respuesta de la macrofauna edáfica ante diferentes usos de la tierra, en un gradiente de suelos desde ecosistemas naturales hasta agroecosistemas, con el propósito de generar índices de salud edáfica y manejar algunas poblaciones de invertebrados, como alternativas para el avance de sistemas productivos sostenibles, que a su vez preserven la biodiversidad del suelo.

A pesar de la intención de estos estudios en la búsqueda de indicadores específicos, a nivel internacional hasta el momento, el tratamiento de la macrofauna para indicar el funcionamiento del medio edáfico y del ecosistema se ha realizado a partir de las propias características de estas comunidades. El comportamiento de su riqueza taxonómica, diversidad, densidad, biomasa y composición funcional se ha usado directamente en la evaluación de diferentes usos y manejos de los suelos (Villalobos et al., 2000; Marín, Feijoo y Peña, 2001; Pashanasi, 2001; Tapia-Coral, 2004; Tsukamoto y Sabang, 2005; Zerbino, 2005; Ruiz, 2007; Zerbino et al., 2008; Huerta-Lwanga et al., 2008). Solamente Velásquez (2004) ha diseñado un indicador de la calidad del suelo, a partir de la relación entre la abundancia y diversidad de la macrofauna y de diferentes variables químicas, físicas y micromorfológicas del suelo.

La eficacia de las lombrices de tierra como bioindicadores del grado de perturbación del suelo, debido a la intensidad del uso de la tierra, ha sido comprobada por diferentes autores (Lavelle et al., 1994; Gónzalez, Zou y Borges, 1996; Rodríguez, 2000; Feijoo, Zúñiga, Quintero y Lavelle, 2007), los cuales detectaron la afectación de las poblaciones de lombrices en un gradiente desde sabanas y pastizales de los trópicos húmedos, seguidos de bosques primarios, plantaciones de árboles y tierras en descanso, hasta sistemas con alto grado de intervención agrícola, donde estas poblaciones estuvieron desfavorecidas. Específicamente Rodríguez (2000) apuntó que la destrucción/fragmentación de los hábitats naturales y, como consecuencia, el deterioro del contenido de materia orgánica del suelo debido a la pérdida o transformación de la vegetación original, determinan la disminución de la riqueza y la abundancia de las lombrices de tierra.

Por el contrario, otros grupos como las termitas adquieren importancia en zonas de cultivos, donde su invasión y agresividad han estado relacionadas con condiciones adversas de temperatura y humedad, así como con el contenido y la calidad del material orgánico en el suelo. En función de ello, Barros, Pashanasi, Constantino y Lavelle (2002) y Lavelle et al. (2003) sugirieron el empleo del índice de la densidad lombrices/termitas, en el cual la dominancia de las lombrices se corresponde con los hábitats conservados, y la prevalencia de termitas como organismos oportunistas y más resistentes a perturbaciones inducidas indica hábitats menos conservados o con algún nivel de degradación. Aunque este índice define a las termitas como grupo oportunista y de rápida colonización, diversos autores plantean los cambios que sufren sus comunidades; primariamente las especies humívoras que habitan en el suelo, a partir de la fragmentación, aislamiento y degradación de los hábitats (Bandeira y Vasconcelos, 2002; Bandeira, Vasconcelos, Silva y Constantino, 2003); mientras que otros las señalan como las primeras colonizadoras en ambientes deforestados, con suficiente material leñoso remanente, en cuya descomposición intervienen (Cunha, 2006). En general, el índice de la densidad lombrices/termitas ha tenido poca aplicación, a nivel internacional, en investigaciones de la macrofauna con tal enfoque.

Estudios sobre la macrofauna del suelo y su potencial como indicador biológico, en Cuba

Entre los primeros estudios de la macrofauna edáfica en Cuba, se pueden señalar los realizados en los ecosistemas boscosos de la Sierra del Rosario (González y Herrera, 1983; López, González y Herrera, 1986; González y López, 1987; Prieto y Rodríguez, 1996), que mostraron resultados con una alta riqueza de órdenes de la macrofauna, con predominio de Hymenoptera (Formicidae), Coleoptera y Haplotaxida. Más adelante, la mayoría de los estudios ecológicos abordaron grupos específicos de la macrofauna, principalmente las lombrices de tierra y los diplópodos, y el efecto de los ecosistemas naturales y/o perturbados sobre estas comunidades (Martínez y Rodríguez, 1991; Rodríguez, 2000; Martínez y Sánchez, 2000; Rodríguez y Martínez, 2001; Fernández-Valle, 2001; Martínez, 2002; Prieto et al., 2003). Los trabajos evidenciaron que la diversidad y la abundancia de estos grupos fueron sustancialmente mayores en los ecosistemas con menores niveles de antropización. ]]> En el país, también un grupo de trabajos han caracterizado la macrofauna del suelo en diferentes sistemas de uso de la tierra, y han evaluado el tipo de uso o formación vegetal y el manejo de los suelos y los cultivos. De esta manera, Sánchez, Milera, Suárez y Alonso (1997); Rodríguez y Crespo (1999); Sánchez, (2001); Rodríguez et al. (2002a); Rodríguez, Torres, Crespo y Fraga (2002b); Sánchez y Milera (2002); Sánchez, Hernández y Simón (2003); Sánchez y Reyes (2003); Sánchez y Crespo (2004); Lok (2005); Hernández y Sánchez (2006); Rodríguez et al. (2008a); Rodríguez et al. (2008b) y Sánchez et al. (2008) describieron los estudios en sistemas de pastizales y en sistemas silvopastoriles con la asociación de leguminosas arbóreas bajo diferentes manejos, de los cuales solo algunos se citan a continuación.

Rodríguez et al. (2002a) compararon un sistema de pasto natural con otro de pasto natural más 100% de leucaena (Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit), y encontraron mayor densidad y biomasa de la macrofauna en la mayoría de los años del estudio, en el segundo sistema. Los resultados confirmaron la influencia favorable de la leucaena como especie arbórea en el pastizal, al proporcionar hojarasca de mejor calidad y un microambiente más idóneo para la actividad de la macrofauna en el suelo.

Asimismo Sánchez y Reyes (2003), al estudiar la morera (Morus alba L.) en monocultivo y asociada con diferentes leguminosas arbóreas (Gliricidia sepium (Jacq.) Kunth ex Walp. y Albizia lebbeck (L.) Benth.), observaron una respuesta positiva en la colonización de los organismos en el suelo, sobre todo con la presencia de los árboles leguminosos. En estos últimos sistemas se obtuvieron densidades de más de 30 ind.m-2 para las lombrices de tierra, las cochinillas y los escarabajos, y de más de 100 ind.m-2 para los caracoles, valores superiores a los alcanzados en el monocultivo de la morera.

Lok (2005), en su investigación sobre la selección de indicadores de estabilidad del sistema suelo-pasto en pastizales monocultivados con guinea (Panicum maximum Jacq.), en silvopastoreo con leucaena, y en una mezcla múltiple de leguminosas rastreras (Neonotonia wightii (Arn.) Lackey, Pueraria thumbergiana (Siebold & Zucc.) Benth. y Macroptilium atropurpureum (Moc. & Sessé ex DC). Urb.), concluyó que los indicadores edáficos, entre ellos la densidad y la biomasa de la macrofauna del suelo y principalmente de las lombrices de tierra, tuvieron un progreso favorable solo en los pastizales con silvopastoreo y con leguminosas rastreras; mientras que en el pastizal con monocultivo de guinea se produjo, con el tiempo, una tendencia a la disminución de la actividad biológica del suelo.

En otros trabajos realizados en siete sistemas silvopastoriles con diferentes suelos y manejos en la región occidental, se observó, inicialmente, un incremento de los organismos edáficos en los suelos Pardos grisáceos, debido a sus características de retención de humedad, a lo que contribuyó también la introducción de plantas arbóreas (Sánchez et al., 2008).

Todos los resultados que se comentaron indican que los sistemas productivos con elementos arbóreos presentan una riqueza de grupos y una abundancia de la macrofauna comparables con las de ecosistemas naturales, como los bosques, debido a la mayor disponibilidad de recursos para el refugio y la alimentación de la edafofauna.

En los ecosistemas de pastizales se condujeron, conjuntamente, investigaciones sobre la influencia de la macrofauna edáfica en la descomposición de las bostas y de la hojarasca, las cuales demostraron su intervención en el reciclaje de nutrientes (Soca, Simón, Sánchez y Gómez, 2002; Rodríguez et al., 2003; Sánchez, 2007; Sánchez et al., 2008). Soca et al. (2002), en un sistema silvopastoril y otro de pastos solamente, observaron una rápida descomposición de las bostas de bovinos en el primero, en comparación con el sistema sin árboles, debido a la incidencia de una alta densidad de la macrofauna en especial de coleópteros. Rodríguez et al. (2003), al estudiar la descomposición de las bostas en un pastizal sometido a pastoreo rotacional en un cuartón de pasto estrella (Cynodon nlemfuensis Vanderyst), no encontraron diferencias significativas en la densidad y la biomasa de la macrofauna entre los diferentes momentos estudiados, durante el proceso de descomposición. Los taxones de la macrofauna observados en la intervención de este proceso fueron pocos, entre ellos: Blattodea, Coleoptera, Hymenoptera, Dermaptera, Haplotaxida, Isopoda, Diplopoda y Chilopoda.

Por otra parte, tanto Sánchez (2007) como Sánchez et al. (2008), en experimentos de descomposición de la hojarasca por la macrofauna del suelo en ambientes con guinea y con leucaena más guinea, determinaron, para el primer sistema: tres phyla, cinco clases, ocho órdenes, siete géneros y siete especies, constituidos por 77% de detritívoros y 11,11% de herbívoros y de depredadores; y para el segundo sistema hallaron: tres phyla, cinco clases, nueve órdenes, siete géneros y siete especies de la macrofauna, formados por 56% de organismos detritívoros, 35% de herbívoros y 9% de depredadores, lo que mostró resultados similares en ambos pastizales en cuanto a los organismos. No obstante, se establecieron diferencias en la velocidad de descomposición, la cual fue más intensa en el sistema silvopastoril de leucaena más guinea, por el beneficio de la leucaena a través del nitrógeno fijado, el aporte y la calidad de la hojarasca, y las condiciones edafoclimáticas más favorables para la acción de los organismos descomponedores.

Los últimos estudios realizados en el país también incluyeron la caracterización de la macrofauna del suelo en sistemas agroganaderos, ubicados en la actual provincia de Artemisa, los cuales son manejados mediante métodos agroecológicos (Cabrera, Martínez y Rodríguez, 2007). Las características de las comunidades de invertebrados establecidas en cada área, tales como los valores superiores de riqueza taxonómica, de densidad y de biomasa en las áreas policultivadas y de forraje respecto al pastizal (fig. 1), y además los mayores índices de diversidad y equitatividad obtenidos para la mayoría de los grupos faunísticos en el policultivo (tabla 1), fueron elementos que avalan el efecto beneficioso del manejo agroecológico aplicado en estos sistemas, el cual consistió en la rotación de cultivos, la incorporación de abonos orgánicos y la siembra de plantas perennes.

]]> Con posterioridad, Serrano (2010) relacionó la composición y la estructura de la comunidad de macroinvertebrados edáficos con las formaciones vegetales de bosque y uveral, en el litoral norte de la actual provincia de Mayabeque. El estudio mostró que las variaciones de la macrofauna en cuanto a composición y abundancia, al nivel taxonómico de orden, no estuvieron determinadas por la formación vegetal; aunque la alta similitud cuantitativa entre estas comunidades indicó el semejante nivel de disturbio en los sitios estudiados.

Recientemente, Cabrera et al. (2011a, 2011b) extendieron su investigación a cuatro usos de la tierra en la Llanura Roja de Artemisa y Mayabeque, y su efecto sobre la riqueza, abundancia y composición funcional de la macrofauna del suelo. Estos autores obtuvieron que el uso de los bosques secundarios estuvo mejor representado en la riqueza taxonómica, la densidad y la biomasa de la macrofauna, con relación a los restantes usos de los pastizales, los cultivos varios y los cañaverales. Además, en los bosques secundarios encontraron mayor representación en la densidad y la biomasa del grupo funcional de los detritívoros, y también en la biomasa de los ingenieros del suelo por la influencia de las lombrices de tierra. Este último grupo de ingenieros del suelo prevaleció en cuanto a la densidad en los pastizales, los cultivos varios y los cañaverales, cuyos valores estuvieron originados por la alta abundancia de las hormigas en estos sistemas con mayor nivel de antropización (fig. 2). Los resultados indicaron el nivel de perturbación del medio edáfico, debido a la intensidad de uso de la tierra.

CONCLUSIONES

Los resultados obtenidos en la evaluación de la macrofauna edáfica, en ecosistemas con diferente grado de conservación/perturbación en Cuba, permiten proponer como indicador de la valoración del estado del suelo el comportamiento de las poblaciones de lombrices de tierra, a través de su riqueza de especies, su densidad (ind.m-2) y su biomasa (gm-2); así como la proporción que presenta la comunidad epígea con función detritívora, tanto en la densidad como en la biomasa, con respecto a los restantes grupos funcionales de la macrofauna.

También permiten identificar a las hormigas como indicadores de perturbación del medio edáfico, debido a su habilidad para sobrevivir mayormente en suelos agrícolas, a pesar de los disturbios de dicho medio, lo que se evidenció por su prevalencia en abundancia y resistencia en sistemas que tenían algún nivel de intervención antrópica.

Es válido mencionar que se han realizado esfuerzos para definir valores límites, intervalos y porcentajes de variación universales referidos solo a indicadores biológicos que representen las condiciones óptimas de un suelo, pero ha resultado muy difícil debido a la gran variabilidad espacio-temporal de estos indicadores.

Estos resultados que se han obtenido en el país hasta la actualidad no son suficientes, por lo que las futuras investigaciones deberán considerar un nivel taxonómico más bajo en la identificación de la macrofauna, y relacionar su composición taxonómica y funcional con factores climáticos y pedológicos; todo ello con la finalidad de identificar índices, o específicamente taxones de la macrofauna, como indicadores del estado de salud y funcionalidad del suelo, y que tales índices puedan ser generalizados y aplicados en una amplia gama de tipos de suelo y usos de la tierra.

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Recibido el 31 de mayo del 2010
Aceptado el 15 de septiembre del 2010