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INTRODUCCIÓN
Los metales pesados (MP) constituyen un peligro para la humanidad, pues una vez que el elemento llega al suelo, siguen dos vías que conducen a la cadena trófica: mediante la absorción por las plantas o el lavado hacia las aguas freáticas, pudiendo llegar a los organismos vivos y producir daños agudos, incluso la muerte 1,2).
Las fuentes contaminantes de metales pesados pueden ser varias, desde el uso de un antiguo terreno industrial para la agricultura, hasta el uso indiscriminado de agroquímicos en un ecosistema agrícola 3; sin embargo, las plantas han desarrollado mecanismos de defensa ante esta situación contaminante, logrando incluso una hiperacumulación de estos metales en algunos casos 4.
En algunas especies de plantas, la tolerancia a metales pesados, a través del uso de micorrizas arbusculares, constituye un ejemplo de bioacumulación y biosorción 5,6 pudiendo ser utilizados en programas de fitorremediación, pues se ha visto como estos hongos son capaces de acumular MP en sus esporas e hifas y disminuir el contenido de estos en plantas acumuladoras 7.
Es por ello que en este trabajo se abordan algunos aspectos sobre la fitoestabilización de los metales pesados por los hongos micorrízicos arbusculares.
Los metales pesados en el agroecosistema
Los metales pesados están presentes naturalmente en los suelos, en algunos mayor y en otros en menor cuantía, según el material que le dio origen, pero se ha presentado una acumulación antropogénica por las actividades industriales, agrícolas y la disposición de residuos de todo tipo 3,6,8.
Se considera metal pesado aquel elemento que tiene una densidad igual o superior a 5 g cm3 cuando está en forma elemental o cuyo número atómico es superior a 20 g cm3, excluyendo los metales alcalinos y alcalino-térreos 9. Debido a las pequeñas cantidades que comúnmente se manejan, estos se denominan “elementos traza” o “metales traza” y se incluye el aluminio que no se puede calificar como “metal pesado” por las características anteriormente mencionadas, pero sí por su toxicidad 6,10, aunque en esta definición, encajan también elementos esenciales para las plantas como Hierro (Fe), Cobre (Cu), Manganeso (Mn), Zinc (Zn) y Níquel (Ni) u otros esenciales para los animales como Cobalto (Co) y Cromo (Cr) 11.
Los micronutrientes esenciales, se requieren en solo unos milígramos o microgramos por día y cuando pasan cierto umbral de concentración se vuelven tóxicos, tal es el caso del Selenio y el Zinc, que tienen límites muy próximos entre la dosis requerida y la tóxica 4.
Los metales pesados no esenciales o sin función biológica conocida, cuya presencia en determinadas cantidades en los seres vivos lleva aparejada disfunciones en los organismos, son: antimonio (Sb), arsénico (As), berilio (Be), cadmio (Cd), estroncio (Sr), mercurio (Hg), plomo (Pb) y titanio (Ti) 8. Las fuentes fundamentales de contaminación del suelo con metales pesados son el riego con agua de cauces y aguas residuales contaminadas por la industria, la aplicación de residuos sólidos contaminados y el uso de antiguos terrenos industriales contaminados por los vertidos de aceite y desechos industriales, así como malas prácticas de riego y drenaje y el uso intensivo de fertilizantes y plaguicidas 9.
En el suelo, la movilidad de los metales pesados en sus formas catiónicas, disminuye a medida que se incrementa el pH, debido a que se precipitan formando hidróxidos, carbonatos o por formar complejos orgánicos no asimilados por los organismos 10. Las cantidades de Ni en los suelos dependen de las características físico-químicas del suelo. Este elemento es de alta movilidad y considerado esencial para el metabolismo de las plantas requiriendo cantidades mínimas (0,001 mg kg-1) 12,13. Se deposita en hojas y semillas, siendo común la clorosis como sintomatología asociada a altos niveles 13.
Las sustancias potencialmente tóxicas también pueden entrar a la planta por vía foliar, dependiendo de la morfología y la tasa de respiración de la planta que permite su ingreso, a partir de la acumulación y variación en los gradientes de concentración. Los metales provenientes de fuentes aéreas de contaminación, como el Pb, llegan a la planta producto de la deriva ocasionada por el viento. Igualmente, aplicaciones de fertilizantes de tipo foliar, generan reacciones que facilitan la translocación de metales al interior del tejido (14,15). El Pb puede causar daños a la germinación de las plantas, reducir su actividad enzimática, asimilación de carbono, fotosíntesis, entre otros 16.
En el caso del cadmio, dada su alta solubilidad en el suelo, se transloca a partir de las raíces a las partes aéreas de la planta, aumentando el riesgo de que sea incorporado a la cadena alimenticia, debido a su similitud con el calcio (Ca2+) 17. Se ha reportado que este elemento puede causar enrollamiento y clorosis de las hojas, alterar la síntesis de RNA, reducir la actividad fotosintética, inhibir la apertura estomática y disminuir la actividad enzimática en las plantas 18.
En un estudio realizado en suelos cubanos de baja o nula actividad antrópica se encontraron altos contenidos naturales de MP en mg kg-1: Cu (163-138), Ni (68-676), Cr (78-1259), Zn (83-462), Pb (36-67) y Cd (2-10.9) que, al compararlos con las normas internacionales se encuentran muy por encima 19.
El suelo, es una de las matrices más estrechamente ligadas a la retención de la contaminación y su magnificación en la cadena trófica. La introducción de agentes contaminantes en el mismo puede tener como consecuencias daños en la estructura, pérdida de funciones ecológicas vitales para la homeostasis del ecosistema y por consiguiente de su valor agrícola y medioambiental 19,20. Especial atención requieren los suelos agrícolas, ya que al servir de fuente nutricional a plantas destinadas al consumo humano y animal, deben garantizar la inocuidad de los alimentos generados en ellos 21. Si algunos elementos tóxicos como el Cd y el Pb llegan a los cultivos pueden ser un problema para toda la cadena trófica 22. En tal sentido, un estudio realizado en China determinó que existe un alto riesgo para las personas consumidoras de arroz cultivado en zonas aledañas al río Yangtze, pues se encontraron altos niveles de metales pesados en suelo, tallos y granos. Según los cocientes de riesgo, las personas estuvieron expuestas a riesgo de contraer cáncer debido, fundamentalmente, a las concentraciones Cd, Pb y As 23.
El propio proceso tecnológico que se aplica a los cultivos puede ser fuente de contaminación por metales pesados en los suelos. Esta carga contaminante generada por la tecnología puede trasladarse a los cultivos que se desarrollan en estos suelos, debido a las características adaptativas e intrínsecas de cada uno de ellos 24. Existen especies de plantas que tienen la capacidad de remover y almacenar estos elementos del suelo en grandes concentraciones, estas plantas se clasifican en acumuladoras e hiperacumuladoras de metales pesados 20.
Entre las plantas acumuladoras de metales, se han encontrado especies que poseen la capacidad de almacenar cantidades extraordinarias, como por ejemplo, la papa (Solanum tuberosum L.), el tomate (Solanum lycopersicum L.), el arroz (Oryza sativa L.), entre otras; estas concentraciones se elevan notablemente sobre los índices considerados como tóxicos para el reino vegetal, las cuales son llamadas plantas hiperacumuladoras. El efecto de los metales pesados en las plantas trae como resultado un cambio en la actividad bioquímica, así como en su funcionamiento 25. La capacidad de acumular metales no es característica común en la mayoría de las plantas, por el contrario, es fruto de una respuesta evolutiva, ya que la ocurrencia en forma natural de niveles altos de metales en la biosfera es esporádica 26.
La simbiosis micorrízica arbuscular
La simbiosis micorrízica en los ecosistemas, es un mecanismo de adaptación de las plantas a diferentes condiciones estresantes, ya que facilita incrementos en la absorción de nutrientes y agua, mejora los agregados del suelo, causa efecto de bioprotección frente a algunos patógenos, entre otros beneficios 27,28.
Esta unión se define como una asociación simbiótica, pues ambos organismos establecen sucesivos intercambios de sustancias nutritivas, metabolitos esenciales y sustancias hormonales, así como también conducen a la creación de nuevas estructuras, representando un beneficio mutuo para ambos simbiontes 29.
El papel de las micorrizas en la absorción de nutrientes es muy complejo, pudiendo ser resultado de varios posibles mecanismos 30 como son:
Aumento en la superficie de absorción radical y exploración del suelo (efecto físico).
Aumento de la capacidad absortiva de la raíz (efecto fisiológico).
Modificaciones morfológicas y fisiológicas en las raíces micorrizadas, en relación con las no micorrizadas.
Absorción de nutrientes disponibles no accesibles a raíces no micorrizadas directamente a través de hifas o indirectamente a partir del favorecimiento del desarrollo de las raíces.
Utilización de formas no disponibles para las raíces no micorrizadas a través de la solubilización y mineralización en el caso de las ectomicorrizas y de modificaciones en la dinámica del equilibrio de nutrientes entre la fase sólida y líquida del suelo, en el caso de los HMA.
Almacenamiento temporal de nutrientes en la biomasa fúngica o en las raíces evitando su inmovilización química y biológica o su lixiviación.
Establecimiento de microorganismos mineralizadores, solubilizadores de nutrientes y diazotróficos en la micorrizosfera.
Amortización o amenización de los efectos adversos de metales pesados, salinidad, estrés hídrico y ataque de patógenos radicales, sobre la absorción de nutrientes.
En los últimos años se han obtenido en Cuba, un amplio grupo de resultados positivos sobre el manejo de la simbiosis micorrízica arbuscular en los agroecosistemas, a partir de la existencia de inoculantes que se aplican en bajas cantidades y del conocimiento de las bases para un manejo efectivo de estos e integrados no solo con los fertilizantes minerales, sino con los abonos verdes y orgánicos 31-34.
Efecto de los HMA frente a los metales pesados
Las plantas y los hongos, han desarrollado estrategias para la obtención de nutrientes de los suelos de variada composición, usando diferentes mecanismos en la asimilación de metales, a la vez que previenen la toxicidad, coordinan transporte, quelación y secuestro de elementos metálicos a nivel celular, para mantener el equilibro iónico 35.
Altas cantidades de metales pueden ser acumuladas en variedad de procesos fisiológicos, independientemente de la ruta metabólica asociada, usando biomasa (viva-muerta), así como productos celulares (polisacáridos), en la remoción de metales pesados 36. Por esta razón, el genoma de eucariontes codifica varias familias de transportadores metálicos, que dirigen el proceso de translocación al interior de plantas y hongos, diferenciándose en ubicación a nivel celular, sustrato específico sobre el que actúan patrones de expresión 35.
Diferentes microorganismos son capaces de concentrar metales de manera activa y pasiva, en niveles que son substancialmente mayores a los del entorno que los rodea, razón por la cual, desde hace varias décadas existe un creciente interés por la interacción microorganismos-metales y sus posibles aplicaciones comerciales. La inmovilización de los MP mediante procesos activos (dependientes de energía) y pasivos (independientes de energía) se conocen con el nombre de bioacumulación y biosorción, respectivamente e incluyen mecanismos como quelación, intercambio iónico y encapsulamiento 4.
Las plantas han desarrollado mecanismos que modifican su entorno mediante la excreción de compuestos orgánicos por la raíz, como sustrato rico para la comunidad microbiana que las rodea 37,38, involucrando aspectos básicos como la quelación y acidificación de la rizofera, entre otros, lo que disminuyen la movilidad de metales pesados 39. Las estructuras más importantes de las hongos micorrízicos arbusculares, involucradas en la simbiosis y tolerancia a metales pesados, son los arbúsculos, las vesículas y las hifas 40.
En diversas investigaciones se ha puesto de manifiesto la capacidad estabilizadora de estos hongos sobre la absorción de metales por la planta. Este efecto amortiguador se traduce en un aumento en el suministro de micronutrientes a la planta cuando esta crece en suelos deficientes en esos micronutrientes, mientras que, reducen la incorporación de metales a los tejidos vegetales cuando las plantas crecen en suelos con niveles elevados de los mismos 40.
Otros autores demostraron que los hongos micorrízicos eran capaces de aumentar la concentración de Zn por la planta en condiciones de deficiencia de este elemento en el suelo, mientras que, cuando los niveles del metal en el suelo superaron cierto umbral, la concentración de Zn disminuyó considerablemente 41,42.
El efecto fitoestabilizador de las micorrizas sobre la parte aérea de la planta ha sido observado en múltiples ocasiones, habiéndose descrito protección frente al Al, U, Cs, Sr, Cd, Mn, Zn y Cu 40. Este efecto protector es debido, fundamentalmente, a la inmovilización del metal en el micelio del hongo, especialmente en las paredes celulares 42, aunque también en estructuras del micelio interno como son las vesículas o, a un nivel intracelular, los gránulos de polifosfato 40. La acumulación del metal en el micelio interno del hongo, es lo que explicaría su acumulación en las raíces de las plantas micorrizadas consideradas en su conjunto (raíz+hongo) 41. De hecho los tejidos de la biomasa aérea de plantas micorrizadas tienen menores niveles de metales pesados que los de la raíz no micorrizadas cuando la planta crece en suelos con niveles elevados de metales 43. Cuando se compara el efecto de hongos aislados de suelos contaminados en relación a hongos aislados de suelos no contaminados se observa que los primeros son más efectivos, aunque su cultivo sucesivo en suelos no contaminados puede reducir esa capacidad 44. El hecho de que no todos los hongos micorrízicos presenten la misma tolerancia a metales pesados, podría facilitar el uso de los aislados más sensibles como biomarcadores de contaminación 45.
Otros investigadores obtuvieron como resultado que la inoculación con HMA y ácido salicílico aumentó la tolerancia de las plantas de pimiento (Capsicum annum L.) a altas concentraciones de Cu en el suelo, induciendo mecanismos de tolerancia al estrés provocado por metales pesados 46.
En México se ha evaluado la capacidad del género Amaranthus para acumular Pb y Cd al ser inoculado con hongos micorrízicos del género Glomus mostrando un mayor porcentaje de colonización del hongo y mayor extracción del cultivo al aumentar las concentraciones de estos metales aun cuando ninguno de estos son nutrientes esenciales para las plantas 47.
Los sideróforos aparte de su capacidad de unirse al Fe, también pueden formar complejos con otros metales como Al, Cd, Cu, Pb y Zn, lo que ocasiona un incremento en la solubilidad de estos metales en el suelo 48.
La glomalina, glicoproteína producida por las hifas de las micorrizas, ha mostrado su potencial al momento de establecer enlaces con moléculas de alta toxicidad como en el caso de los metales pesados, lo que constituye una barrera eficaz que los acumula en la masa micelial sin permitir que ingresen a las células vegetales 49.
Los metales pesados pueden ser inmovilizados mediante la secreción de glicoproteínas o ser adsorbidos en las paredes celulares fúngicas, reduciendo así su efecto tóxico para las plantas 50. Tanto la capacidad de incrementar la adquisición de micronutrientes minerales por las plantas que crecen en suelos con deficiencia, como la de disminuirla en las que se desarrollan en suelos contaminados con metales pesados, dependen de la acción de un conjunto de procesos para mantener la homeostasis en hongos formadores de micorrizas arbusculares 40
En Brasil se realizó un estudio sobre los cambios bioquímicos y nutricionales inducidos por el Pb en plantas de girasol (Helianthus annus L.). La toxicidad por Pb genera cambios en el balance nutricional del Ca y Mg, pudiendo ser utilizado como marcador nutricional de toxicidad por Pb en girasol. También en este cultivo se puede utilizar como marcador bioquímico las concentraciones de prolina, las cuales son proporcionales al aumento de las concentraciones de Pb en la planta. Este aminoácido reduce el efecto tóxico de los metales y puede contribuir como una fuente disponible de carbono y nitrógeno 51.
Diversos estudios han demostrado que la fitoestabilización de metales pesados, que generan los hongos micorrízicos arbusculares en la planta puede ser una buena solución de manejo al problema de contaminación 52; sin embargo, se caracteriza por su gran distanciamiento en términos prácticos. Para la aplicación de esta técnica, cada caso debe ser considerado como único e irrepetible, pues las características ambientales propias de cada cultivo expuesto a estas condiciones, así como los elementos involucrados (metal pesado, planta, ambiente, micorrizas) le infieren rasgos particulares y en constante dinámica, lo que influye directamente en el éxito de esta técnica 4. Por lo que la fitoestabilización de metales pesados mediante HMA puede constituir una estrategia de fitorremediación de suelos contaminados.
CONCLUSIONES
Los metales pesados en el agroecosistema constituyen un riesgo para la cadena trófica ya que algunos de ellos, a pesar de ser micronutrientes necesarios para las plantas y animales, grandes concentraciones de estos pueden provocar toxicidad u otros daños.
Los hongos micorrízicos arbusculares constituyen una alternativa para contrarrestar el efecto tóxico causado por los metales pesados para las plantas, fitoestabilizando las concentraciones de estos elementos.
