Ciencia Animal

Efecto de microorganismos eficientes, autóctonos de Guantánamo, Cuba, en indicadores bioproductivos y hematológicos de precebas porcinas

A. Valdés^{1  *} 
http://orcid.org/0000-0001-5265-045X

Yaneisy García² 
http://orcid.org/0000-0002-7055-4880

V.M. Álvarez¹ 
http://orcid.org/0000-0001-7855-188X

A. Samón³ 
http://orcid.org/0000-0003-4372-5792

E. Pérez⁴ 
http://orcid.org/0000-0001-5040-5493

J.O Serrano⁵ 
http://orcid.org/0000-0003-1710-6322

Y. Rodríguez⁴ 
http://orcid.org/0000-0001-9072-7577

A. Berenguer¹ 
http://orcid.org/0000-0002-7196-7396

¹Facultad Agroforestal, Universidad de Guantánamo. Av. Che Guevara, km 1.5, Carretera Jamaica, CP. 95100, Guantánamo, Cuba.

²Instituto de Ciencia Animal. Apartado Postal 24, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

³Empresa AZUMAT (Sucursal Guantánamo). Carretera Jamaica, km 5.0, CP. 95100, Guantánamo, Cuba.

⁴Facultad Agropecuaria, Universidad de Granma. Carretera Manzanillo, km 17 ½, Bayamo, CP. 85100, Granma, Cuba.

⁵Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Ciego de Ávila. Carretera a Morón, km 9.0, CP. 65200, Ciego de Ávila, Cuba.

Resumen

Para evaluar el efecto de microorganismos eficientes autóctonos de Guantánamo (MEAG) en indicadores bioproductivos y hematológicos de precebas porcinas, se utilizaron 60 cerdos (Yorkshire-Landrace/Duroc) de 33 días, y peso promedio de 9.9 ± 1.31 kg. Se distribuyeron según diseño completamente aleatorizado en cuatro grupos, con 15 repeticiones cada uno. Los tratamientos fueron control (sin MEAG), y adición de MEAG, en dosis de 1.0; 1.5 y 2.0 mL/kg de peso vivo/día, suministradas vía oral. El experimento tuvo una duración de 42 d. Se evaluaron los indicadores peso vivo final, incremento de peso, ganancia media diaria, conversión alimentaria, hemoglobina, hematocrito, leucocitos totales, linfocitos, eosinófilos, neutrófilos, monocitos, mortalidad y morbilidad. El peso vivo final de los animales que recibieron 2.0 mL /kg de peso vivo/d fue superior en 3.09 kg con respecto al control (P < 0.05), y no difirió entre dosis. Para el incremento de peso, ganancia media diaria y conversión alimentaria solo se encontraron diferencias entre la mayor dosis evaluada y los restantes tratamientos. Los animales de este grupo superaron al control en 3.06 kg de incremento de peso y 72.86 g de ganancia media diaria. Además, mejoraron la conversión alimentaria en 1.02 kg alimento consumido/kg incremento de peso. Los valores hematológicos aumentaron al incrementar las dosis, pero en el rango normal. Solo para la morbilidad se hallaron diferencias entre los animales del control y los tratados, sin diferencias entre estos últimos. Se concluye que el uso de MEAG como aditivo alimenticio mejora los indicadores bioproductivos y hematológicos de precebas porcinas.

Palabras clave: cerdos; aditivo microbiano; respuesta productiva; salud

La adopción de sistemas intensivos de producción animal trae consigo desajustes en el comportamiento productivo de los animales que, en ocasiones, propician la aparición de enfermedades (^{Nguyen y Nguyen 2017}). La categoría de preceba constituye una de las etapas más críticas del cerdo. El destete es un suceso crucial en su ciclo de vida, frecuentemente asociado a infecciones entéricas severas y al uso excesivo de antibióticos promotores del crecimiento (^{Gresse et al. 2017}). De ahí que el manejo eficiente de este evento, y los quince días posteriores, resulten esenciales para lograr resultados productivos favorables (^{Ayala et al. 2014}).

En la actualidad, una alternativa para aumentar el rendimiento productivo en los animales es la utilización, en la ingesta diaria, de aditivos como biocatalizadores, enzimas, probióticos, aceites esenciales y compuestos bioactivos de plantas y semillas (^{Sathyabama et al. 2014} y ^{Rodríguez et al. 2016}). Los microorganismos eficientes (ME) se consideran una de las alternativas eficaces y sostenibles para la producción pecuaria (^{Luna y Mesa 2016}), así como para el tratamiento de aguas negras y la reducción de malos olores en la producción de alimentos libres de agroquímicos, entre otras múltiples aplicaciones (^{Morocho y Leiva-Mora 2019}). De forma general, los ME se definen como un cultivo mixto de microorganismos benéficos, sin manipulación genética, presentes en ecosistemas naturales, fisiológicamente compatibles unos con otros (^{Luna y Mesa 2016}).

En Cuba, centros de investigación, como la Estación Experimental de Pastos y Forrajes Indio Hatuey, en la provincia de Matanzas, y la Universidad de Camagüey, desarrollaron mezclas de microorganismos a partir de hojarascas y otras materias orgánicas, obtenidas en zonas libres de la acción de abonos y herbicidas químicos, aplicados en los sistemas de producción porcina. Estos preparados produjeron efectos benéficos en la salud de los animales e incrementos en los resultados zootécnicos (^{Rodríguez et al. 2013}, ^{Ojeda-García et al. 2016} y ^{Blanco-Betancourt et al. 2017}).

En las provincias orientales de Cuba, como Guantánamo, no se informan evidencias científicas suficientes, en cuanto al desarrollo de microorganismos eficientes autóctonos para la porcicultura. De ahí que el objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto de microorganismos eficientes autóctonos de Guantánamo en indicadores bioproductivos y hematológicos de precebas porcinas.

Materiales y Métodos

La investigación se desarrolló en la Unidad Porcina AZUMAT, ubicada en la carretera a Jamaica, en el municipio Manuel Tames, en la provincia Guantánamo, con cuadrante epizootiológico 102-147-17. El régimen de lluvias promedio es de 746 mm/año, la temperatura media es de 25 ºC y la humedad relativa promedio de 77 %.

Diseño y tratamiento experimental. Se utilizó un diseño completamente aleatorizado, con 15 repeticiones por tratamiento: control (sin MEAG) y adición de MEAG, en dosis de 1.0; 1.5 y 2.0 mL/kg de peso vivo al día, por vía oral. Se utilizaron dos corrales por tratamiento, y cada animal constituyó una unidad experimental.

Animales y sistema de alimentación y manejo. Se utilizaron 60 precebas porcinas del cruce Yorkshire-Landrace/Duroc, de ambos sexos (31 hembras y 29 machos castrados), con edad promedio al destete de 33 d, y peso vivo promedio de 9.9 ± 1.31 kg. Se alojaron en corrales tipo Flat-Deck, con frente de cemento de 18 cm, y espacio vital de 0.40 m2 por individuo. La dieta suministrada fue alimento concentrado con harinas de maíz-soya, según requerimientos nutricionales para la categoría preceba (^{Rostagno et al. 2017}) y los procedimientos técnicos cubanos (^{IIP 2016}). Se ofreció en comenderos tolva, dos veces por día, a la 7:00 a.m., antes de suministrar las dosis correspondientes de MEAG a los animales, y a la 2:00 p.m. El consumo promedio de concentrado fue de 27.94 kg. Los cerdos se trataron con MEAG durante los 42 d que duró la etapa experimental, y se pesaron semanalmente para ajustar la dosis aplicada. El agua se suministró ad libitum en bebederos tipo tetinas. Además, se aplicó la vacuna contra el cólera a los 35 d de vida de los cerditos.

Preparación y características de los MEAG. El cultivo de MEAG se elaboró según la metodología descrita por ^{Tellez-Soria y Orberá-Ratón (2018)}, con las modificaciones que se describen seguidamente. Primero se obtuvo un lactofermento sólido, con la utilización de 30 kg de hojarasca en semidescomposición y materias orgánicas del suelo (1 a 6 cm de la superficie), extraídas de bosques vigentes de la provincia Guantánamo, en Cuba. Esta fuente se mezcló homogéneamente con 46 kg de harina de maíz, 10 L de melaza de caña de azúcar y 10 L de suero lácteo. La mezcla se depositó en un tanque plástico de 200 L, en capas de 20 cm, y se compactó para garantizar condiciones de anaerobiosis. El tanque se cerró herméticamente, se le colocó una válvula para el escape de los gases generados durante la fermentación y se ubicó en una nave con temperatura ambiental (28 ± 2 ºC) durante 21 d. Posteriormente, se realizó una fermentación líquida en iguales condiciones de temperatura durante 7 d. Para ello se tomaron 10 kg del inóculo sólido, se colocó en una malla y se depositó en un tanque plástico de 200 L de capacidad, que contenía la mezcla de 10 L de melaza, 10 L de suero lácteo y cantidad suficiente de agua potable no clorada. Transcurrido el tiempo de fermentación, se obtuvo un producto con olor agridulce, propio de las fermentaciones lácticas, cuyas características se muestran en la tabla 1. Para la evaluación de los MEAG en los cerdos se prepararon, a la vez, tres tanques (capacidad total 600 L), que se mantuvieron en la nave antes mencionada durante el experimento.

Tabla 1 Características microbiológicas y pH de MEAG evaluado en precebas porcinas1 

Indicador	Referencia	Media (n=3)	DE	CV, %
Levadura viables, UFC/mL	NC-ISO 1004:2016	1.6x1010	0.16	9.88
Hongos filamentosos, UFC/mL		2.7x106	0.18	6.68
Coliformes fecales y totales, UFC/mL	NC-ISO 4831:2010	Negativo	---	---
Salmonella en 25 mL, UFC/mL	NC-ISO 6579:2008	Negativo	---	---
Bacterias ácido lácticas, UFC/mL (mediante el método de diluciones seriadas y siembra en placas de Petri con medio agar MRS, que se incubaron 24-72 h a 37 oC)		4.2x109	0.38	9.07
pH (medido en pHmetro digital CRISON® BasiC 20,40*H 110, USA)		3.40	0.06	1.86

UFC: Unidad Formadora de Colonias

¹Análisis realizados a muestras homogéneas de los tres tanques en el Laboratorio Provincial de Diagnóstico Veterinario, con empleo de las normas cubanas (NC) y por triplicado.

DE: Desviación estándar, CV: Coeficiente de variación

Procedimiento experimental para la evaluación del efecto de MEAG. Los indicadores evaluados fueron peso vivo final (PF), incremento de peso (IP), ganancia media diaria (GMD), conversión alimentaria (CA), hemoglobina, hematocrito, leucocitos totales, linfocitos, eosinófilos, neutrófilos, monocitos, morbilidad, mortalidad y sus causas.

El PF de los animales se cuantificó a los 42 d de experimentación en una balanza Salter, con capacidad de 50 kg y precisión ± 0.01 kg.

El IP se calculó por la diferencia entre el PF y peso vivo inicial (PI). Esto es: IP = PF-PI

Para determinar la GMD se aplicó la fórmula GMD = (PF- PI)/tiempo de la evaluación

La CA se obtuvo a partir de la fórmula CA= kg de MS consumido/kg de incremento de peso vivo

Durante la etapa experimental, se registró el número de animales con síndromes diarreicos o animales muertos, con el propósito de determinar la proporción de morbilidad y mortalidad.

Al final de la experimentación, se seleccionaron al azar seis animales de cada tratamiento, y se les extrajo sangre de la vena orbital, con agujas tipo California. Las muestras se depositaron en tubos impregnados con EDTA disódico (1.0 mg/mL de sangre) y se trasladaron para su procesamiento en el Laboratorio Provincial de Diagnóstico Veterinario, según la metodología descrita por ^{Coffin (1966)}.

Análisis estadístico. Los datos experimentales se procesaron con el programa IBM SPSS, versión 22. Se realizó un análisis de varianza simple (ANOVA), con previa comprobación de la homogeneidad de varianza mediante la prueba de contraste de ^{Levene (1960)} sobre la igualdad de las varianzas error. Las diferencias entre medias se hallaron con el test de rangos múltiples de ^{Duncan (1955)} para P ≤ 0.05. Para los indicadores morbilidad y mortalidad por trastornos digestivos y viabilidad, se realizó un análisis de proporciones múltiples mediante la prueba de Chi-cuadrado (χ2), con nivel de significación de P ≤ 0.05. Las magnitudes de las diferencias entre las proporciones se mostraron en un análisis gráfico de media ANOM.

Resultados y Discusión

La tabla 2 muestra los resultados de los indicadores productivos de las precebas porcinas con la adición de MEAG, después de 42 d de experimentación. Se encontraron diferencias (P ≤ 0.05) entre tratamientos para estos indicadores. El PF de los animales que recibieron 2.0 mL MEAG/kg de peso vivo fue superior en 3.09 kg al grupo control, y no difirió entre las dosis aplicadas. Para el IP, GMD y CA, solo se hallaron diferencias entre la mayor dosis evaluada y los tratamientos restantes. Los animales de este grupo superaron al control en 3.06 kg de incremento de peso y 72.86 g de GMD, y mejoraron la CA en 1.02 kg alimento consumido/kg incremento de peso.

Tabla 2 Efecto de la adición de los MEAG en indicadores productivos de precebas porcinas con 75 d de edad. 

Indicadores	Control	Dosis de MEAG, mL/kg de peso vivo			EE ±	Valor-P
		1.0	1.5	2.0
Peso final, kg	19.60^b	20.22^ab	20.85^ab	22.69^a	0.43	0.046
Incremento de peso, kg	9.70^b	10.27^b	10.87^b	12.76^a	0.33	0.005
Ganancia media diaria, g	230.95^b	244.60^b	258.73^b	303.81^a	8.11	0.005
Conversión alimentaria, kg/kg	3.25^a	2.97^a	2.64^a	2.23^b	0.13	0.040

^a,b Medias con letras diferentes en la misma fila difieren a P < 0.05 (^{Duncan 1955})

Los resultados anteriores se pueden relacionar, fundamentalmente, con los criterios de ^{Beruvides et al. (2018)} acerca de la acción que ejercen los aditivos zootécnicos en el ecosistema microbiano intestinal, salud e indicadores productivos de los animales. Esta acción se atribuye a la presencia de microorganismos viables, ácidos orgánicos, enzimas digestivas y sustancias antimicrobianas presentes en los aditivos, que inciden favorablemente en el mantenimiento de la eubiosis del microbioma, mejoran la salud intestinal, incrementan los procesos absortivos, digestivos y fermentativos, y favorecen la síntesis de nutrientes deficientes en la dieta. Además, con un enfoque multifactorial, los efectos mencionados propician mejor estado de salud en el animal, mejor conversión del alimento, incremento del peso vivo y rendimiento cárnico. Otros autores también encontraron efectos similares al aplicar aditivos con cultivos mixtos de bacterias lácticas y levaduras en diferentes categorías de cerdos (^{Flores-Mancheno et al. 2016}, ²⁰¹⁷ y ^{Miranda-Yuquilema et al. 2018 a},^b).

La variabilidad del efecto intergrupal pudo estar relacionada con la dosis y modo de aplicación de los MEAG, según lo informado para aditivos microbianos por ^{Sosa et al. (2018)}. Quizás, la aplicación del aditivo por kg de peso vivo propició una acción más efectiva, al emplear mayores volúmenes del preparado. Esto, a su vez, pudo influir en el incremento del número de células microbianas viables en el lumen intestinal, con posible colonización o modificación de la composición del microbioma intestinal, efecto observado por ^{Kiros et al. (2018)} y ^{Kiros et al. (2019)}. La efectividad, según ^{Delgado et al. (2014)}, solo se alcanza cuando a la potencialidad estimulante individual o colectiva de los microorganismos involucrados se suma el quorum requerido para llegar al intestino, colonizar y expresar los beneficios propios de estos productos.

En investigaciones como las de ^{Blanco-Betancourt et al. (2017)} se observaron resultados similares a los de este estudio. Estos autores utilizaron dosis de 40, 80 y 120 mL/cerdo/d del preparado de ME, IHplus®, obtenido por una tecnología semejante, pero con inóculo de su localidad matancera. Estos autores encontraron los mejores resultados con las últimas dosis respecto al control, y refirieron que la dosis de 40 mL/cerdo/d no tuvo incidencia en los indicadores productivos. Esto se debe, posiblemente, al efecto de la baja concentración de microorganismos, y a la velocidad de tránsito de la digesta que, a edades tempranas, es muy rápida, y no favorece las condiciones para la colonización de estos microrganismos en el sistema digestivo.

Los indicadores hematológicos de los animales tratados con MEAG se presentan en la tabla 3. Sus valores aumentaron al incrementar la dosis del preparado, aunque todos se encontraron en los rangos de referencia considerados como normales, según lo informado por ^{Serem et al. (2017)}. Efectos similares a estos encontraron ^{Dlamini et al. (2017)} y ^{Trevisi et al. (2017)}, quienes informaron que las bacterias ácido lácticas y levaduras incrementan la digestión y la absorción de los principales nutrientes (aminoácidos, vitaminas, minerales, entre otros), lo que provoca aumento de la disponibilidad del hierro en el animal y favorece el núcleo central de la hemoglobina, al unirse con algunos aminoácidos y vitaminas. Como consecuencia, influye positivamente en la salud del huésped.

Tabla 3 Efecto de la adición de los MEAG en indicadores hematológicos de precebas porcinas con 75 d de edad. 

Indicadores	RR	Control	Dosis de MEAG, mL/kg			EE±	Valor-P
			1.0	1.5	2.0
Hematocrito, %	24.0-45.00	30.33^b	31.67^b	35.83^a	36.00^a	0.71	0.001
Hemoglobina, g/dL	9.04-16.54	10.08^b	10.52^b	11.92^a	11.97^a	0.23	0.001
Leucocitos totales, x109/L	2.55-20.0	8.75^d	10.75^c	13.83^b	16.30^a	0.66	0.000
Eosinófilos, x109/L	0.10-2.70	0.38^b	0.58^b	0.93^a	1.13^a	0.07	0.000
Neutrófilos, x109/L	0.00-4.80	2.88^c	3.40^b	3.65^b	4.25^a	0.12	0.000
Linfocitos, x109/L	3.50-9.50	4.33^b	4.55^b	4.66^b	6.02^a	0.20	0.006
Monocitos, x109/L	0.00-1.60	0.42^c	0.45^c	0.62^b	0.90^a	0.05	0.000

^a,b,c,d Medias con letras diferentes en la misma fila difieren a P < 0.05 (^{Duncan 1955})

RR: rangos referenciales por ^{Serem et al. (2017)}

La mejora de los mecanismos de defensa inespecíficos del huésped, y la estimulación de la producción de células sanguíneas relacionadas con la respuesta inmune innata o adaptativa (^{Herrera et al. 2016}), sin que esta acción resulte exagerada o perjudicial para el huésped, son otros de los efectos asociados a los aditivos microbianos. También es posible que, al interactuar con los antígenos, las células segreguen citoquinas pro y antiinflamatorias, que regulan la función de las células T reguladoras. Esto permite alcanzar un sistema inmunológico eficaz, y disminuye la susceptibilidad a diversas inflamaciones y alergias (^{Laskowska et al. 2017} y ^{Madrid et al. 2019}). Quizás, este efecto inmunomodulador y protector lo producen los MEAG en los cerdos que consumieron las dosis de 1.5 y 2.0 mL/kg de peso vivo/d, y se puede relacionar también con los resultados de los indicadores de morbilidad y mortalidad que muestra la tabla 4.

Tabla 4 Proporción de indicadores de salud de los grupos de animales evaluados 

Indicador	Tratamientos	Número de animales	Proporción	EE ±	χ2	Valor-P
Morbilidad	Control	10	0.67^b	0.07	10.05	0.018
	T1	6	0.40^a
	T2	4	0.27^a
	T3	2	0.13^a
Mortalidad	Control	1	0.06	0.02	2.07	0.558
	T1	1	0.06
	T2	0	0.00
	T3	0	0.00

^{a ,b} Proporciones con letras diferentes en la misma columna difieren a P < 0.05

T1, T2 y T3 dosis de 1.0, 1.5, 2.0 mL MEAG/kg de peso vivo/d, respectivamente.

χ2: Valor de Chi-cuadrado

Para la morbilidad, la proporción difirió entre los animales del grupo control y los tratados con MEAG, sin diferencias entre las dosis evaluadas. En tanto, para la mortalidad no se encontraron diferencias. Los trastornos digestivos fueron la causa de muerte de los animales en el control y con la dosis aplicada de 1.0 mL de MEAG/kg de peso vivo/día.

De acuerdo con la investigación, se podría afirmar que los lechones tratados con el cultivo mixto de MEAG mostraron rápida adaptación a los desafíos del destete. Resultados similares notificaron ^{Miranda-Yuquilema et al. (2018a)}, al utilizar biopreparados con Lactobacillus acidophilus, Lactobacillus bulgaricus, Streptococcus thermophilus, Saccharomyces cerevisiae y Kluyveromyces fragilis, en dosis de 2.5 mL/animal/d en la dieta de cerdos pos-destete. Estos autores observaron que los animales tratados fueron los que presentaron menor número de trastornos diarreicos y muertes con respecto al control (P < 0.05).

También ^{Barreto et al. (2015)} evaluaron la acción de un cultivo mixto de ME, con inóculo de la zona camagüeyana de Cuba, en el control y prevención de las diarreas de cerdos. Los autores destacaron la función de las bacterias lácticas en el bloqueo de ligandos para enteropatógenos, paso imprescindible que propicia la colonización y ulterior liberación de enterotoxinas. Además, señalaron que estos cultivos mixtos pueden modificar el pH en el lumen intestinal (pH < 4.0), que no toleran determinados enteropatógenos, debido a la producción de ácidos orgánicos (en especial ácido láctico) y ácidos grasos de cadena corta (acetato, propionato y butirato). Además, pueden contribuir en la acción la producción de sustancias antimicrobianas como nisina y lactalina, así como la producción de peróxido de hidrógeno.

A partir de los resultados expuestos, se concluye que el uso de MEAG como aditivo alimenticio mejora los indicadores bioproductivos y hematológicos de precebas porcinas, con resultados superiores, al utilizar la dosis de 2.0 mL/kg de peso vivo/d.

Agradecimientos

Se agradece a la dirección de la Unidad Porcino AZUMAT, en Guantánamo, y a sus trabajadores. Igualmente, se expresa gratitud a la Ing. Keylis Grandales Llanes, sin cuya colaboración no habría sido posible la realización de la investigación.

REFERENCIAS

Ayala, L., Bocourt, R., Castro, M., Dihigo, L.E., Milián, G., Herrera, M. & Ly, J. 2014. "Development of the digestive organs in piglets born from sows consuming probiotic before farrowing and during lactation". Cuban Journal of Agricultural Science, 48(2): 133-136, ISSN: 2079-3480.

Barreto, G., Rodríguez, H., Bertot, J.A. & Delgado, R. 2015. "Microorganismos autóctonos multipropósitos (MAM) para el control y prevención de la colibacilosis neonatal porcina". Revista de Producción Animal, 27(2): 16-19, ISSN: 2224-7920.

Beruvides, A., Elías, A., Valiño, E.C., Milián, G., Lezcano, Y., Moliner, J.L., Rodríguez, M. & Zamora, H. 2018. "Evaluation of the zootechnical additive VITAFERT in the productive performance and health of pre-fattening piglets". Cuban Journal of Agricultural Science, 52(1): 49-56, ISSN: 2079-3480.

Blanco-Betancourt, D., Ojeda-García, F., Cepero-Casas, L., Estupiñan-Carrillo, L.J., Álvarez-Núñez, L.M., & Martín-Martín, G.J. 2017. "Efecto del bioproducto IHplus® en los indicadores productivos y de salud de precebas porcinas". Pastos y Forrajes, 40(3): 201-205, ISSN: 2078-8452.

Coffin, D.L. 1966. Laboratorio clínico en Medicina Veterinaria. La Habana, Cuba, p. 335.

Delgado, R., Barreto, G. & Rodríguez, H. 2014. "La antibiosis, génesis y componente de los probióticos; dos conceptos imperecederos. Nota técnica". Revista de Producción Animal, 26(3): 51-53, ISSN: 2224-7920.

Dlamini, Z.C., Langa, R.L.S., Aiyegoro, O.A. & Okoh, A.I. 2017. "Effects of probiotics on growth performance, blood parameters, and antibody stimulation in piglets". South African Journal of Animal Science, 47(6): 766-775, ISSN: 2221-4062, DOI: https://doi.org/10.4314/sajas.v47i6.4/.

Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.

Flores-Mancheno, L.G., García-Hernández, Y., Caicedo-Quinche, W.O. & Usca-Méndez, J.E. 2017. "Influencia de dos aditivos en la respuesta productiva y sanitaria de cerdos en crecimiento-ceba". Revista Ciencia y Agricultura, 14(1): 65-73, ISSN: 2539-0899, DOI: https://doi.org/10.19053/01228420.v14.n1.2017.6089.

Flores-Mancheno, L.G., García-Hernández, Y., Usca-Méndez, J.E. & Caicedo-Quinche, W.O. 2016. "Estudio comparativo de tres aditivos zootécnicos en el comportamiento productivo y sanitario de cerdos en el período post-destete". Revista Ciencia y Agricultura, 13(2): 95-105, ISSN: 2539-0899, DOI: https://doi.org/10.19053/01228420.v13.n2.2016.5557.

Gresse, R., Chaucheyras-Durand, F., Fleury, M.A., Van de Wiele, T., Forano, E. & Blanquet-Diot, S. 2017. "Gut Microbiota Dysbiosis in Postweaning Piglets: Understanding the Keys to Health". Trends in Microbiology, 25(10): 851-873, ISSN: 0966842X, DOI: https://doi.org/10.1016/j.tim.2017.05.004.

Herrera, V.H., Ciro, J. & Parra, J. 2016. "Adición de Enterococcus faecium mejora poblaciones celulares inmunes y anticuerpos vacunales de lechones destetos". Revista Lasallista de Investigación, 13(2): 116-127, ISSN: 2256-3938, DOI: https://doi.org/10.22507/rli.v13n2a11.

IIP. 2016. Manual de procedimientos técnicos para la crianza porcina. Instituto de Investigaciones Porcinas (IIP). Ed. EDIPORC, La Habana, p. 45-48, ISBN: 978-959-7208-27-7

Kiros, T.G., Derakhshani, H., Pinloche, E., D’Inca, R., Marshall, J., Auclair, E., Khafipou, E. & Van Kessel, A. 2018. "Effect of live yeast Saccharomyces cerevisiae (ActisafSc 47) supplementation on the performance and hindgut microbiota composition of weanling pigs". Scientific Reports, 8: 5315, ISSN: 2045-2322, DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-018-23373-8.

Kiros, T.G., Luise, D., Derakhshani, H., Petri, R., Trevisi, P., D’Inca, R., Auclair, E. & Van Kessel, A.G. 2019. "Effect of live yeast Saccharomyces cerevisiae supplementation on the performance and cecum microbial profile of suckling piglets". PLoS One, 14(7): e0219557, ISSN: 1932-6203, DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0219557.

Laskowska, E., Jarosz, Ł. & Grądzki, Z. 2017. "The effect of feed supplementation with effective microorganisms (EM) on pro- and anti-inflammatory cytokine concentrations in pigs". Research in Veterinary Science, 115: 244-249, ISSN: 0034-5288, DOI: https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2017.03.008.

Levene, H. 1960. Robust tests for equality of variances. In: Contributions to Probability and Statistics: Essays in Honor of Harold Hotelling. Ingram Olkin, Sudhist G. Ghurye, Wassily Hoeffding, William G. Madow, and Henry B. Mann (eds.). Ed. Stanford University Press, Oxford, U.K., p. 278-292, ISBN: 9780804705967.

Luna, M.A., & Mesa, J.R. 2016. "Microorganismos eficientes y sus beneficios para los agricultores". Agroecosistemas, 4(2): 31-40, ISSN: 2415-2862.

Madrid, T.A., Herrera, V.H., Patiño, F., Gómez, A. & Parra, J. 2019. Cambios en las poblaciones de células inmunes sanguíneas de cerdos en crecimiento alimentados con probióticos. In: Memorias VIII Seminario Internacional Porcicultura Tropical, La Habana, Cuba.

Miranda-Yuquilema, J.E., Marin-Cárdenas, A. & García-Hernández, Y. 2018b. "Repercussion of microbial additive on the productive, zoometric and diarrheal incidences of piglets". Revista MVZ Córdoba, 23(2): 6617-6627, ISSN: 1909-0544, DOI: https://doi.org/10.21897/rmvz.1335.

Miranda-Yuquilema, J.E., Marin, A. & González, M. 2018a. "El comportamiento bioproductivo de cerdas reproductoras y su descendencia alimentadas con aditivo probiótico". Revista de Ciencias Agrícolas, 35(1): 69-81, ISSN: 2256-2273, DOI: https://doi.org/10.22267/rcia.183501.84.

Morocho, M.T. & Leiva-Mora, M. 2019. "Microorganismos eficientes, propiedades funcionales y aplicaciones agrícolas". Centro Agrícola, 46(2): 93-103, ISSN: 2072-2001.

NC-ISO 1004: 2016. 2016. Microbiología de alimentos de consumo humano y animal. Guía general para la enumeración de levaduras y mohos, técnica a 25 °C. Oficina Nacional de Normalización, La Habana. Cuba, p. 5.

NC-ISO 4831:2010. 2010. Microbiología de alimentos de consumo humano y animal. Método horizontal para la detección y enumeración de coliformes Técnica del número más probable (ISO 4831: 2006). Oficina Nacional de Normalización, La Habana, Cuba, p. 5.

NC-ISO 6579:2008. 2008. Método Horizontal para la Detección de Salmonella spp. Oficina Nacional de Normalización, La Habana, Cuba, p. 6.

Nguyen, T.T. & Nguyen, C.H. 2017. "Effects of inclusion of protein hydrolysis from Tra catfish by-product waste water in the diets on apparent ileal digestibility and total tract retention coefficients of local chickens". Livestock Research for Rural Development, 29(3): 55-60, ISSN: 0121-3784, Available: ˂http://www.lrrd.org/lrrd29/3/nthi29055.html˃.

Ojeda-García, F., Blanco-Betancourt, D., Cepero-Casas, L. & Izquierdo-Rosales, M. 2016. "Efecto de la inclusión de un biopreparado de microorganismos eficientes (IHplus®) en dietas de cerdos en ceba". Pastos y Forrajes, 39(2): 119-124, ISSN: 0864-0394, ISSN: 2078-8452.

Rodríguez, H.C., Barreto, G., Bertot, A. & Vázquez, R. 2013. "Los microorganismos eficientes como promotores del crecimiento en los cerdos hasta el destete". REDVET Revista Electrónica de Veterinaria, 14(9), ISSN 1695-7504.

Rodríguez, J., Méndez, V., Calero, I., Peña, K., Martos, D. & Kukurtcu, B. 2016. "Evaluation of the nutritional supplement VIUSID vet powder on the productive behaviour of sows and boars". Journal of Environmental Science and Engineering, 5: 432-439, ISSN: 0367-827X, DOI: https://doi.org/10.17265/2162-5263/2016.09.005.

Rostagno, H.S., Teixeira, L.F., Hannas, M.I., Lopes, J., Kazue, N., Guilherme, F., Saraiva, A., Texeira, M.L., Borges, P., de Oliveira, R.F., de Toledo, S.L. & de Oliveira, C. 2017. Tablas Brasileñas para Aves y Cerdos - Composición de Alimentos y Requerimientos Nutricionales. Ed. Departamento de Zootecnia, Universidad Federal de Viçosa, Viçosa, Brasil, p. 403-404, ISBN: 978-85-8179-122-7.

Sathyabama, S., Ranjith-Kumar, M., Brunthadevi, P., Vijayabharathi, R. & Brindha, V. 2014. "Co-encapsulation of probiotics with prebiotics on alginate matrix and its effect on viability in simulated gastric environment". LWT-Food Science and Technology, 57(1): 419-425, ISSN: 0023-6438, DOI: https://doi.org/10.1016/j.lwt.2013.12.024.

Serem, J.K., Wahome, R.G., Gakuya, D.W., Kiama, S.G., Gitao, G.C. & Onyango, D.W. 2017. "Growth performance, feed conversion efficiency and blood characteristics of growing pigs fed on different levels of Moringa oleifera leaf meal". Journal of Veterinary Medicine and Animal Health, 9(11): 327-333, ISSN: 2141-2529, DOI: https://doi.org/10.5897/JVMAH2017.0570.

Sosa, D., García, Y. & Dustet, J.C. 2018. "Development of probiotics for animal production. Experiences in Cuba". Cuban Journal of Agricultural Science, 52(4): 1-17, ISSN: 2079-3480.

Tellez-Soria, T. & Orberá-Ratón, T. 2018. "Efecto estimulador del crecimiento de dos biopreparados biotecnológicos en cultivos de remolacha (Beta vulgaris L.) ". Revista Cubana de Química, 30(3): 483-494, ISSN: 2224-5421.

Trevisi, P., Latorre, R., Priori, L.D., Archetti, I. & Mazzoni, M. 2017. "Effect of feed supplementation with live yeast on the intestinal transcriptome profile of weaning pigs orally challenged with Escherichia coli F4". Animal, 11(1): 33-34, ISSN: 1751-732X, DOI: https://doi.org/10.1017/S1751731116001178.

Recibido: 06 de Junio de 2020; Aprobado: 08 de Julio de 2020

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