Artículo original

Variabilidad de frutos y plántulas de Coccoloba uvifera L. en ecosistemas costeros de Cuba

Raúl C. López-Sánchez^{1  *} 

Mijail Bullain-Galardis¹ 

Juan Torres-Rodriguez¹ 

Ernesto Gómez-Padilla¹ 

Raúl Campos-Posada² 

Gloria Campos-Posada² 

Bettina Eichler-Löbermann³ 

Ludovic Pruneau⁴ 

Amadou Ba⁴ 

¹Universidad de Granma, carretera Manzanillo, km 17, Bayamo 85100, Granma, Cuba

²Universidad Autónoma de Coahuila, Barranquilla sin número, Colonia Guadalupe, Monclova, Coahuila, CP. 25730, México

³Departamento de Ciencias de las Plantas, Facultad de Agricultura, Universidad de Rostock. Justus-von Liebig-Weg 6 18059 Rostock, Alemania

⁴Université des Antilles, 97159, Pointe-à-Pitre, Guadalupe, Francia

RESUMEN

Se colectaron frutos de uva de playa (Coccoloba uvifera L.) en zonas costeras al norte y al sur de Cuba, en tres localidades: Guardalavaca, Cayo Coco y Las Coloradas, con el objetivo de evaluar la variabilidad morfológica y fisiológica en frutos y plántulas de esta especie. Se evaluó la masa, el diámetro y el largo de los frutos y de las semillas. Las semillas colectadas fueron sembradas en condiciones de viveros; seis meses después se evaluaron las características morfológicas de las plántulas: altura de tallo, longitud de la raíz, masa seca del tallo y la raíz, así como características fisiológicas: contenido de agua en las hojas y las raíces, fluorescencia de la clorofila, área foliar y área foliar específica. Se calcularon las correlaciones entre todos los indicadores evaluados. Los resultados mostraron variaciones significativas en las características de los frutos y el crecimiento de las plántulas de uva de playa provenientes de las localidades estudiadas. Los frutos de la localidad Guardalavaca mostraron mayor tamaño y las semillas de la localidad Cayo Coco fueron las de mayor talla y masa. En el caso de las plántulas las de Cayo Coco mostraron los mayores valores de acumulación de biomasa en la parte aérea y en la raíz y de acumulación de agua en sus tejidos. Se encontró una relación directa entre los parámetros de las semillas e indicadores morfológicos y fisiológicos. Se recomiendan ensayos de biología molecular para estudiar si existen diferencias genéticas en la misma especie, así como identificar los mecanismos adaptativos de las plántulas a las condiciones estresantes donde se desarrollan.

Palabras clave: diversidad; crecimiento; morfología; fisiología; uva de playa

INTRODUCCIÓN

Coccoloba uvifera (L.), conocida comúnmente como uva de playa, es un árbol o arbusto pequeño y con ramificaciones a un nivel bajo, que crece hasta los 15 m de altura. Posee ramas gruesas y lisas y un tronco robusto que alcanza hasta los 70 cm en diámetro. Es común en las dunas costeras y las costas rocosas dentro de su distribución natural en el Caribe. Se puede reconocer con facilidad por sus hojas grandes, gruesas y casi circulares y los racimos en forma de uvas comestibles. Puede ser encontrada en la Florida, México, el Caribe y en América Central hasta en Sudamérica ¹ y preferentemente en todo el litoral costero formando parte importante de la vegetación costera ². Su tolerancia a los suelos salinos y al rocío del mar la hacen una especie nativa excelente en las costas como barreras contra el viento y para la recuperación de dunas costeras ³. La uva de playa tiene perspectivas debido al uso que se le puede dar como madera, leña, así como las propiedades medicinales de sus hojas y frutos ^2,4.

En la flora de Cuba, se reportan 34 especies del genero Coccoloba y se presenta un alto nivel de endemismo (25 especies), lo que probablemente es la consecuencia de la presencia de esta especie en las islas aledañas a Cuba ⁵; por otra parte, para fines de conservación de la especie y programas de restauración, la mejor opción es reproducirla a partir de semilla para promover la variabilidad genética ². Por lo que la domesticación de la uva de playa resulta importante no solo para la protección de los ecosistemas costeros, sino también para uso en alimentación animal, medicina natural y generación de ingresos. La domesticación de especies arbóreas conlleva a la caracterización cuantitativa de los frutos, su valor nutritivo, la morfología y la ecofisiología de las poblaciones nativas ⁶. El uso de especies arbóreas nativas es potencialmente útil para contribuir a la seguridad alimentaria y la nutrición ^6,7.

La distribución de la variación entre distintas áreas geográficas es de gran interés para la conservación de la diversidad biológica. Esto es especialmente importante para especies de interés comercial, donde la diversidad genética constituye una fuente de genes que pueden ser incorporados en programas de mejoramiento genético tanto en plantas como en animales ².

La diversidad de los caracteres morfológicos constituye la espina dorsal de los estudios sobre la diversidad genética en cualquiera de sus niveles ³. En el caso de las especies cultivadas, este tipo de información ha sido ampliamente utilizada para discriminar entre materiales procedentes de distintas regiones geográficas y ha permitido un manejo más eficiente de los bancos de germoplasma en los grandes centros internacionales ⁴. Estos trabajos también han permitido establecer relaciones genéticas entre cultivares y razas locales de diferente origen y; además, han permitido relacionar la diversidad observada con diferentes regiones geográficas y otros elementos del ambiente físico ⁸.

Teniendo en cuenta lo anteriormente informado, esta investigación tiene como objetivo evaluar la variabilidad morfológica y fisiológica en frutos y plántulas de uva de playa provenientes de tres ecosistemas costeros de Cuba.

MATERIALES Y MÉTODOS

La colección de frutos frescos de C. uvifera fueron colectadas en tres localidades representativas de áreas costeras del norte y del sur de Cuba, sobre la base de que estuvieran establecidas poblaciones de esta especie durante los meses de julio a septiembre del año 2017. Las localidades y características donde se realizaron las colectas fueron: Playa Las Coloradas, Playa Guardalavaca y Cayo Coco (Tabla 1). En cada localidad se seleccionaron 20 árboles, en cada uno de ellos fueron coleccionados todos los frutos maduros sin daños o malformaciones desde diferentes posiciones y se colocaron en bolsas de plástico etiquetadas.

Tabla 1 Localización geográfica, precipitación anual, temperatura media anual, pH y conductividad eléctrica de las localidades estudiadas 

Localidades (Playas)	Latitud (N)	Longitud (W)	Precipitación anual (mm)	Temperatura media anual (ºC)	pH	Ce (dS m^-1)
Cayo Coco	22°32'10,06"	78°21'19,44"	855	25,6	8,75	7,84
Las Coloradas	19°56'00"	77°41'00"	942	27	8,91	7,62
Guardalavaca	21°07′30″	75°49′44″	974	26,4	8,54	7,31

A los frutos frescos se les determinó el largo (mm) y el diámetro (mm) y fueron pesados con una balanza electrónica analítica (Denver Instrument) para determinar su masa. Posteriormente se separó la pulpa de las semillas, las que se lavaron y secaron al aire libre, por cinco días, a la sombra, para proceder a su pesaje y además se les determinó el largo (mm) y el diámetro (mm).

Preparación de los experimentos

Después de secado los frutos, se procedió a escarificar las semillas, para eliminar la dormancia, sumergiéndolas en ácido sulfúrico al 95 % por tres horas y enjuagadas con agua destilada. Las semillas se colocaron para germinar en recipientes plásticos (50 x 75 cm) con un 1 kg de arena de río estéril, en una cámara de crecimiento SNIJDER (temperatura día/noche 35/25 °C, humedad relativa 80 % y fotoperiodo de 12 horas luz). Las semillas se colocaron en recipientes durante seis semanas, siguiendo un arreglo completamente aleatorizado con 40 repeticiones (una semilla por repetición) por tratamiento (localidad).

Cada recipiente fue removido una vez a la semana y fueron irrigados dos veces por semana con la solución nutritiva y una vez a la semana con agua normal. La solución nutritiva que se utilizó fue elaborada con la siguiente composición en ppm: 4,28 K, 15,67 Na, 6,36 Ca, 4,99 Mg, 1,26 NH_4, 2,75 NO₃ − (H₂O-extractable), 0,12 Olsen-P. pH (H₂O) 8,41, pH (KCl) 7,2, sales totales 0,11 g l^-1 y conductividad eléctrica 0,036 mScm^{-1 (8}.

A las seis semanas se midió la fluorescencia de la clorofila (Fv/Fm), fue medida con un fluorimetro (Handy chlorophyll fluorometer). Las mediciones fueron tomadas en la mañana (10:00 am). Dos lecturas fueron realizadas en cada una de las hojas totalmente expandidas y expuestas a la luz. Posteriormente se tomaron todas las hojas de las plántulas de cada recipiente para determinar el área foliar (cm²), usando un medidor de área foliar (Área Meter AM 350). El área foliar especifica (cm^-2.g^-1) fue calculada utilizando la fórmula:

$Área foliar especifica = Área foliar \left(c{m}^2\right) / masa seca \left(g\right)$

Posterior a estas mediciones fueron cosechadas las plántulas y separados los tallos de las raíces, para medir la altura del tallo (cm) y la longitud de las raíces (cm). Las muestras foliares y de raíces fueron colocadas en la estufa (Memmert) por 48 horas a 80 °C para posteriormente determinar la masa seca de los tallos (g) y de la raíz (g), utilizando una balanza analítica con una resolución de ± 0,000 g.

El contenido de agua en las hojas (%) fue determinado mediante la ecuación ⁹:

$Contenido de agua en las hojas = 100 * (masa fresca \left(g\right) - masa seca \left(g\right) /masa fresca \left(g\right)$

Análisis estadísticos

Se empleó un diseño completamente aleatorizado y se utilizó la prueba de ANOVA y la prueba de Tukey para evaluar si existieron diferencias significativas entre semillas y plántulas de las diferentes localidades estudiadas. Se calculó las correlaciones entre todos los indicadores evaluados usando el rango de correlación de Spearman. Todos los datos fueron procesados con el paquete Statistic para Windows, versión 10 ¹⁰.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Variaciones en la morfología de los frutos

Se encontraron diferencias significativas entre las tres localidades estudiadas en los indicadores morfológicos de los frutos evaluados. Los frutos provenientes de Guardalavaca mostraron los mayores valores de peso, diámetro y largo del fruto y de peso de la pulpa. Las semillas de la localidad Las Coloradas fueron las que mostraron los menores valores en los indicadores evaluados en los frutos (Tabla 2).

Tabla 2 Características de los frutos de C. uvifera provenientes de tres localidades costeras de Cuba 

Localidades (Playas)	Masa del fruto (g)	Diámetro del fruto (mm)	Largo del fruto (mm)	Diámetro de la semilla (mm)	Masa de la semilla (g)	Largo de la semilla (mm)	Masa de la pulpa (g)
Cayo Coco	2,47 b	15,40b	17,30 b	10,45 a	0,52 a	17,0 a	1,94 b
Guardalavaca	3,38 a	17,30 a	19,30 a	9,90 b	0,45 b	15,6 b	2,90 a
Las Coloradas	2,30 c	11,80 c	16,30 c	10,20 b	0,49 b	15,9 b	1,80 b
ESx	0,31	0,28	0,71	0,68	0,82	0,22	0,64

Medias con letras iguales no son estadísticamente diferentes al aplicar la Prueba de Tukey (p≤0,05). Leyenda: ESx: Error estándar de la media

Los frutos procedentes de la localidad Cayo Coco mostraron los mayores valores de diámetro, masa y largo de la semilla, no existiendo diferencias significativas entre las semillas procedentes de las localidades Guardalavaca y Las Coloradas (Tabla 2). Como se puede observar los frutos de uva de playa, provenientes de Guardalavaca, son de mayor tamaño y contienen mayor cantidad de pulpa, pero tienen semillas pequeñas, respecto a las de la localidad Cayo Coco y no difieren estadísticamente en cuanto a las características de sus semillas con los frutos de la localidad Las Coloradas (Tabla 2).

Es necesario señalar que en la literatura internacional consultada no existen reportes acerca de la comparación de esta especie en diferentes localidades, solamente se limitan a describir las características de la especie. Los valores obtenidos están en el rango de los informados para la misma especie en frutos recolectados en Puerto Rico ²; no obstante, se observó que las semillas tienen menor masa y menos diámetro del fruto, así como menor masa de la semilla. Se reporta para esta especie valores de largo de semilla de 10 mm en Hawai, inferiores a las recolectadas en esta investigación ¹¹.

Los datos climáticos de las localidades estudiadas muestran que la localidad de Guardalavaca presenta valores elevados de precipitaciones y menores de temperaturas, así como una menor alcalinidad de los suelos, Estos resultados indican que la variabilidad fenotípica que muestra la especie pudiera estar influenciada por las condiciones edafoclimáticas que presenta la zona geográfica donde se desarrolla.

Variaciones en la morfología de las plántulas.

Los indicadores altura del tallo y longitud de la raíz indicaron diferencias significativas entre las tres localidades estudiadas. Las plántulas de frutos procedentes de Cayo Coco mostraron valores superiores; mientras que, las de Las Coloradas fueron las que mostraron los menores valores en los indicadores de crecimiento evaluados (Tabla 3).

Tabla 3 Características morfológicas de las plántulas de C. uvifera provenientes de tres localidades de Cuba 

Localidades (Playas)	Altura del tallo (cm)	Longitud de la raíz (cm)	Masa seca del tallo (g)	Masa seca de la raíz (g)
Cayo Coco	15,620 a	10,200 a	0,526 a	0,120 a
Guardalavaca	14,920 b	9,800 b	0,510 b	0,080 b
Las Coloradas	13,380 c	8,860 c	0,490 b	0,070 b
ESx	0,150	0,19	0,004	0,002

Medias con letras iguales no son estadísticamente diferentes al aplicar la Prueba de Tukey (p≤0,05). Leyenda: ESx: Error estándar de la media

Las plántulas de C. uvifera provenientes de Cayo Coco mostraron los mayores valores de masa seca en el tallo y la raíz, las plántulas de la localidad de Guardalavaca no mostraron diferencias significativas con las plántulas de la localidad las Coloradas para la masa seca del tallo y la masa seca de la raíz (Tabla 3).

Aunque no se cuentan con reportes para esta especie, otros autores señalan la variabilidad genética dentro una misma especie arbórea, encontrándose diferencias en indicadores morfológicos en la especie Olea europaea L. proveniente de cuatro regiones ¹², y en plántulas de Adansonia digitata L. (baobab) con semillas procedentes del sur y del sudeste de África ¹³.

Los valores de la precipitación anual de la localidad de Cayo Coco son inferiores a los de las otras localidades, sin embargo, se obtienen en las plántulas procedentes de semillas de esta localidad los mejores valores en los indicadores morfológicos evaluados. Esto podría sugerir la existencia de variabilidad genética dentro la especie; no obstante, diversos autores plantean la hipótesis que varias especies de árboles de hoja ancha pueden desarrollar mayores compuestos en sus hojas cuando están en condiciones estresantes ^13-15, lo cual justificaría el criterio de que la variabilidad fenotípica que muestra la especie está influenciada por las condiciones edafoclimáticas que presenta la zona geográfica donde se desarrolla.

Variaciones en indicadores ecofisiológicos

La misma tendencia de los indicadores morfológicos donde los resultados de las plántulas de uva de playa de Cayo Coco resultaron estadísticamente superiores en comparación con el resto de las localidades se presentaron al evaluar los indicadores fisiológicos excepto en el indicador de área foliar (Tabla 4)

Tabla 4 Características fisiológicas de las plántulas de C. uvifera provenientes de tres localidades de Cuba 

Localidades (Playas)	Contenido de agua en las hojas (%)	Contenido de agua en las raíces (%)	(Fv/Fm)	Área foliar específica (cm-^2.g^-1)	Área foliar (cm^2)
Cayo Coco	81,12 a	79,22 a	0,84 a	253,22 a	127,15 a
Guardalavaca	79,32 b	75,62 b	0,79 b	252,27 a	125,25 a
Las Coloradas	77,72 c	72,72 c	0,74 b	249,28 b	122,22 a
ESx	1.25	1,47	0,08	2,24	1,41

Medias con letras iguales no son estadísticamente diferentes al aplicar la Prueba de Tukey (p≤0,05). Leyenda: ESx: Error estándar de la media

Al analizar las correlaciones establecidas entre las características de los frutos y el resto de los indicadores se destacan las correlaciones significativas y negativas de la masa y del diámetro del fruto con la acumulación de biomasa y el contenido de agua de la raíz y con el área foliar. Este aspecto es importante al momento de seleccionar ecotipos de esta especie a través de frutos para posibles programas de reforestación de dunas costeras o para la producción de fitofármacos u otros productos naturales provenientes de esta parte de la planta. La masa de la semilla se correlacionó estadísticamente de manera significativa y positiva con la acumulación de agua en las hojas y el área foliar especifica. En tanto el largo de la semilla se correlacionó de manera positiva y significativa con la altura del tallo, indicador este a su vez correlacionado de manera fuerte y positivamente con los indicadores fisiológicos estudiados, lo cual denota la relación existente entre los frutos con menor masa, pero de semillas más largas presentes en las zonas más secas que a su vez producen plántulas de mayor altura y de mayor producción de biomasa radicular, lo cual les permite sobrevivir en condiciones de sequía (Tabla 5).

La información obtenida en las correlaciones estudiadas sugiere que, las plantas de uva de playa que logran semillas de mayor longitud y masa fueron capaces de acumular mayor cantidad de agua en sus tejidos y mayor biomasa. Si esto lo relacionamos con que fueron las plántulas provenientes de la localidad con menos niveles de precipitaciones, pudiéramos estar ante un mecanismo adaptativo para tolerar estas condiciones estresantes y que permiten, en condiciones normales, lograr valores superiores a las de otras localidades con menos problemas de sequía. Esto demuestra la hipótesis de que las plantas procedentes de zonas con menor pluviometría (Tabla 1) tienen relativamente almacenada en sus raíces mayor contenido de agua y en su parte aérea en comparación con las procedentes de zonas con mayor húmedad (Tabla 4). Esto podría ayudar a las plántulas de ambientes secos a sobrevivir períodos de estrés por sequía, que son propensos a incrementarse progresivamente.

Tabla 5 Coeficientes de correlación para los indicadores morfológicos y fisiológicos evaluados en las plántulas de C. uvifera provenientes de tres localidades. 

	MF	DF	LF	DS	MS	LS	MP	LT	LR	MST	MSR	CAH	CAR	Fv/Fm	AFE	AF
MF	1,00
DF	0,80**	1,00
LF	0,45	0,49	1,00
DS	-0,71*	-0,86**	-0,43	1,00
MS	-0,42	-0,48	-0,26	0,57*	1,00
LS	0,39	0,45	0,15	-0,70*	-0,86**	1,00
MP	0,87**	0,93**	0,45	-0,92**	-0,42	0,53*	1,00
LT	-0,10	-0,29	-0,26	0,05	0,65*	0,59*	-0,14	1,00
LR	-0,22	-0,33	-0,10	0,49	0,67	0,01	-0,52*	0,29	1,00
MST	-0,13	-0,20	-0,16	0,48	0,58*	-0,02	-0,41	0,28	0,92**	1,00
MSR	-0,57*	-0,51*	-0,38	0,15	-0,21	0,45	-0,40	0,77*	0,16	0,04	1,00
CAH	-0,47	-0,37	-0,16	0,21	0,56*	0,38	-0,47	0,52*	0,69*	0,58*	0,66*	1,00
CAR	-0,54*	-0,35	-0,26	0,15	-0,48	0,49	-0,42	0,63*	0,51*	0,39	0,86**	0,90**	1,00
Fv/Fm	-0,42	-0,48	-0,34	0,23	-0,35	0,49	-0,42	0,91**	0,46	0,59*	0,90**	0,71**	0,87**	1,00
AFE	-0,25	-0,31	-0,15	0,29	0,57*	0,39	-0,42	0,64*	0,18	0,78*	0,53*	0,83**	0,79**	0,79**	1,00
AF	-0,59*	-0,36	-0,38	0,21	-0,40	0,36	-0,46	0,69*	0,47	0,69*	0,81**	0,93**	0,99**	0,80**	0,77*	1,00

**Significación al p< 0,01.

*Significación al p< 0,05.

MF: Masa del fruto, DF: Diámetro del fruto, LF: Largo del fruto, DS: Diámetro de la semilla, MS: Masa de la semilla, LS: Largo de la semilla, MP: Masa de la pulpa, LT: Altura del tallo, LR: Longitud de la raíz, MST: Masa seca aérea, MSR: Masa seca de la raíz, CAH: Contenido de agua en las hojas, CAR: Contenido de agua en las raíces,

Fv/Fm: Fluorescencia de la clorofila, AFE: Área foliar específica, AF: Área foliar

Los resultados demuestran la variabilidad fenotípica presente dentro de la misma especie al observarse diferencias en los indicadores morfológicos y fisiológicos evaluados en plántulas de uva de playa provenientes de tres localidades, lo que da una medida de la influencia del ambiente en la morfología de los frutos y que se refleja posteriormente en el crecimiento de las plántulas en iguales condiciones de crecimiento.

Otras investigaciones similares, pero con otras especies arbóreas, señalan que en plántulas de Jatropha curvas, bajo condiciones de sequía, producen nuevas hojas usando el agua almacenada en los tallos ¹⁶. En tanto plántulas de baobab pueden producir hojas usando agua almacenada, ya sea en el hipocótilo o la raíz principal ¹⁷. Al parecer esta adaptación se encuentra también en las plántulas de uva de playa, lo que provoca la diferenciación en el comportamiento de las plántulas, de acuerdo a las características del ecosistema donde se desarrollan, quedaría para futuras investigaciones, evaluar a través de técnicas de biología molecular si existen diferencias genéticas que nos permita ajustar mejor nuestras hipótesis acerca de estas respuestas morfológicas y fisiológicas.

CONCLUSIONES

• Existe variabilidad en las características de los frutos y el crecimiento de las plántulas de uva de playa provenientes de tres localidades diferentes. Se presenta una relación directa entre los parámetros de las semillas e indicadores morfológicos y fisiológicos, al parecer las semillas procedentes de la localidad seca producen mayor biomasa y acumulación de agua en sus tejidos.

• La capacidad que tienen las semillas provenientes de la localidad de menores valores de precipitaciones acumuladas (Playa Cayo Coco) de mostrar los mayores valores de longitud y masa y en fase de plántulas de acumular mayor cantidad de agua en sus tejidos y mayor biomasa podría explicarse como un mecanismo adaptativo para tolerar las condiciones estresantes.

RECOMENDACIONES

Se recomiendan ensayos para estudiar con herramientas de biología molecular si existen diferencias genéticas entre la misma especie, además de los mecanismos adaptativos de las plántulas de uva de playa a las condiciones estresantes donde se desarrollan que puede provocar las diferencias fenotípicas encontradas.

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Recibido: 09 de Julio de 2018; Aprobado: 30 de Enero de 2019

^*Autor para correspondencia. [e-mail]