ARTÍCULO ORIGINAL
Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) antropofílicos de importancia en salud pública en Los Montes de María, Colombia
Anthropophilic sand flies (Diptera: Psychodidae) of public health importance in Los Montes de María, Colombia
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Luis Cortés AlemánI; Alveiro Pérez-DoriaII; Eduar Elías Bejarano MartínezIII
I Biólogo. Coordinador, Unidad de Entomología, Laboratorio Departamental de Salud Pública, Secretaría de Salud de Bolívar. Cartagena. Colombia.
II Biólogo. Investigador Asociado. Grupo de Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre. Sincelejo, Colombia.
III Magíster en Ciencias Básicas Biomédicas. Profesor Asociado. Grupo de Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre. Sincelejo, Colombia.
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INTRODUCCIÓN: la leishmaniasis cutánea es una enfermedad endémica en Los Montes de María, Colombia, pero hasta la fecha se desconocían los flebotomíneos que pican al humano en el área.
OBJETIVO: determinar las especies de Lutzomyia que, por sus hábitos antropofílicos y antecedentes vectoriales, podrían mantener el ciclo epidemiológico de la leishmaniasis cutánea en la región.
MÉTODOS: se recolectaron los insectos con cebo humano protegido durante enero y agosto de 2005, que comprende parte de la época seca, así como en abril y noviembre del mismo año, pertenecientes a la temporada de lluvias. Tres personas equipadas con aspiradores bucales y linternas se ubicaron entre las 18:00 y 24:00 h dentro de una vivienda, donde se había registrado un caso de leishmaniasis cutánea.
RESULTADOS: se obtuvieron 567 flebotomíneos del género Lutzomyia, distribuidos en 504 hembras y 63 machos. La constitución de la fauna de flebotomíneos antropofílicos correspondió a 97,5 % Lutzomyia evansi, 1,23 % Lutzomyia cayennensis cayennensis, 0,5 % Lutzomyia panamensis, 0,5 % Lutzomyia dubitans y 0,2 % Lutzomyia gomezi. La tasa de picadura de las hembras de Lutzomyia evansi fue de 1,5 en enero, 1,4 en abril, 0,85 en agosto y 0,6 en noviembre. En las demás especies la tasa de picadura mostró valores de 0 en enero y abril, e iguales o inferiores a 0,024 en agosto y noviembre.
CONCLUSIONES: algunas de las especies de flebotomíneos encontradas podrían participar en el ciclo epidemiológico de la leishmaniasis cutánea en la región.
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Palabras clave: Lutzomyia, leishmaniasis cutánea, vectores, Colombia.ABSTRACT
INTRODUCTION: cutaneous leishmaniasis is an endemic disease in Los Montes de María, Colombia, but the identity of the human-biting sand fly species in the region remained unknown until now.
OBJECTIVE: to determine the Lutzomyia species that could be involved in the epidemiological cycle of cutaneous leishmaniasis in this area, considering their anthropophilic habits and epidemiological background.
METHODS: sand flies were sampled using protected human baits, during the dry season in January and August, 2005, and the rainy period in April and November, 2005. Human bait collections were made from 18:00 to 24:00 hours by three men equipped with mouth aspirators and torches, inside a house where a cutaneous leishmaniasis case had occurred the last year.
RESULTS: a total of 567 sand flies of the genus Lutzomyia were collected, comprising 504 females and 63 males. The composition of anthropophilic sand fly fauna was 97.5 % of Lu. evansi, 1.23 % of Lu. cayennensis cayennensis, 0.5 % of Lu. panamensis, 0.5 % of Lu. dubitans, and 0.2 % of Lu. gomezi. The L. evansi female's biting rate on humans was 1.5 in January, 1.4 in April, 0.85 in August, and 0.6 in November. Other Lutzomyia species exhibited human-biting rates equal to 0 in January and April; and equal to or lower than 0,024 in August and November.
CONCLUSIONS: some of these sand fly species might play a role in the epidemiological cycle of cutaneous leishmaniasis in the region.
Key words: Lutzomyia, cutaneous leishmaniasis, vectors, Colombia.
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INTRODUCCIÓN
Después de los mosquitos, los flebotomíneos son el segundo grupo de insectos de mayor relevancia en salud pública en Colombia, por su papel en la transmisión de parásitos del género Leishmania Ross, 1903, que causan la leishmaniasis. Estos microorganismos son inoculados en la piel de humanos por hembras hematófagas del género Lutzomyia França, 1924, durante una ingesta de sangre.1 Dependiendo de la especie de Leishmania implicada y de la respuesta inmune del hospedero frente al parásito, la infección sigue 1 de 4 cursos clínicos denominados leishmaniasis cutánea, mucocutánea, cutánea difusa y visceral.2 La forma cutánea presenta la mayor incidencia en el mundo, aporta entre 1 y 1,5 millones de casos nuevos de la enfermedad cada año.3
Con más de 400 especies descritas en América,1 las hembras de Lutzomyia exhiben diferentes preferencias por la fuente de alimentación sanguínea, entre las que se incluyen diversos animales domésticos y silvestres. Desde el punto de vista ecoepidemiológico, es primordial identificar los flebotomíneos que pican al humano, porque permite enfocar las medidas de control vectorial hacia las especies responsables de la transmisión, trabajo que se complementa luego con la detección del parásito Leishmania en el insecto vector.
En Colombia están registradas 152 especies de Lutzomyia, pero solo 10 han sido incriminadas en el ciclo epidemiológico de la leishmaniasis.4-10 No obstante, se estima que al menos 50 % de las especies presentes en el territorio nacional exhibe algún grado de antropofilia.11 Aunque los primeros casos de leishmaniasis del Caribe colombiano se registraron en Los Montes de María en la década de los setenta,12 todavía no se conocen las especies de Lutzomyia que transmiten los parásitos causantes de la leishmaniasis cutánea, forma clínica de la enfermedad que aporta el mayor número de casos en la región. Los estudios previos realizados en esta zona se han orientado hacia la caracterización de los insectos que actúan como vectores en el ciclo epidemiológico de la leishmaniasis visceral,6,12-17 porque esta última puede tener una evolución fatal.
El objetivo de esta investigación fue determinar las especies de Lutzomyia que, por sus hábitos antropofílicos y antecedentes vectoriales, podrían desempeñarse como transmisores en el ciclo epidemiológico de la leishmaniasis cutánea en el área rural de Los Montes de María.
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MÉTODOS
Características del área de estudio
La región de Los Montes de María, localizada entre los departamentos de Sucre y Bolívar, Colombia, constituye un núcleo de montañas, con una altura aproximada de 810 m sobre el nivel del mar. Se estima que la formación de este sistema montañoso, de relieve escarpado y ondulado, comenzó entre el cretáceo superior y el pleistoceno. Su zona de vida corresponde a bosque seco tropical (bs-T), con una temperatura promedio anual de 33,2 ºC y una humedad relativa de 73 %. La precipitación media por año fluctúa entre los 1 000 y 1 300 mm, con un régimen de lluvias bimodal.
Entre enero y marzo se presenta en la región un verano intenso, caracterizado por un bajo nivel de lluvias, las cuales aumentan significativamente en el mes de mayo, que corresponde al primer período de precipitación. Durante los meses de junio a septiembre, la intensidad de las lluvias supera los valores registrados en los 4 primeros meses del año, aunque se interrumpe, transitoriamente, entre junio y julio por una breve temporada seca denominada "veranillo de San Juan". Al llegar el mes de septiembre, las precipitaciones comienzan a incrementarse, alcanzan su valor máximo en octubre, y se extienden hasta noviembre o mediados de diciembre.
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Recolección de flebotomíneos
Los muestreos entomológicos se desarrollaron en Bajo de Oso, área rural del municipio de San Jacinto (09º 43' 12'' de latitud N y 75º 06' 89'' de longitud W), Bolívar, que constituye un foco mixto de leishmaniasis cutánea y visceral. El número de casos de leishmaniasis visceral registrados en el departamento de Bolívar en 2005 fue de 12, cifra que contrasta con la cantidad de casos de leishmaniasis cutánea que ascendió a 422 en el mismo período. Durante el estudio se presentaron 2 casos de leishmaniasis visceral en San Jacinto y 22 casos de la forma cutánea (Secretaría de Salud de Bolívar, datos no publicados).
Los flebotomíneos fueron recolectados dentro de una vivienda de la finca Puerta Roja, situada en el kilómetro 2 de la carretera que conduce del municipio de San Jacinto a El Carmen de Bolívar, donde residía una persona que había sido diagnosticada con leishmaniasis cutánea. Los muestreos se llevaron a cabo en las primeras 6 noches de enero, 7 noches de abril, 7 noches de agosto, y 5 noches de noviembre de 2005. Los meses de enero y agosto constituyen parte de la época seca, mientras que abril y noviembre pertenecen a la temporada de lluvias. La recolección de los especímenes fue realizada entre las 18:00 y 24:00 h, por 3 personas equipadas con aspiradores bucales y linternas, las cuales voluntariamente consintieron participar en el estudio.
Determinación taxonómica de especie
El material entomológico se transportó en viales de 1,5 mL con alcohol 70 %, hasta el Laboratorio de Biomédica de la Universidad de Sucre. Para visualizar las estructuras de interés taxonómico, los flebotomíneos se sumergieron durante 24 h en una solución que contenía partes iguales de ácido láctico y fenol. Posteriormente, los ejemplares fueron montados en láminas portaobjeto para su identificación en fresco, con la misma solución de lactofenol. ]]>
La determinación de especie se efectuó con las claves morfológicas de Young y Duncan,1 y Galati.18 El esquema taxonómico que se siguió para clasificar las especies corresponde al de Young y Duncan.1
Análisis de los resultados
Para el análisis de los resultados se determinó el número total de ejemplares de Lutzomyia recolectados en cada mes, separados según la especie y el sexo. La abundancia relativa se estimó como la proporción entre la cantidad de individuos de una especie determinada y el número total de flebotomíneos capturados durante el estudio. La tasa de picadura se definió como el número de ejemplares hembra de una especie recolectados cada hora por persona dentro de la vivienda.
RESULTADOS
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Como producto de las 525 h de muestreo con atrayente humano se recolectaron 567 ejemplares del género Lutzomyia. La determinación taxonómica mostró la presencia de 5 especies, Lu. evansi (Núñez-Tovar, 1924) del grupo verrucarum, Lu. panamensis (Shannon, 1926) del subgénero Psychodopygus, Lu. gomezi (Nitzulescu, 1931) del subgénero Lutzomyia, Lu. cayennensis cayennensis (Floch y Abonnenc, 1941) del subgénero Micropygomyia y Lu. dubitans (Sherlock, 1962) del grupo migonei. En la tabla se discrimina el número de individuos encontrados de cada especie y sexo, según el mes de muestreo.L. evansi fue la especie más abundante, con 97,5 % de los flebotomíneos capturados, en contraste con las demás especies, que se hallaron en bajo porcentaje, 1,23 % en Lu. cayennensis cayennensis, 0,5 % en Lu. panamensis, 0,5 % en Lu. dubitans y 0,2 % en Lu. gomezi. Además de las 504 hembras obtenidas con cebo humano, también se capturaron 63 machos de Lutzomyia posando sobre la piel de los recolectores. Al examinar estos machos en el laboratorio, no se hallaron evidencias de ingesta de sangre.
La mayor abundancia relativa de los flebotomíneos se registró en enero y abril, que constituyen el inicio de la época de seca y del primer período de lluvias, respectivamente, con un promedio de 27 a 28 ejemplares obtenidos cada noche, mientras que la menor abundancia se presentó en noviembre, durante el segundo período de precipitación, con una tasa media de 15 especímenes por noche.
En relación con la tasa de picadura de Lu. evansi, se obtuvieron valores de 1,5 en enero, 1,4 en abril, 0,85 en agosto y 0,6 en noviembre. Para las restantes especies de Lutzomyia, la tasa de picadura correspondió a 0 en enero y abril, en tanto que en agosto y noviembre fue igual o inferior a 0,024. Se destaca que no se obtuvieron hembras de Lu. gomezi durante los muestreos entomológicos.
DISCUSIÓN
Dentro de los criterios que plantea Killick-Kendrick19 para considerar una especie de flebotomíneo como vector de Leishmania spp., se encuentra la comprobación de actividad de picadura en humanos. De las 17 especies de Lutzomyia registradas a la fecha en Los Montes de María, Lu. evansi, Lu. panamensis, Lu. gomezi, Lu. dubitans, Lu. cayennensis cayennensis, Lu. camposi (Rodríguez, 1952), Lu. longipalpis (Lutz y Neiva, 1912), Lu. trinidadensis (Newstead, 1922), Lu. carpenteri (Fairchild y Hertig, 1953), Lu. rangeliana (Ortíz, 1952), Lu. serrana (Damasceno y Arouck, 1949), Lu. micropyga (Mangabeira, 1942), Lu. shannoni (Dyar, 1929), Lu. venezuelensis (Floch y Abonnenc, 1948), Lu. ylephiletor (Fairchild y Hertig, 1952), Lu. yuilli Young y Porter, 1972, y Lu. walkeri (Newstead, 1914),15-17,20,21 solo 5 se hallaron intentando picar a los humanos dentro de la vivienda seleccionada para el estudio, lo cual permite sugerir que estas podrían participar en el ciclo epidemiológico de la leishmaniasis en el área, sin descartar que en el peridomicilio y extradomicilio pueden existir otros taxones que actúan como vectores.
Con la excepción de Lu. dubitans, todas las especies encontradas poseen importantes antecedentes vectoriales en diferentes países de Latinoamérica. Lu. evansi, la especie más frecuentemente capturada, es el vector principal de Le. infantum en la Costa Caribe de Colombia,6 así como en algunas regiones de Venezuela.22 Lu. panamensis es muy reconocida como transmisor de Le. panamensis Lainson y Shaw, 1972, en Colombia y Panamá,9,23 y de Le. braziliensis Vianna, 1911, en Venezuela y Guatemala.24,25
Asimismo, Lu. gomezi es un vector comprobado de Le. panamensis en Colombia y de Le. braziliensis en Venezuela.9,24,26 En relación con Lu. cayennensis cayennensis, existen diversos registros de su infección natural con parásitos tripanosomatídeos en varias zonas de Colombia y Venezuela, incluidos Los Montes de María.11,13,24,27 ]]>
Los resultados de la presente investigación señalan a Lu. evansi como la principal especie flebotomínea antropofílica en el área rural de Los Montes de María, lo que confirma su prevalencia en diferentes épocas del año. Se destaca, particularmente, el incremento en la abundancia relativa de este insecto a comienzos de año, al pasar de una tasa de picadura de 0,6 en noviembre a 1,5 en enero. Es importante advertir que a pesar de los informes previos sobre la presencia de Lu. longipalpis en algunas localidades de los cercanos departamentos de Sucre y Córdoba,15 y de su destacado papel como vector de Le. infantum en otras regiones de América,28 no se detectaron ejemplares de esta especie durante los muestreos periódicos efectuados en el municipio de San Jacinto, Bolívar.Contrario a lo registrado por Santos y Grünewald29 en Brasil, que observó sangre en el canal alimenticio y abdomen de machos de 3 especies de Lutzomyia y 1 de Brumptomyia, no se encontraron evidencias de ingesta de sangre en los 63 machos de Lutzomyia capturados con cebo humano en Los Montes de María, lo cual indica que estos no son hematófagos. La presencia de ejemplares masculinos en la piel de los recolectores se explica, quizás, por la búsqueda de hembras para la cópula. Más aún, el hallazgo de machos de Lu. gomezi con atrayente humano, en ausencia de hembras coespecíficas, podría ser una señal de que también son antropofílicas, lo cual explicaría que los machos identifiquen a los humanos como un probable lugar de contacto con hembras para la cópula.
Aunque tradicionalmente Lu. evansi se ha asociado al ciclo epidemiológico de la leishmaniasis visceral en Los Montes de María, no se puede descartar que también participe en la transmisión de los parásitos responsables de la forma cutánea, más aún cuando resta establecer si la totalidad de los casos de leishmaniasis cutánea registrados en la zona se debe a tripanosomatídeos del subgénero Leishmania (Viannia). Las demás especies de Lutzomyia capturadas en baja densidad, podrían desempeñarse como vectores secundarios, en particular, Lu. panamensis y Lu. gomezi, por sus antecedentes epidemiológicos. Sin embargo, para determinar el papel vectorial de estas especies es necesario conocer su abundancia en los ambientes peridomiciliares y extradomiciliares, así como detectar su posible infección natural con Leishmania spp., lo que expone la necesidad de proseguir con las investigaciones en esta región.
AGRADECIMIENTOS
A la bióloga Luz Fernanda Lambraño por su apoyo en la determinación taxonómica de los flebotomíneos.
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REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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Recibido: 14 de noviembre de 2008.
Aprobado: 13 de julio de 2009.
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Dr. Eduar E. Bejarano. Grupo de Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre. Carrera 14 No. 16 B-32, A.A. 406, Sincelejo, Colombia. Teléf.: +575 282 0830. Fax: +575 282 1240. Correo electrónico: eduarelias@yahoo.com ]]>