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<publisher-name><![CDATA[Editorial Ciencias Médicas]]></publisher-name>
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<article-title xml:lang="es"><![CDATA[Acción perjudicial de las levaduras sobre los alimentos]]></article-title>
<article-title xml:lang="en"><![CDATA[Harmful action by yeasts on foodstuffs]]></article-title>
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<institution><![CDATA[,Centro de Estudios de Biotecnología Industrial Universidad de Oriente ]]></institution>
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<kwd lng="es"><![CDATA[INDUSTRIA ALIMENTARIA]]></kwd>
<kwd lng="es"><![CDATA[CONSERVACION DE ALIMENTOS]]></kwd>
<kwd lng="es"><![CDATA[CONTAMINACION MICROBIANA]]></kwd>
<kwd lng="es"><![CDATA[LEVADURAS]]></kwd>
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</front><body><![CDATA[ <p>Facultad de Ciencias Naturales. Centro de Estudios de Biotecnolog&iacute;a  Industrial. Universidad de Oriente</p><h2>Acci&oacute;n perjudicial de las levaduras  sobre los alimentos</h2>    <p><a href="#cargo">Teresa de los Milagros Orber&aacute;  Rat&oacute;n<span class="superscript">1</span></a><a name="autor"></a>    <br> </p><h4>RESUMEN</h4>    <p>  La contaminaci&oacute;n microbiana de alimentos es un problema serio para la industria  alimentaria por las grandes p&eacute;rdidas econ&oacute;micas que trae consigo.  Este fen&oacute;meno es mixto por la participaci&oacute;n de bacterias, hongos  filamentosos y levaduras, pero ha sido estudiado mayormente en bacterias y hongos  filamentosos por su protagonismo en el da&ntilde;o. Aunque el papel de las levaduras  es secundario en la contaminaci&oacute;n microbiana de alimentos, las condiciones  ambientales de preservaci&oacute;n de estos, que tienden a inhibir el crecimiento  de bacterias, han favorecido la aparici&oacute;n de levaduras contaminantes, causantes  igualmente de afectaciones en los par&aacute;metros organol&eacute;pticos de buena  calidad en alimentos frescos, semi-elaborados y elaborados. En este trabajo se  reportan los principales grupos de levaduras Ascomycetes y Basidiomycetes que  alteran alimentos de origen vegetal, frutos, verduras y granos; productos de panader&iacute;a;  alimentos elaborados en salmueras y &aacute;cidos; leche y productos l&aacute;cteos;  as&iacute; como carnes frescas y curadas.</p>    <p><b>Palabras clave: </b>INDUSTRIA  ALIMENTARIA, CONSERVACION DE ALIMENTOS, CONTAMINACION MICROBIANA, LEVADURAS.    <br>      <br> </p><h4>Introducci&oacute;n </h4>    <p>La contaminaci&oacute;n de los alimentos  es un problema serio para la industria alimentaria, debido a que da lugar a la  aparici&oacute;n de productos inaceptables para el consumo humano. La producci&oacute;n  industrial de alimentos es un proceso que se desarrolla a gran escala, raz&oacute;n  por la cual las consecuencias de p&eacute;rdidas por contaminaci&oacute;n microbiana  son elevadas y altamente costosas. Este fen&oacute;meno generalmente es un proceso  mixto, en el que participan bacterias, levaduras y hongos filamentosos; al mismo  tiempo es un proceso competitivo, en el cual prevalecen aquellos grupos que muestran  la mayor adaptaci&oacute;n a las condiciones ambientales, que se manifiestan en  el producto en particular.<span class="superscript">1</span> Comparadas con hongos  filamentosos y bacterias, las levaduras juegan un papel secundario en la descomposici&oacute;n  de alimentos, sin embargo, existen determinadas condiciones relacionadas con el  proceso de preservaci&oacute;n de estos y su propio manejo, que pueden favorecer  el incremento en las poblaciones de levaduras da&ntilde;inas.<span class="superscript">2</span>    <br>  </p>    <p>Las levaduras son consideradas generalmente como favorables cuando se asocian  a los alimentos, debido al papel que juegan en la obtenci&oacute;n de productos  y bebidas fermentables, entre los que se conocen la fabricaci&oacute;n de pan  y productos de pasteler&iacute;a; producci&oacute;n de alcohol, vinos y cidras,  cervezas, entre otras bebidas. Esta imagen se ha fortalecido en la actualidad  por el descubrimiento en estos microorganismos de capacidades nutricionales como  son, la producci&oacute;n de vitaminas del complejo B, su uso como fuente de obtenci&oacute;n  de prote&iacute;nas para la alimentaci&oacute;n de animales y humanos y m&aacute;s  recientemente, su uso como hospedero para la obtenci&oacute;n por v&iacute;as  de la tecnolog&iacute;a del DNA recombinante de compuestos de gran utilidad para  la industria m&eacute;dico farmac&eacute;utica, como prote&iacute;nas virales  para la fabricaci&oacute;n de vacunas y otros inmunopotenciadores, hormonas, interferones,  prote&iacute;nas de la sangre y productos afines.<span class="superscript">2</span>      ]]></body>
<body><![CDATA[<br> </p>    <p>Es l&oacute;gico pensar que bajo condiciones &oacute;ptimas de crecimiento,  las poblaciones de bacterias superan el crecimiento de levaduras y hongos filamentosos,  debido a que poseen un tiempo de generaci&oacute;n m&aacute;s corto. Esto implica  que las levaduras y mohos solo pueden competir con las bacterias en la alteraci&oacute;n  de los alimentos, cuando las condiciones ambientales afectan de forma severa la  actividad bacteriana.<span class="superscript">1</span> Existen determinadas t&eacute;cnicas  para la preservaci&oacute;n de alimentos que da&ntilde;an el crecimiento de las  bacterias, pero al mismo tiempo favorecen el crecimiento de las levaduras, lo  cual est&aacute; dado por el hecho de que estos grupos son mucho m&aacute;s resistentes  a condiciones ambientales estresantes; entre las que predominan baja actividad  de agua, bajos valores de pH por el uso de &aacute;cidos org&aacute;nicos como  preservantes qu&iacute;micos, bajos valores de temperatura y uso de antimicrobianos  y otros inhibidores naturales y sint&eacute;ticos. Existe otro problema que incrementa  la aparici&oacute;n de contaminaciones en alimentos y bebidas por levaduras, y  son el uso de tecnolog&iacute;as modernas de elaboraci&oacute;n que utilizan condiciones  de procesamiento menos exigentes para mantener el sabor, olor y color naturales,  con el prop&oacute;sito de consumir productos cada vez m&aacute;s sanos, existe  una tendencia a reducir el uso de preservantes y a la producci&oacute;n de alimentos  bajos en calor&iacute;as, en los cuales no existen elevadas concentraciones de  solutos, que reducen la actividad de agua (aw) ejerciendo el efecto preservante,  por lo que se favorece la aparici&oacute;n de levaduras contaminantes en siropes  y concentrados de frutas y vegetales.     <br> </p>    <p>Es justo destacar que el grupo  de levaduras que se asocia perjudicialmente a los alimentos es muy reducido: alrededor  del 25 % de las especies identificadas y de &eacute;stas, un n&uacute;mero muy  bajo de forma da&ntilde;ina. Las levaduras asociadas a alimentos se clasifican  en: no perjudiciales y alteradoras.     <br> </p>    <p>Las levaduras alteradoras de alimentos,  se definen como especies particulares capaces de causar deterioro en alimentos  y bebidas que han sido procesados y empacados seg&uacute;n las Normas de Buenas  Pr&aacute;cticas para producci&oacute;n, manejo y empaque de los alimentos.<span class="superscript">1</span>    <br>  </p>    <p>Las fuentes de obtenci&oacute;n de alimentos ya sean animales o vegetales  han desarrollado mecanismos naturales para protegerse del ataque de microorganismos  en general, los cuales est&aacute;n dados en par&aacute;metros intr&iacute;nsecos  tales como el pH, humedad, contenido nutricional y producci&oacute;n de sustancias  antimicrobianas naturales, que forman parte de los tejidos y pueden permanecer  de forma activa en alimentos frescos.     <br> </p>    <p>La actividad contaminante de  las levaduras sobre alimentos puede inhibirse por dos v&iacute;as; mediante la  aplicaci&oacute;n de m&eacute;todos f&iacute;sicos con actividad bactericida,  entre los que se destacan la esterilizaci&oacute;n por calor a presi&oacute;n  y por filtraci&oacute;n y por la aplicaci&oacute;n de condiciones ambientales  desfavorables con efecto bacteriost&aacute;tico, tales como disminuci&oacute;n  de la aw, bajos valores de pH y temperatura. </p><h4>Alimentos alterados por la  acci&oacute;n de levaduras</h4>    ]]></body>
<body><![CDATA[<p><i>Vegetales:</i> Sobre los vegetales crecen  un amplio grupo de microorganismos; adem&aacute;s varios factores intr&iacute;nsecos  los predisponen al ataque de g&eacute;rmenes, entre ellos el alto contenido de  agua, variada composici&oacute;n en nutrientes y pH cercano al neutro o neutro,  la proximidad de estos al suelo y los da&ntilde;os mec&aacute;nicos que sufren  durante la recolecci&oacute;n y manejo, que permiten la entrada de microorganismos  invasivos. De forma general, solo en casos muy raros las levaduras est&aacute;n  asociadas al da&ntilde;o de vegetales pues aunque son aisladas de estos no compiten  con bacterias y hongos.<span class="superscript">3</span>     <br> </p>    <p>Entre los  grupos de levaduras que forman la micoflora normal de vegetales predominan los  Basidiomycetes, e incluso han sido fuente de aislamiento y descripci&oacute;n  de nuevas especies, por ejemplo: <i>Bullera crocea</i> y <i>B. armeniaca</i>.  Sobre el trigo fresco se han encontrado algunas especies colonizando entre ellas  <i>Rhodotorula ingeniosa</i>, <i>Cryptococcus</i>. <i>laurentii</i>, <i>Sporobolomyces  roseus</i>, <i>Sporodiobolus salmonicolor</i> y <i>Rho. mucilaginosa</i>, <i>Rho.  glutinis</i> y <i>Cry. albidus</i>. De igual manera, sobre trigo se han encontrado  algunas levaduras <i>Ascomycetes</i> de los g&eacute;neros <i>Pichia</i>, <i>Hanseniaspora</i>  y <i>Candida</i>, pero como una flora minoritaria. En hojas y tallos de plantas  de arroz se han detectado gran cantidad de levaduras formadoras de balistsporas,  entre ellas <i>Sporobolomyces roseus</i>, y varias especies de <i>Bullera</i>,  entre estas algunas no descritas.<span class="superscript">3</span>     <br> </p>    <p>Estudios  de aislamientos de cepas de levaduras a partir de frutos y vegetales procesados  de forma parcial, revel&oacute; que la mayor cantidad de especies Ascomycetes  se encuentran sobre frutos, mientras que las Basidiomycetes predominan sobre vegetales.  Dentro de los grupos de Basidiomycetes predominan muchas especies psicr&oacute;filas  y de fermentaci&oacute;n baja, capaces incluso de reinfectar vegetales conservados  en c&aacute;mara fr&iacute;a, a temperaturas por debajo de los 0&deg;C, hasta  -18 &deg;C, ej. <i>Cry. albidus</i>, <i>Cry. laurentii</i>, <i>Cry. macerans</i>,  <i>Spo. roseus</i> y <i>Rho. glutinis</i>.<span class="superscript">3</span>     <br>  </p>    <p><i>Alimentos fermentados y &aacute;cidos:</i> Algunos alimentos son conservados  en vinagre y sal, con o sin preservante qu&iacute;mico. Entre ellos se incluyen  pescados, vegetales, mayonesas y aderezos para ensaladas. En estos alimentos predominan  como contaminantes las bacterias &aacute;cido l&aacute;cticas y levaduras.     <br>  </p>    <p>Se han reportado especies de <i>Pichia anomala</i> y de los g&eacute;neros  <i>Candida</i> y <i>Pichia</i> capaces de tolerar hasta el 20 % de humedad (a<span class="subscript">w</span>  = 0,845), como contaminantes de setas comestibles conservadas en salmuera.    <br>  </p>    ]]></body>
<body><![CDATA[<p>Las salsas mayonesas y el ketchup se conservan a valores de pH entre 3,5  &#150; 4,5, pudiendo ser contaminadas con levaduras de las especies <i>Zygosaccharomyces  bailli</i> y <i>Pichia membranensis</i>, conocidas como levaduras &aacute;cido  tolerantes. Las mayonesas y aderezos para ensaladas son conservadas como emulsiones  de agua-aceite y a valores bajos de pH, adem&aacute;s el agua contiene concentraciones  de sales entre 5 &#150; 10 % que contribuyen a disminuir la aw. Estos alimentos  poseen riesgos de contaminarse por la introducci&oacute;n de especias y otros  ingredientes de origen vegetal, en ellos aparecen las especies <i>Z. bailli</i>,  <i>Saccharomyces exiguus</i>, <i>S. dairensis</i>, <i>P. membranensis</i>, <i>Deb.  hansenii</i>, <i>Yarrowia lipolytica</i> y <i>Geotrichum candidum</i>, siendo  la primera, la especie de mayor frecuencia. La contaminaci&oacute;n de estos puede  ser ocasionada por levaduras, bacterias &aacute;cido l&aacute;cticas y hongos  filamentosos.     <br> </p>    <p>La mayor incidencia de levaduras Basidiomycetes se ha  observado en papas fritas y ensaladas de pastas comerciales, entre las especies  predominantes se encuentran <i>Rhodototrula glutinis</i>, <i>Rho. mucilaginosa</i>,  <i>Rho. minuta</i>, <i>Cry. albidus</i> y <i>Cry. laurentii</i>, la mayor&iacute;a  de las cuales son psicr&oacute;filas y poseen actividad lipol&iacute;tica y proteol&iacute;tica.<span class="superscript">3</span>      <br> </p>    <p><i>Granos:</i> La presencia de levaduras sobre granos es de importancia  menor respecto a los mohos causantes de grandes p&eacute;rdidas econ&oacute;micas.  En arroz se han detectado especies nuevas de levaduras Basidiomicetos y se ha  determinado que el 68 % de los granos de trigo y arroz se infectan con levaduras,  aunque esto disminuye con el invierno y con el secado de estos. Entre los grupos  contaminantes predominan los g&eacute;neros <i>Candida</i>, <i>Cryptcoccus</i>,  <i>Pichia</i>, <i>Hanseniaspora</i>, <i>Rhodotorula</i> y <i>Sporobolomyces</i>.<span class="superscript">3</span>    <br>  </p>    <p><i>Productos de panader&iacute;a:</i> Ciertos agentes contaminantes est&aacute;n  presentes en los preparados comerciales de levadura seca de panader&iacute;a,  las levaduras salvajes alcanzan hasta el 10 %. Los grupos de levaduras Basidiomycetes  contaminantes pertenecen a las especies de <i>Cry. albidus</i>, <i>Cry. laurentii</i>  y <i>Rho. glutinis</i>. La mayor&iacute;a de las levaduras proceden del trigo  y predominan en los meses c&aacute;lidos. De forma general son un grupo minoritario.    <br>  </p>    <p><i>Productos l&aacute;cteos:</i> Las levaduras poseen determinadas caracter&iacute;sticas  particulares que les permiten crecer y contaminar en alimentos de origen l&aacute;cteo,  entre ellas la fermentaci&oacute;n/asimilaci&oacute;n de la lactosa, producci&oacute;n  de enzimas proteol&iacute;ticas extracelulares, por ejemplo: lipasas, asimilaci&oacute;n  de &aacute;cido l&aacute;ctico y c&iacute;trico, crecimiento a bajas temperaturas  y halo tolerancia.    <br> </p>    ]]></body>
<body><![CDATA[<p>En la leche la contaminaci&oacute;n por levaduras  puede tener lugar despu&eacute;s de la pasteurizaci&oacute;n y es una contaminaci&oacute;n  secundaria, en la cual participan las especies <i>Cry. flavus</i>, <i>Cry. diffluens</i>,  <i>Deb. hansenii</i> y <i>Kluyveromyces marxianus</i>. La leche cruda refrigerada  tolera el crecimiento de los grupos <i>Cry. curvatus</i>, <i>G. candidum</i>,  <i>Deb. hansenii</i>, entre otros.    <br> </p>    <p>Uno de los derivados l&aacute;cteos  mayormente alterados por la acci&oacute;n de levaduras es el yogurt, debido a  la adici&oacute;n de frutos y saborizantes derivados de frutos. Los contaminantes  de mayor incidencia son <i>Deb. hansenii</i>, <i>K. marxianus</i>, <i>S. cerevisiae</i>,  <i>Rho. mucilaginosa</i>, <i>K. lactis</i>, <i>C. versatilis</i> y <i>P. toletana</i>;  en menor escala los g&eacute;neros <i>Rhodotorula</i>, <i>Soporobolomyces</i>  y <i>Debaryomyces</i>.<span class="superscript">3</span>    <br> </p>    <p>En los quesos  las levaduras participan en la maduraci&oacute;n metabolizando el &aacute;cido  l&aacute;ctico por lo que elevan el pH y favorecen el crecimiento de bacterias  proteol&iacute;ticas. De forma general, la microflora es muy espec&iacute;fica  en cada lecher&iacute;a y se piensa contribuye al bouquet espec&iacute;fico del  producto. En los quesos conservados, incluso en refrigeraci&oacute;n, predominan  especies de <i>Cry. albidus</i>, <i>Cry. laurentii</i>, <i>Rho. minuta</i>, <i>Rho.  glutinis</i>, <i>Rho. rubra</i>; as&iacute; como <i>Deb. hansenii</i> y <i>Ya.  lipolytica</i>.<span class="superscript">4</span> Debido a la cantidad de residuos  que se generan en las lecher&iacute;as, uno de los problemas que se le asocian  es el tratamiento de estos; de ah&iacute; que el uso de estos grupos contaminantes  de estos substratos para la obtenci&oacute;n de biomasa y compuestos de valor  a&ntilde;adido podr&iacute;a ser una opci&oacute;n. En los quesos las levaduras  da&ntilde;inas act&uacute;an mediante producci&oacute;n de fructificaciones, sabores  levaduriformes indeseables y una textura desagradable para la apariencia del producto.  Entre las caracter&iacute;sticas fisiol&oacute;gicas asociadas a los grupos de  levaduras aisladas de quesos, est&aacute;n: actividad ureasa, alcalizaci&oacute;n,  fermentaci&oacute;n de la glucosa, crecimiento superficial, actividad esterasa  y proteasa y resistencia a cicloheximida.    <br> </p>    <p>Existen otros grupos de levaduras  que afectan la calidad de los quesos mediante la liberaci&oacute;n de pigmentos  pardos, entre ellas <i>Ya. lipolytica</i> ha sido estudiada, por ser una especie  frecuente en estos alimentos, en los cuales participa en el proceso de curado  y se ha demostrado que en presencia de tirosina es capaz de liberar pigmentos  pardos o negros.<span class="superscript">5</span>    <br> </p>    <p><i>Carnes y derivados  c&aacute;rnicos:</i> La flora t&iacute;pica contaminante de las carnes frescas  y derivados c&aacute;rnicos la conforman bacterias. En comparaci&oacute;n con  alimentos de origen vegetal la flora levaduriforme presente en este tipo de alimentos  es escasa, aunque se han aislado en estos y se ha descifrado el papel que juegan  en la alteraci&oacute;n de ellos, el cual no parece ser muy importante y al parecer  est&aacute; asociado a la actividad proteol&iacute;tica y lipol&iacute;tica extracelular  que muestran las levaduras. Estas actividades enzim&aacute;ticas generan sabores  indeseables que da&ntilde;an la calidad de los productos.    <br> </p>    ]]></body>
<body><![CDATA[<p>Entre las  propiedades de los productos c&aacute;rnicos que favorecen el crecimiento de levaduras  contaminantes predominan, elevado contenido de sustancias nitrogenadas (prote&iacute;nas,  amino&aacute;cidos y vitaminas); son ricos en l&iacute;pidos, entre ellos triglic&eacute;ridos  y fosf&aacute;tidos, as&iacute; como en gluc&oacute;geno; elevada actividad de  agua (a<span class="subscript">w</span>); pH ligeramente &aacute;cido con tendencia  a neutro; temperatura de almacenamiento baja y son preservados en atm&oacute;sferas  reducidas de CO<span class="subscript">2</span>.    <br> </p>    <p>Entre los grupos que  predominan en la alteraci&oacute;n de estos alimentos se encuentran <i>Deb. hansenii</i>,  <i>C. zeylanoides</i>, <i>Cry. laurentii</i>. En jamones y otros c&aacute;rnicos  curados predominan <i>Deb. hansenii</i>, <i>Deb. polymorphu</i>s, <i>Cry. laurentii</i>,  <i>Cry. humicolus</i> y <i>P. guilliermondii</i>, todos con actividad de lipasas  extracelulares. La actividad lipol&iacute;tica parece tambi&eacute;n estar relacionada  con el proceso de curado.<span class="superscript">6</span></p><h4>    <br> Consideraciones  finales</h4>    <p>Los grupos de levaduras que ejercen efecto perjudicial sobre los  alimentos son pocos y est&aacute;n identificados en g&eacute;neros y especies  comunes, seg&uacute;n los reportes de cada tipo de alimento revisado. Esto puede  estar dado por la capacidad que poseen de resistir factores f&iacute;sicos, compuestos  qu&iacute;micos y factores ambientales que de forma natural o extr&iacute;nseca  contribuyen a proteger los alimentos de origen vegetal y animal; frescos o elaborados  contra el ataque de microorganismos y en especial de levaduras.     <br> </p>    <p>Recomendamos  el estudio de estos grupos por sus potencialidades biotecnol&oacute;gicas asociadas  a la resistencia de condiciones estresantes, producci&oacute;n extracelular de  enzimas proteasas, lipasas, celulasas y otras hidrolasas; as&iacute; como la asimilaci&oacute;n  de &aacute;cidos org&aacute;nicos y otros compuestos complejos, con la finalidad  de explorar y explotar nuevas tecnolog&iacute;as protagonizadas por estos microorganismos.    <br>      <br> </p><h4>Referencias bibliogr&aacute;ficas </h4><ol>     <li>Lousier V, Malfeito  - Ferreira M. SPOILAGE/ Yeasts in Spoilage. Amsterdan: Elsevier Science; 2003.p.  1-8.    ]]></body>
<body><![CDATA[<br> </li>    <li>Sasson A. Productos y procedimientos comerciales basados en  organismos modificados gen&eacute;ticamente. En: Sasson A, Elfos Scientiae E.  eds. Biotecnolog&iacute;as aplicadas a la producci&oacute;n de f&aacute;rmacos  y vacunas. La Habana: 1998.p. 21-6.     <br> </li>    <li>Deakand T, Beuchat L. Yeasts  in Specific Types of Foods. En: Handbook of Food Spoilage Yeasts. New York: CRC  Press; 1996.p. 76- 15.    <br> </li>    <li>Pereira - Dias S, Potes ME, Mrinho A, Malfeito  - Ferreira M, Loureiro V. Characterisation of Yeast Flora Isolated from Artisanal  Portuguese Ewes' Chesee. Int J Food Microbiol 2000; 60: 55-8.    <br> </li>    <li>Carreira  A, Ferreira ML, Loureiro V. Production of brown tyrosine pigments by the yeast  Yarrowia lipolytica. J Appl Microbiol 2001; 90: 372-9.    <br> </li>    <li>Saldana-da-Gama  A, Malfe&iacute;to-Ferreira M, Loureiro V. Characterisation of Yeasts Associated  with Portuguese Pork - Based Products. Int J Food Microbiol 1997; 37:201-7.</li>    ]]></body>
<body><![CDATA[</ol>    <p>Recibido:  14 de enero de 2004. Aprobado: 31 de marzo de 2004.    <br> <i>Teresa de los Milagros  Orber&aacute; Rat&oacute;n</i>. Avenida Federico Rey, No. 712, Reparto Santa Mar&iacute;a,  CP 90500, Santiago de Cuba. Cuba.</p>    <p></p>    <p><b><span class="superscript"><a href="#autor">1</a></span></b><a href="#autor">Licenciada  en Biolog&iacute;a. Profesora Instructora. Aspirante a Investigador. </a><a name="cargo"></a>    <br>  </p>      ]]></body>
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